Протеом внеклеточных мембранных везикул Bacillus pumilus 3-19

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Внеклеточные мембранные везикулы являются важным фактором коммуникации в бактериальных популяциях и при взаимодействии бактерий с хозяином. Везикулы как носители различных регуляторных и сигнальных молекул обусловливают возможность их использования в качестве биомаркеров заболеваний и перспективных терапевтических агентов, в том числе вакцинных препаратов. Состав мембранных везикул расшифрован у ограниченного числа грамотрицательных и грамположительных бактерий. В данной работе впервые выделены, визуализированы и охарактеризованы внеклеточные мембранные везикулы стрептомицинустойчивого штамма Bacillus pumilus 3-19, продуцента внеклеточной гуанилпредпочитающей рибонуклеазы – биназы. Установлено, что в везикулах отсутствует генетический материал, а спектр белков зависит от содержания фосфата в среде культивирования. Везикулы, продуцируемые бактериями, которые росли на среде с дефицитом фосфата, несут 49 уникальных белков, на среде с высоким содержанием фосфата – 101 белок. Оба типа везикул включают 140 общих белков. В везикулах идентифицированы флагеллярные белки, РНКаза J – основной фермент РНК-деградосомы, фосфатазы, пептидазы, транспортеры железа, сигнальные пептиды. Белки антибиотикорезистентности и амилоидоподобные белки, которые присутствуют в клетках B. pumilus 3-19, в везикулах не обнаружены. Биназа, индуцируемая дефицитом фосфата, обнаружена только в составе везикул, полученных на среде с дефицитом фосфата.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

У. Курди

Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: Ilinskaya_kfu@mail.ru
Россия, Казань, 420008

П. В. Зеленихин

Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: Ilinskaya_kfu@mail.ru
Россия, Казань, 420008

Г. Ю. Яковлева

Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: Ilinskaya_kfu@mail.ru
Россия, Казань, 420008

М. Н. Синягина

Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: Ilinskaya_kfu@mail.ru
Россия, Казань, 420008

А. И. Колпаков

Казанский (Приволжский) федеральный университет

Email: Ilinskaya_kfu@mail.ru
Россия, Казань, 420008

О. Н. Ильинская

Казанский (Приволжский) федеральный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: Ilinskaya_kfu@mail.ru
Россия, Казань, 420008

Список литературы

  1. Toyofuku M., Nomura N., Eberl L. (2019) Types and origins of bacterial membrane vesicles. Nat. Rev. Microbiol. 17, 13–24.
  2. Vitse J., Devreese B. (2020) The contribution of membrane vesicles to bacterial pathogenicity in cystic fibrosis infections and healthcare associated pneumonia. Front. Microbiol. 11, 630.
  3. Cao Y., Lin H. (2021) Characterization and function of membrane vesicles in Gram-positive bacteria. Appl. Microbiol. Biotechnol. 105(5), 1795–1801.
  4. Stentz R., Jones E., Juodeikis R., Wegmann U., Guirro M., Goldson A.J., Brion A., Booth C., Sudhakar P., Brown I.R., Korcsmáros T., Carding S.R. (2022) The proteome of extracellular vesicles produced by the human gut bacteria Bacteroides thetaiotaomicron in vivo is influenced by environmental and host-derived factors. Appl. Environ. Microbiol. 88(16), e0053322.
  5. Liu J., Hsieh C.L., Gelincik O., Devolder B., Sei S., Zhang S., Lipkin S.M., Chang Y.F. (2019) Proteomic characterization of outer membrane vesicles from gut mucosa-derived Fusobacterium nucleatum. J. Proteomics. 195, 125–137.
  6. Zhang K., Chu P., Song S., Yang D., Bian Z., Li Y., Gou H., Jiang Z., Cai R., Li C. (2021) Proteome analysis of outer membrane vesicles from a highly virulent strain of Haemophilus parasuis. Front. Vet. Sci. 8, 756764.
  7. Terán L.C., Distefano M., Bellich B., Petrosino S., Bertoncin P., Cescutti P., Sblattero D. (2020) Proteomic studies of the biofilm matrix including outer membrane vesicles of Burkholderia multivorans C1576, a strain of clinical importance for cystic fibrosis. Microorganisms. 8(11), 1826.
  8. Zanella I., König E. Tomasi M., Gagliardi A, Frattini L., Fantappiè L., Irene C., Zerbini F., Caproni E., Isaac S.J., Grigolato M., Corbellari R., Valensin S., Ferlenghi I., Giusti F., Bini L., Ashhab Y., Grandi A., Grandi G. (2021) Proteome-minimized outer membrane vesicles from Escherichia coli as a generalized vaccine platform. J. Extracell Vesicles. 10(4), e12066.
  9. Lee E.Y., Choi D.Y., Kim D.K. (2009) Gram-positive bacteria produce membrane vesicles: proteomics-based characterization of Staphylococcus aureus-derived membrane vesicles. Proteomics. 9(24), 5425–5436.
  10. Bitto N.J., Cheng L., Johnston E.L., Pathirana R., Phan T.K., Poon I.K.H., O’Brien-Simpson N.M., Hill A.F., Stinear T.P., Kaparakis-Liaskos M. (2021) Staphylococcus aureus membrane vesicles contain immunostimulatory DNA, RNA and peptidoglycan that activate innate immune receptors and induce autophagy. J. Extracell. Vesicles. 10(6), e12080.
  11. Olaya-Abril A., Prados-Rosales R., McConnell M.J., Martín-Peña R., González-Reyes J.A., Jiménez-Munguía I., Gómez-Gascón L., Fernández J., Luque-García J.L., García-Lidón C., Estévez H., Pachón J., Obando I., Casadevall A., Pirofski L.A., Rodríguez-Ortega M.J. (2014) Characterization of protective extracellular membrane-derived vesicles produced by Streptococcus pneumoniae. J. Proteomics. 106, 46–60.
  12. Kim Y., Edwards N., Fenselau C. (2016) Extracellular vesicle proteomes reflect developmental phases of Bacillus subtilis. Clin. Proteomics. 13, 6.
  13. Alkandari S.A., Bhardwaj R.G., Ellepola A., Karched M. (2020) Proteomics of extracellular vesicles produced by Granulicatella adiacens, which causes infective endocarditis. PLoS One. 15(11), e0227657.
  14. Ilinskaya O.N., Mahmud R.S. (2014) Ribonucleases as antiviral agents. Mol. Biol. 48(5), 615–623.
  15. Shah Mahmud R., Efimova M.A., Ulyanova V., Ravilov R.K., Shuralev E.A., Kolpakov A., Ilinskaya O. (2020) Bacillus pumilus ribonuclease rescues mice infected by double-stranded RNA-containing reovirus serotype 1. Virus Res. 286, 198086.
  16. Ulyanova V., Shah Mahmud R., Laikov A., Dudkina E., Markelova M., Mostafa A., Pleschka S., Ilinskaya O. (2020) Anti-influenza activity of the ribonuclease binase: cellular targets detected by quantitative proteomics. Int. J. Mol. Sci. 21(21), 8294.
  17. Garipov A.R., Nesmelov A.A., Cabrera-Fuentes H.A., Ilinskaya O.N. (2014) Bacillus intermedius ribonuclease (BINASE) induces apoptosis in human ovarian cancer cells. Toxicon. 92, 54–59.
  18. Mitkevich V.A., Kretova O.V., Petrushanko I.Y., Burnysheva K.M., Sosin D.V., Simonenko O.V., Ilinskaya O.N., Tchurikov N.A., Makarov A.A. (2013) Ribonuclease binase apoptotic signature in leukemic Kasumi-1 cells. Biochimie. 95(6), 1344–1349.
  19. Ilinskaya O.N., Singh I., Dudkina E., Ulyanova V., Kayumov A., Barreto G. (2016) Direct inhibition of oncogenic KRAS by Bacillus pumilus ribonuclease (binase). Biochim. Biophys. Acta. 1863(7 Pt A), 1559–1567.
  20. Faizullin D., Valiullina Y., Salnikov V., Zelenikhin P., Zuev Y., Ilinskaya O. (2023) Fibrin-rhamnogalacturonan i composite gel for therapeutic enzyme delivery to intestinal tumors. Int. J. Mol. Sci. 24(2), 926.
  21. Харитонова М.А., Колпаков А.И., Куприянова-Ашина Ф.Г. (2018) Интенсификация продукции секретируемой рибонуклеазы Bsn Bacillus subtilis в условиях солевого стресса. Вестн. биотехнол. физ-хим. биол. им. Овчинникова. 14(2), 42–47.
  22. Аринушкина Е.В. (1970) Руководство по химическому анализу почв. Mосква: Изд-во МГУ. 218 c.
  23. Liao Y., Smyth G.K., Shi W. (2014) featureCounts: an efficient general purpose program for assigning sequence reads to genomic features. Bioinformatics. 30(7), 923–930.
  24. Konovalova O.A., Yakovleva G. Yu., Steryakov O.V., Trushin M.V. (2013) Scanning probe microscopy in the study of morphometric changes and physical parameters of Escherichia coli bacteria under the action of 2,4,6-trinitrotoluene. W. Appl. Sci. J. 23(4), 507–509.
  25. Chernov V.M., Chernova O.A., Mouzykantov A.A., Efimova I.R., Shaymardanova G.F., Medvedeva E.S., Trushin M.V. (2011) Extracellular vesicles derived from Acholeplasma laidlawii PG8. Sci. World J. 11, 1120–1130.
  26. Yu N.Y., Wagner J.R., Laird M.R., Melli G., Rey S., Lo R., Dao P., Sahinalp S.C., Ester M., Foster L.J., Brinkman F.S.L. (2010) PSORTb 3.0: Improved protein subcellular localization prediction with refined localization subcategories and predictive capabilities for all prokaryotes. Bioinformatics. 26(13), 1608–1615.
  27. Kanehisa M., Sato Y., Morishima K. (2016) BlastKOALA and GhostKOALA: KEGG tools for functional characterization of genome and metagenome sequences. J. Mol. Biol. 428, 726–731.
  28. Goedhart J., Luijsterburg M.S. (2020) VolcaNoseR is a web app for creating, exploring, labeling and sharing volcano plots. Sci. Rep. 10, 20560.
  29. Adhikari S., Curtis P.D. (2016) DNA methyltransferases and epigenetic regulation in bacteria. FEMS Microbiol. Rev. 40(5), 575–591.
  30. Dorward D.W., Garon C.F. (1990) DNA is packaged within membrane-derived vesicles of gram-negative but not gram-positive bacteria. Appl. Environ. Microbiol. 56(6), 1960–1962.
  31. Jiang Y., Kong Q., Roland K.L., Curtiss R. (2014) Membrane vesicles of Clostridium perfringens type A strains induce innate and adaptive immunity. Int. J. Med. Microbiol. 304(3–4), 431–443.
  32. Liao S., Klein M.I., Heim K.P., Fan Y, Bitoun J.P., Ahn S.J., Burne R.A., Koo H, Brady L.J., Wen Z.T. (2014) Streptococcus mutans extracellular DNA is upregulated during growth in biofilms, actively released via membrane vesicles, and influenced by components of the protein secretion machinery. J. Bacteriol. 196(13), 2355–2366.
  33. Mendelson N.H., Bourque A., Wilkening K., Anderson K.R., Watkins J.C. (1999) Organized cell swimming motions in Bacillus subtilis colonies: patterns of short-lived whirls and jets. J. Bacteriol. 181(2), 600–609.
  34. Guttenplan S.B., Kearns D.B. (2013) Regulation of flagellar motility during biofilm formation. FEMS Microbiol. Rev. 37(6), 849–871.
  35. Barnhart M.M., Chapman M.R. (2006) Curli biogenesis and function. Annu. Rev. Microbiol. 60, 131–147.
  36. Dragoš A., Kovács Á.T., Claessen D. (2017) The role of functional amyloids in multicellular growth and development of gram-positive bacteria. Biomolecules. 7(3), 60.
  37. Malishev R., Abbasi R., Jelinek R., Chai L. (2018) Bacterial model membranes reshape fibrillation of a functional amyloid protein. Biochemistry. 57(35), 5230–5238.
  38. Böhning J., Ghrayeb M., Pedebos C., Abbas D.K., Khalid S., Chai L., Bharat T.A.M. (2022) Donor-strand exchange drives assembly of the TasA scaffold in Bacillus subtilis biofilms. Nat. Commun. 13(1), 7082.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Визуализация внеклеточных везикул Bacillus pumilus 3-19 с помощью атомно-силовой (а) и трансмиссионной электронной (б) микроскопии.

Скачать (241KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Диаграмма Венна, показывающая количество белков в везикулах, полученных при культивировании B. pumilus 3-19 на средах LPM и HPM.

Скачать (48KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Группы белков с известными функциями в мембранных везикулах B. pumilus 3-19, полученных при культивировании штамма на средах HPM (а) и LPM (б) (программное обеспечение BlastKOALA).

Скачать (237KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Локализация белков мембранных везикул B. pumilus 3-19, выращенных на средах LPM и HPM (программное обеспечение PSORTb v3.0.3). За 100% принято количество белков в везикулах каждой фракции.

Скачать (186KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Сравнение содержания белков (а – РНКаз, б – флагеллярных) в МВ B. pumilus 3-19, культивируемых на средах LPМ и НРМ (программное обеспечение VolcaNoseR).

Скачать (291KB)
Метаданные
7. Дополнительные материалы
Скачать (2MB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».