Changes in the protein profiles of planktonic cultures and biofilms of Staphylococcus epidermidis under anaerobic conditions in the presence of the hormone CNP

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

Natriuretic peptides (NP) are able to affect biofilms of human commensal microorganisms, including representatives of the genus Staphylococcus, however, the literature lacks data on the molecular changes caused by these hormones at the posttranslational level. In this regard, the present work shows for the first time that C-type natriuretic peptide (CNP) induces large changes in protein profiles of Staphylococcus aureus cells and biofilms. The presence of the hormone leads to a more pronounced difference in protein profiles between planktonic cells and biofilms when compared to control pairs of samples. The main processes affected are TCA cycle, protein transport, purine synthesis (decrease in the amount of the corresponding proteins in biofilms) and nitrate metabolism (increase in the amount of nitrogenases and other proteins in biofilms). It is necessary to mention separately the decreased amount of lysostaphin in biofilms compared to planktonic cultures when exposed to CNP. This may be one of the potential mechanisms of the recently shown reduction of competitive properties of S. epidermidis in the community with other microorganisms, which is induced by the presence of CNP in the medium. In addition, the results of the study strengthen the hypothesis that, as in the case of other human hormones, the action of CNP on S. epidermidis , is multitargeted. One of the likely mechanisms of the hormone’s action may be the disruption of the transition from planktonic culture to biofilm, which can be assumed without suppressing cell growth, which needs further verification.

全文:

受限制的访问

作者简介

A. Gannesen

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

编辑信件的主要联系方式.
Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

R. Ziganshin

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of bioorganic chemistry of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 117997

M. Ovcharova

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

A. Mosolova

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

N. Loginova

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

E. Diuvenji

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

E. Nevolina

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

S. Mart’yanov

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

V. Plakunov

FRC “Fundamentals of biotechnology” of RAS

Email: andrei.gannesen@gmail.com
俄罗斯联邦, Moscow, 119071

参考

  1. Г аннесен А.В., Лезуатье О., Нетрусов А. И., Плакунов В. К., Фейоле М. Ж. Регуляция натрийуретическими пептидами формирования моновидовых и бинарных биопленок бактерий микробиоты кожи Staphylococcus epidermidis и Staphylococcus aureus // Микробиология. 2018. Т. 87. С. 469‒482.
  2. Gannesen A. V., Lesouhaitier O., Netrusov A. I., Plakunov V. K., Feuilloley M. G. Regulation of formation of monospecies and binary biofilms by human skin microbiota components, Staphylococcus epidermidis and Staphylococcus aureus , by human natriuretic peptides // Microbiology (Moscow). 2018. V. 87. P. 597‒609.
  3. Дювенжи Е. В., Неволина Е. Д., Мартьянов С. В., Журина М. В., Калмантаева О. В., Макарова М. А., Бочкова Е. А., Фирстова В. В., Плакунов В. К., Ганнесен А. В. Бинарные биопленки Staphylococcus aureus 209P и Kytococcus schroeteri H01: дуалистическая роль китококков и изменения клеточной адгезии в присутствии натрийуретического пептида а-типа // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 597‒612.
  4. Diuvenji E. V., Nevolina E. D., Mart’yanov S.V., Zhurina M. V., Kalmantaeva O. V., Makarova M. A., Botchkova E. A., Firstova V. V., Plakunov V. K., Gannesen A. V. Binary biofilms of Staphylococcus aureus 209P and Kytococcus schroeteri H01: dualistic role of kytococci and cell adhesion alterations in the presence of the A-type natriuretic peptide // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 563‒576.
  5. Benjamini Y., Krieger A. M., Yekutieli D. Adaptive linear step-up procedures that control the false discovery rate // Biometrika. 2006. V. 93. P. 491‒507.
  6. Gannesen A. V. Lesouhaitier O., Racine P. J., Barreau M., Netrusov A. I., Plakunov V. K., Feuilloley M. G.J. Regulation of monospecies and mixed biofilms formation of skin Staphylococcus aureus and Cutibacterium acnes by human natriuretic peptides // Front. Microbiol. 2018. V. 9. Art. 2912.
  7. Gannesen A. V., Ziganshin R. H., Ovcharova M. A., Nevolina E. D., Klimko A. I., Mart’yanov S.V., Plakunov V. K. Epinephrine affects ribosomes, cell division, and catabolic processes in Micrococcus luteus skin strain C01: revelation of the conditionally extensive hormone effect using orbitrap mass spectrometry and proteomic analysis // Microorganisms. 2023. V. 11. Art. 2181.
  8. Ikeda K., Ikeda T., Onizuka T., Terashi H., Fukuda T. C-type natriuretic peptide concentrations in the plasma and cerebrospinal fluid of patients with subarachnoid hemorrhage // Crit. Care. 2000. V. 5. P. 37‒40.
  9. Kalaycı-Yüksek F., Gümüş D., Anğ-Küçüker M. Hormones can influence antibiotic susceptibilities even in mono-and co-culture conditions // Acta Biologica Marisiensis. 2021. V. 4. P. 39‒49.
  10. Kalaycı-Yüksek F., Gümüş D., Güler V., Uyanık-Öcal A., Anğ-Küçüker M . Progesterone and estradiol alter the growth, virulence and antibiotic susceptibilities of Staphylococcus aureus // New Microbiol. 2023. V. 46. P. 43‒51.
  11. Kovalchuk S. I., Jensen O. N., Rogowska-Wrzesinska A . FlashPack: fast and simple preparation of ultrahigh-performance capillary columns for LC-MS // Mol. Cell. Proteomics. 2019. V 18. P. 383‒390.
  12. Kulak N. A., Pichler G., Paron I., Nagaraj N., Mann M . Minimal, encapsulated proteomic-sample processing applied to copy-number estimation in eukaryotic cells // Nat. Methods. 2014. V. 11. P. 319‒324.
  13. Louis M., Tahrioui A., Tremlett C. J., Clamens T., Leprince J., Lefranc B., Kipnis E., Grandjean T., Bouffartigues E., Barreau M., Defontaine F., Cornelis P., Feuilloley M. G.J., Harmer N. J., Chevalier S., Lesouhaitier O . The natriuretic peptide receptor agonist osteocrin disperses Pseudomonas aeruginosa biofilm // Biofilm. 2023. V. 5. Art. 100131.
  14. Lumsden N. G., Khambata R. S., Hobbs A. J. C-type natriuretic peptide (CNP): cardiovascular roles and potential as a therapeutic target // Curr. Pharm. Des. 2010. V. 16. P. 4080‒4088.
  15. Luqman A. The orchestra of human bacteriome by hormones // Microb. Pathog. 2023. P. 106125.
  16. Ovcharova M. A., Geraskina O. V., Danilova N. D., Botchkova E. A., Mart’yanov S.V., Feofanov A. V., Plakunov V. K., Gannesen A. V. Atrial natriuretic peptide affects skin commensal Staphylococcus epidermidis and Cutibacterium acnes dual-species biofilms // Microorganisms. 2021. V. 9. Art. 552.
  17. Ovcharova M. A., Schelkunov M. I. , Geras’kina O.V., Makarova N. E., Sukhacheva M. V., Mart’yanov S.V., Nevolina E. D., Zhurina M. V., Feofanov A. V., Botchkova E. A., Plakunov V. K., Gannesen A. V. C-type natriuretic peptide acts as a microorganism-activated regulator of the skin commensals Staphylococcus epidermidis and Cutibacterium acnes in dual-species biofilms // Biology. 2023. V. 12. Art. 436.
  18. Potter L. R., Yoder A. R., Flora D. R., Antos L. K., Dickey D. M. Natriuretic peptides: their structures, receptors, physiologic functions and therapeutic applications // cGMP: Generators, effectors and therapeutic implications. Handbook of experimental pharmacology / Eds. Schmidt H. H.H.W., Hofmann F., Stasch J. P. V. 191. Berlin, Heidelberg: Springer, 2009. P. 341‒366. https://doi.org/10.1007/978-3-540-68964-5_15
  19. Rosay T., Bazire A., Diaz S., Clamens T., Blier A. S., Mijouin L., Hoffmann B., Sergent J. A., Bouffartigues E., Boireau W., Vieillard J., Hulen C., Dufour A., Harmer N. J., Feuilloley M. G.J. Lesouhaitier O. Pseudomonas aeruginosa expresses a functional human natriuretic peptide receptor ortholog: involvement in biofilm formation // MBio. 2015. V. 6. 4. Art. 10.1128/mbio. 01033-15.
  20. Tyanova S., Temu T., Cox J. The MaxQuant computational platform for mass spectrometry-based shotgun proteomics // Nat. Protoc. 2016a. V. 11. P. 2301‒2319.
  21. Tyanova S., Temu T., Sinitcyn P., Carlson A., Hein M. Y., Geiger T., Mann M., Cox J. The Perseus computational platform for comprehensive analysis of (prote) omics data // Nat. Methods. 2016b. V. 13. P. 731‒740.
  22. Veron W., Lesouhaitier O., Pennanec X., Rehel K., Leroux P., Orange N., Feuilloley M. G.J. Natriuretic peptides affect Pseudomonas aeruginosa and specifically modify lipopolysaccharide biosynthesis // FEBS J. 2007. V. 274. P. 5852‒5864.

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载
2. Fig. 1. Changes in the protein profiles of planktonic cultures depending on the cultivation time. A, B - control samples without the addition of the hormone CNP; C, D - samples with the addition of the hormone CNP. A, C - proteins in reduced quantities in 72-h planktonic cultures compared to 24-h cultures; B, D ‒ proteins in increased quantities in 72-h planktonic cultures compared to 24-h cultures. 1 - cluster of putative Zn-dependent dehydrogenases and PhnB-like proteins; 2 - cluster of protein synthesis: ribosomal protein S9 and translation initiation factor IF-3; 3 - cluster of D-alanyl transporter and ribosomal protein L7/L12; 4 - cluster of protein excretion and, possibly, quorum sensing; 5 - cluster of lipid (triglyceride) metabolism; 6 - cluster of folate biosynthesis proteins. 7 – cluster of cyclophilin-like proteins of the MRA-NP family.

下载 (53KB)
索引源数据
3. Fig. 2. Changes in the protein profiles of S. epidermidis biofilms depending on the cultivation time. A, B – control samples without the addition of the CNP hormone; C, D – samples with the addition of the CNP hormone. A, C – proteins in reduced quantities in 72-h biofilms compared to 24-h biofilms; B, D ‒ proteins in increased quantities in 72-h biofilms compared to 24-h. 1 – protein excretion cluster; 2 – 3,4-dihydroxy-2-butanone-4-phosphate synthase/GTP cyclohydrolase II and guanosine monophosphate reductase cluster; 3 – protein excretion cluster.

下载 (40KB)
索引源数据
4. Fig. 3. Changes in the protein composition of S. epidermidis biofilms compared to planktonic cultures after 24 h of cultivation. A, B – control samples; C, D – samples in the presence of CNP. A, B – proteins in reduced amounts in biofilms compared to planktonic cultures; B, D – proteins in increased amounts in biofilms compared to planktonic cultures. 1 – cluster of protein and ribosome synthesis; 2 – cluster of threonine and arginine synthesis; 3 – cluster of TCA cycle proteins; 4 – cluster of antioxidant protection proteins; 5 – cluster of threonine, serine and glycine metabolism; 6 – proteins of the cell wall and division; 7 – cluster of proteins of purine and secondary metabolite synthesis; 8 – cluster of TCA cycle proteins; 9 – cluster of nitrate metabolism proteins.

下载 (53KB)
索引源数据
5. Fig. 4. Changes in the protein composition of S. epidermidis biofilms compared to planktonic cultures after 72 h of cultivation. A, B – control samples; C, D – samples in the presence of CNP. A, B – proteins in reduced amounts in biofilms compared to planktonic cultures; B, D – proteins in increased amounts in biofilms compared to planktonic cultures. 1 – cluster of 2-oxoisovalerate dehydrogenase E3 and glutamate dehydrogenase; 2 – cluster of 3,4-dihydroxy-2-butanone-4-phosphate synthase/GTP cyclohydrolase II and guanosine monophosphate reductase; 3 – cluster of quorum-sensing proteins based on phenol-soluble modulins; 4 – purine synthesis through folate; 5 – cluster of thiamine synthesis proteins; 6 – cluster of glycerolipid metabolism. 7 – cluster of TCA cycle proteins; 8 – cluster of nitrate metabolism proteins.

下载 (53KB)
索引源数据
6. Fig. 5. Schematic diagram illustrating the effects of CNP on the protein composition of S. epidermidis planktonic cultures and biofilms, as well as the differences in protein profiles between planktonic cultures and staphylococcal biofilms.

下载 (142KB)
索引源数据
7. Additional materials
下载 (122KB)
索引源数据

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2024

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».