The Role of Osmolytes and Membrane Lipids in Cold Adaptation in the Psychrophilic Ascomycete Leuconeurospora pulcherrima

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

According to the growth rate at different temperatures the ascomycete Leuconeurospora pulcherrima is a psychrophile, as it grows in a temperature range from ‒2 to 22.5°C, with optimum growth observed at 15°C. To study the mechanisms of adaptation to cold, the fungus was grown in a submerged culture at optimal (15°C) and reduced (5°C) temperatures. The amount of osmolytes at 15°C reaches 10%, and in cold conditions it is twice as low. Trehalose (60% of the total) and polyol mannitol (30%) dominate in the fungal osmolytes at the optimal temperature, and their ratio does not change during growth. At 5°C, their ratio also does not change during growth, but the proportion of mannitol increases slightly (35%) and the proportion of trehalose decreases (55%). The membrane lipid profile at both temperatures is dominated by phosphatidylethanolamines, phosphatidic acids and phosphatidylcholines. At 15°C, the proportions of the main phospholipids do not change during growth, only the proportion of sterols doubles. On the contrary, at 5°C during growth, a significant increase in the proportion of phosphatidylethanolamines and phosphatidylcholines is observed against the background of a decrease in the proportion of phosphatidic acids, while the proportion of sterols remains constantly low. Under optimal conditions, linoleic acid dominates in the composition of fatty acids of phospholipids (60% of the total), and at 5°C – linoleic and linolenic, which leads to a significant increase in the degree of unsaturation. Thus, to adapt to cold, the fungus regulates membrane fluidity by significantly increasing the relative content of linolenic acid in phospholipids, decreasing the sterol/phospholipid ratio, dominating non-bilayer lipids in membranes, and increasing the mannitol/trehalose ratio.

About the authors

O. A. Danilova

S.N. Winogradsky Institute of Microbiology, Federal Research Center "Fundamentals of Biotechnology" of the Russian Academy of Sciences

Email: noticeifer@mail.ru
Moscow, Russia

S. A. Saharova

S.N. Winogradsky Institute of Microbiology, Federal Research Center "Fundamentals of Biotechnology" of the Russian Academy of Sciences

Moscow, Russia

E. A. Ianutsevich

S.N. Winogradsky Institute of Microbiology, Federal Research Center "Fundamentals of Biotechnology" of the Russian Academy of Sciences

Moscow, Russia

G. A. Kochkina

Federal State Budgetary Institution of Science The Federal Research Center “Pushchino Scientific Center for Biological Research of the Russian Academy of Sciences”

Pushchino, Russia

V. M. Tereshina

S.N. Winogradsky Institute of Microbiology, Federal Research Center "Fundamentals of Biotechnology" of the Russian Academy of Sciences

Moscow, Russia

References

  1. Данилова О.А., Януцевич Е.А., Кочкина Г.А., Гроза Н.В., Терешина В.М. Особенности адаптации к холоду у психротолерантного микромицета Mucor flavus // Микробиология. 2024. Т. 93. С. 385–396. https://doi.org/10.31857/S0026365624040011
  2. Danilova O.A., Ianutsevich E.A., Kochkina G.A., Groza N.V., Tereshina V.M. Cold adaptation in a psychrotolerant micromycete Mucor flavus // Microbiology (Moscow). V. 93. P. 410‒420.
  3. Кочкина Г.А., Озерская С.М., Иванушкина Н.Е., Чигинева Н.И., Василенко О.В., Спирина Е.В., Гиличинский Д.А. Разнообразие грибов деятельного слоя Антарктиды // Микробиология. 2014. Т. 83. С. 236–244. https://doi.org/10.7868/S002636561402013X
  4. Kochkina G.A., Ozerskaya S.M., Ivanushkina N.E., Chigineva N.I., Vasilenko O.V., Spirina E.V., Gilichinskii D.A. Fungal diversity in the Antarctic active layer // Microbiology (Moscow). 2014. V. 83. P. 94–101. https://doi.org/10.1134/S002626171402012X
  5. Кочкина Г.А., Пинчук И.П., Иванушкина Н.Е., Автух А.Н., Пименов Н.В. Грибы арктических морей // Микробиология. 2024. Т. 93. С. 278–289. https://doi.org/10.31857/S0026365624030039
  6. Kochkina G.A., Pinchuk I.P., Ivanushkina N.E., Avtukh A.N., Pimenov N.V. Fungi of the Arctic seas // Microbiology (Moscow). V. 93. P. 282‒292. 10.1134/S002626172360502X
  7. Терёшина В.М., Меморская А.С., Котлова Е.Р. Влияние различных тепловых воздействий на состав мембранных липидов и углеводов цитозоля у мицелиальных грибов // Микробиология. 2011. Т. 80. С. 447–453.
  8. Tereshina V.M., Memorskaya A.S., Kotlova E.R. The effect of different heat influences on composition of membrane lipids and cytosol carbohydrates in mycelial fungi // Microbiology (Moscow). 2011. V. 80. P. 455–460. https://doi.org/10.1134/S00262617110 40199
  9. Януцевич Е.А., Данилова О.А., Грум-Гржимайло О.А., Гроза Н.В., Терёшина В.М. Адаптация ацидофильного гриба Sistotrema brinkmannii к рH фактору // Микробиология. 2023a. Т. 92. С. 279–288. https://doi.org/10.31857/S0026365622600870
  10. Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Grum-Grzhimaylo O.A., Groza N.V., Tereshina V.M. Adaptation of the acidophilic fungus Sistotrema brinkmannii to the pH factor // Microbiology (Moscow). 2023a. V. 92. P. 370‒378. https://doi.org/10.1134/S0026261723600210
  11. Януцевич Е.А., Данилова О.А., Гроза Н.В., Терешина В.М. Мембранные липиды и углеводы цитозоля у Aspergillus niger в условиях осмотического, окислительного и холодового воздействий // Микробиология. 2016a. Т. 85. С. 283‒292. https://doi.org/10.7868/S0026365616030174
  12. Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Groza N.V., Tereshina V.M. Membrane lipids and cytosol carbohydrates in Aspergillus niger under osmotic, oxidative, and cold impact // Microbiology (Moscow). 2016a. V. 85. P. 302–310. https://doi.org/10.1134/S0026261716030152
  13. Ahlgren K., Olsson C., Ermilova I., Swenson J. New insights into the protein stabilizing effects of trehalose by comparing with sucrose // Physic. Chem. Chemic. Phys. 2023. V. 25. P. 21215–21226. https://doi.org/10.1039/d3cp02639f
  14. Argüelles J.-C., Guirao-Abad J.P., Sánchez-Fresneda R. Trehalose: a crucial molecule in the physiology of fungi // Reference Module in Life Sciences. Elsevier, 2017. P. 1–9. https://doi.org/10.1007/s002030000192
  15. Arx J.A. von. Notes on Microascaceae with the description of two new species // Persoonia. 1978. V. 10. P. 23–31.
  16. Bondarenko S.A., Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Grum-Grzhimaylo A.A., Kotlova E.R., Kamzolkina O.V., Bilanenko E.N., Tereshina V.M. Membrane lipids and soluble sugars dynamics of the alkaliphilic fungus Sodiomyces tronii in response to ambient pH // Extremophiles. 2017. V. 21. P. 743–754. https://doi.org/10.1007/s00792-017-0940-4
  17. van den Brink–van der Laan E., Killian J.A., de Kruijff B. Nonbilayer lipids affect peripheral and integral membrane proteins via changes in the lateral pressure profile // Biochim. Biophys. Acta. Biomembr. 2004. V. 1666. P. 275–288. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2004.06.010
  18. Brobst K.M. Gas-liquid chromatography of trimethylsilyl derivatives: analisis of corn syrup // General Carbohydrate Method / Eds. Whistler R.L., BeMiller J.N. New York, London: Academic Press, 1972. P. 3–8. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-746206-6.50008-4
  19. Buzzini P., Turchetti B., Yurkov A. Extremophilic yeasts: the toughest yeasts around? // Yeast. 2018. V. 35. P. 487–497. https://doi.org/10.1002/yea.3314
  20. Cavicchioli R. Cold-adapted archaea // Nat. Rev. Microbiol. 2006. V. 4. P. 331–343. https://doi.org/10.1038/nrmicro1390
  21. Danilova O.A., Ianutsevich E.A., Bondarenko S.A., Antropova A.B., Tereshina V.M. Membrane lipids and osmolytes composition of xerohalophilic fungus Aspergillus penicillioides during growth on high NaCl and glycerol media // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 503–513. https://doi.org/10.1134/S0026261722601373
  22. Danilova O.A., Ianutsevich E.A., Kochkina G.A., Tereshina V.M. Adaptation of the psychrophilic Mucor psychrophilus (Mucorales, Mucoromycota) to lower temperatures and under conditions of heat and osmotic shocks // Fungal Biol. 2025. V. 129. Art. 101532. https://doi.org/10.1016/j.funbio.2024.101532
  23. Elbein A.D., Pan Y.T., Pastuszak I., Carroll D. New insights on trehalose: a multifunctional molecule // Glycobiology. 2003. V. 13. P. 17R‒27R. https://doi.org/10.1093/glycob/cwg047
  24. Frolov V.A., Shnyrova A.V., Zimmerberg J. Lipid polymorphisms and membrane shape // Cold Spring Harb. Perspect. Biol. 2011. V. 3. № 11. P. a004747–a004747. https://doi.org/10.1101/cshperspect.a004747
  25. Hoshino T., Matsumoto N. Cryophilic fungi to denote fungi in the cryosphere // Fungal Biol. Rev. 2012. V. 26. P. 102–105. https://doi.org/10.1016/j.fbr.2012.08.003
  26. Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Groza N. V., Kotlova E.R., Tereshina V.M. Heat shock response of thermophilic fungi: membrane lipids and soluble carbohydrates under elevated temperatures // Microbiology (Reading). 2016b. V. 162. P. 989–999. https://doi.org/10.1099/mic.0.000279
  27. Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Bondarenko S.A., Tereshina V.M. Membrane lipid and osmolyte readjustment in the alkaliphilic micromycete Sodiomyces tronii under cold, heat and osmotic shocks // Microbiology (Reading). 2021. V. 167. № 11. https://doi.org/10.1099/mic.0.001112
  28. Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Antropova A.B., Tereshina V.M. Acquired thermotolerance, membrane lipids and osmolytes profiles of xerohalophilic fungus Aspergillus penicillioides under heat shock // Fungal Biol. 2023b. V. 127. P. 909–917. https://doi.org/10.1016/J.FUNBIO.2023.01.002
  29. Ianutsevich E.A., Danilova O.A., Grum-Grzhimaylo O.A., Tereshina V.M. Membrane lipids and osmolytes in the response of the acidophilic basidiomycete Phlebiopsis gigantea to heat, cold and osmotic shocks // Int. J. Mol. Sci. 2024. V. 25. Art. 3380. https://doi.org/10.3390/ijms25063380
  30. Inouye M., Phadtare S. Cold-shock response and adaptation to near-freezing temperature in cold-adapted yeasts // Science’s STKE. 2004. V. 2004. Iss. 237. https://doi.org/10.1126/stke.2372004pe26
  31. Kahraman H. Biofilm effect, growth and motility of waste cheese whey (WCW) on bacteria // Biomed. J. Sci. Tech. Res. 2019. V. 20. P. 14822‒14829. https://doi.org/10.26717/bjstr.2019.20.003411
  32. Kooijman E.E., Chupin V., Kruijff B. de, Burger K.N.J. Modulation of membrane curvature by phosphatidic acid and lysophosphatidic acid // Traffic. 2003. V. 4. P. 162–174. https://doi.org/10.1034/j.1600-0854.2003.00086.x
  33. Kosar F., Akram N.A., Sadiq M., Al-Qurainy F., Ashraf M. Trehalose: a key organic osmolyte effectively involved in plant abiotic stress tolerance // J. Plant. Growth Regul. 2019. V. 38. P. 606–618. https://doi.org/10.1007/s00344-018-9876-x
  34. Kupnik K., Primožič M., Knez Ž., Leitgeb M. Trehalose // Valorization of biomass to bioproducts: biochemicals and biomaterials. Elsevier, 2023. P. 163–207. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-822887-6.00012-7
  35. Malloch D., Sigler L., Hambleton S., Vanderwolf K.J., Gibas C.F.C., McAlpine D.F. Fungi associated with hibernating bats in New Brunswick caves: the genus Leuconeurospora // Botany. 2016. V. 94. P. 1171–1181. https://doi.org/10.1139/cjb-2016-0086
  36. Marchetta A., Papale M., Rappazzo A.C., Rizzo C., Camacho A., Rochera C., Azzaro M., Urzì C., Giudice A. Lo, Leo F. De A deep insight into the diversity of microfungal communities in Arctic and Antarctic lakes // J. Fungi. 2023. V. 9. Art. 1095. https://doi.org/10.3390/jof9111095
  37. McMahon H.T., Gallop J.L. Membrane curvature and mechanisms of dynamic cell membrane remodelling // Nature. 2005. V. 438. P. 590–596. https://doi.org/10.1038/nature04396
  38. McMillan S.D., Oberlie N.R., Hardtke H.A., Montes M.M., Brown D.W., McQuade K.L. A secondary function of trehalose-6-phosphate synthase is required for resistance to oxidative and desiccation stress in Fusarium verticillioides // Fungal Biol. 2023. V. 127. P. 918–926. https://doi.org/10.1016/j.funbio.2023.01.006
  39. Melo R.F.R., Maia L.C., Miller A.N. Coprophilous ascomycetes with passive ascospore liberation from Brazil // Phytotaxa. 2017. V. 295. P. 159‒172. https://doi.org/10.11646/phytotaxa.295.2.4
  40. Morita R.Y. Psychrophilic bacteria // Bacteriol. Rev. 1975. V. 39. P. 144–167. https://doi.org/10.1128/MMBR.39.2.144-167.1975
  41. Nikitin D.A. Ecological characteristics of Antarctic fungi // Dokl. Biol. Scis. 2023. V. 508. №1. P. 32–54. https://doi.org/10.1134/S0012496622700120
  42. Palaiokostas M., Ding W., Shahane G., Orsi M. Effects of lipid composition on membrane permeation // Soft Matter. 2018. V. 14. P. 8496–8508. https://doi.org/10.1039/c8sm01262h
  43. Péter M., Gudmann P., Kóta Z., Török Z., Vígh L., Glatz A., Balogh G. Lipids and trehalose actively cooperate in heat stress management of Schizosaccharomyces pombe // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. Art. 13272. https://doi.org/10.3390/ijms222413272
  44. Pokotylo I., Kravets V., Martinec J., Ruelland E. The phosphatidic acid paradox: Too many actions for one molecule class? Lessons from plants // Prog Lipid Res. 2018. V. 71. P. 43–53. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2018.05.003
  45. Renne M.F., Kroon A.I.P.M. de The role of phospholipid molecular species in determining the physical properties of yeast membranes // FEBS Lett. 2018. V. 592. P. 1330–1345. https://doi.org/10.1002/1873-3468.12944
  46. Su Y., Jiang X., Wu W., Wang M., Imran Hamid M., Xiang M., Liu X. Genomic, transcriptomic, and proteomic analysis provide insights into the cold adaptation mechanism of the obligate psychrophilic fungus Mrakia psychrophila // G3: Genes, Genomes, Genetics. 2016. V. 6. P. 3603–3613. https://doi.org/10.1534/g3.116.033308
  47. Tanney J.B., Quijada L. Comments on the occurrence of yeast-like morphologies in Leotiomycetes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021. V. 71. Art. 005141. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.005141
  48. Tapia H., Koshland D.E. Trehalose is a versatile and long-lived chaperone for desiccation tolerance // Curr. Biol. 2014. V. 24. P. 2758–2766. https://doi.org/10.1016/j.cub.2014.10.005
  49. Tiwari S., Thakur R., Shankar J. Role of heat-shock proteins in cellular function and in the biology of fungi // Biotechnol. Res. Int. 2015. V. 2015. Art. 32635. https://doi.org/10.1155/2015/132635
  50. Turk M., Montiel V., Žigon D., Plemenitaš A., Ramos J. Plasma membrane composition of Debaryomyces hansenii adapts to changes in pH and external salinity // Microbiology (Reading). 2007. V. 153. P. 3586–3592. https://doi.org/10.1099/mic.0.2007/009563-0
  51. Vigh L., Escribá P.V., Sonnleitner A., Sonnleitner M., Piotto S., Maresca B., Horváth I., Harwood J.L. The significance of lipid composition for membrane activity: new concepts and ways of assessing function // Progr. Lipid Res. 2005. V. 44. P. 303–344. https://doi.org/10.1016/j.plipres.2005.08.001
  52. Wang J., Chen W., Nian H., Ji X., Lin L., Wei Y., Zhang Q. Inhibition of polyunsaturated fatty acids synthesis decreases growth rate and membrane fluidity of Rhodosporidium kratochvilovae at low temperature // Lipids. 2017. V. 52. P. 729–735. https://doi.org/10.1007/s11745-017-4273-y
  53. Wang M., Jiang X., Wu W., Hao Y., Su Y., Cai L., Xiang M., Liu X. Psychrophilic fungi from the world’s roof // Persoonia. 2015. V. 34. P. 100–112. https://doi.org/10.3767/003158515X685878
  54. Weinstein R.N., Montiel P.O., Johnstone K. Influence of growth temperature on lipid and soluble carbohydrate synthesis by fungi isolated from fellfield soil in the maritime Antarctic // Mycologia. 2000. V. 92. Art. 222. https://doi.org/10.2307/3761554
  55. Yancey P.H. Organic osmolytes as compatible, metabolic and counteracting cytoprotectants in high osmolarity and other stresses // J. Exp. Biol. 2005. V. 208. P. 2819–2830. https://doi.org/10.1242/jeb.01730
  56. Yusof N.A., Hashim N.H.F., Bharudin I. Cold adaptation strategies and the potential of psychrophilic enzymes from the antarctic yeast, Glaciozyma antarctica PI12 // J. Fungi. 2021. V. 7. Art. 528. https://doi.org/10.3390/jof7070528.
  57. Zhou H., Huo Y., Yang N., Wei T. Phosphatidic acid: from biophysical properties to diverse functions // FEBS J. 2024. V. 291. P. 1870–1885. https://doi.org/10.1111/febs.16809
  58. Zhukovsky M.A., Filograna A., Luini A., Corda D., Valente C. Phosphatidic acid in membrane rearrangements // FEBS Lett. 2019. V. 593. P. 2428–2451. https://doi.org/10.1002/1873-3468.13563

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».