SEARCH AND GENETIC CHARACTERIZATION OF BACTERIA OF THE GENUS SPIROPLASMA SAGLIO ET AL. 1973 (CLASS MOLLICUTES) IN THE POPULATIONS OF APIS MELLIFERA L. (HYMENOPTERA, APOIDEA) OF EASTERN EUROPE AND WESTERN SIBERIA

Мұқаба

Дәйексөз келтіру

Толық мәтін

Ашық рұқсат Ашық рұқсат
Рұқсат жабық Рұқсат берілді
Рұқсат жабық Тек жазылушылар үшін

Аннотация

The present study reports the analysis of honey bee Apis mellifera L. populations for the presence of Spiroplasma Saglio et al. 1973 bacteria, known to cause May disease. Detection of Spiroplasma was performed using polymerase chain reaction with specific primers targeting the 16S rDNA region. A total of 212 bees from 18 regions across Eastern Europe and Western Siberia were examined. Spiroplasma infection was identified in three cases from two regions: the Udmurt Republic and Republic of Tatarstan. Phylogenetic analysis of nucleotide sequences revealed that two isolates belong to the Citri-Chrysopicola-Mirum clade, with one genetically identical to S. melliferum, a known bee pathogen. The third isolate was classified within the Ixodetis clade, commonly found among arthropods. Interviews with beekeepers from various regions reported no visible symptoms of May disease in their colonies. These findings suggest Spiroplasma bacteria may be present in honeybee populations without manifesting visible symptoms. Further in-depth studies are recommended in regions where these bacteria have been detected.

Негізгі сөздер

Әдебиет тізімі

  1. Число семей пчел медоносных в хозяйствах всех категорий. Федеральная служба государственной статистики [Электронный ресурс]. Режим доступа: https://rosstat.gov.ru/opendata/7708234640-VSHP2016553 (19 сентября 2025)
  2. Ahn J.H., Hong I.P., Bok J.I., Kim B.Y., Song J., Weon H.Y. 2012. Pyrosequencing analysis of the bacterial communities in the guts of honey bees Apis cerana and Apis mellifera in Korea. Journal of Microbiology 50 (5): 735–745. https://doi.org/10.1007/s12275-012-2188-0
  3. Ballinger M.J., Perlman S.J. 2019. The defensive spiroplasma. Current opinion in insect science 32: 36–41. https://doi.org/10.1016/j.cois.2018.10.004
  4. Bi K., Huang H., Gu W., Wang J., Wang W. 2008. Phylogenetic analysis of Spiroplasmas from three freshwater crustaceans (Eriocheir sinensis, Procambarus clarkia and Penaeus vannamei) in China. Journal of invertebrate pathology 99 (1): 57–65. https://doi.org/10.1016/j.jip.2008.06.008
  5. Binetruy F., Bailly X., Chevillon C., Martin O.Y., Bernasconi M.V., Duron O. 2019. Phylogenetics of the Spiroplasma ixodetis endosymbiont reveals past transfers between ticks and other arthropods. Ticks and tick-borne diseases 10 (3): 575–584. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2019.02.001
  6. Bové J.M. 1997. Spiroplasmas: infectious agents of plants, arthropods and vertebrates. Wiener Klinische Wochenschrift 109 (14-15): 604–612.
  7. Cisak E., Wójcik-Fatla A., Zajac V., Sawczyn A., Sroka J., Dutkiewicz J. 2015. Spiroplasma-an emerging arthropod-borne pathogen? Annals of Agricultural and Environmental Medicine 22 (4). https://doi.org/10.5604/12321966.1185758
  8. Clark T.B. 1977. Spiroplasma sp., a new pathogen in honey bees. Journal of Invertebrate Pathology 29 (1): 112–113. https://doi.org/10.1016/0022-2011(77)90181-1
  9. Clark T.B. 1978. Honey bee Spiroplasmosis-new problem for beekeepers. American Bee Journal 18 (1): 18–19.
  10. Clark T.B., Whitcomb R.F., Tully J.G., Mouches C., Saillard C., Bové J.M., Wroblewski H., Carle P., Rose D.L., Henegar R.B., Williamson D.L. 1985. Spiroplasma melliferum, a new species from the honeybee (Apis mellifera). International journal of systematic and evolutionary microbiology 35 (3): 296–308. https://doi.org/10.1099/00207713-35-3-296
  11. Davis R.E., Lee I.M., Worley J.F. 1981. Spiroplasma floricola, a new species isolated from surfaces of flowers of the tulip tree, Liriodendron tulipifera L. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 31 (4): 456–464. https://doi.org/10.1099/00207713-31-4-456
  12. Duron O., Bouchon D., Boutin S., Bellamy L., Zhou L., Engelstädter J., Hurst G.D. 2008. The diversity of reproductive parasites among arthropods: Wolbachia do not walk alone. BMC biology 6 (1): 27. https://doi.org/10.1186/1741-7007-6-27
  13. Ebbert M.A., Nault L.R. 1994. Improved overwintering ability in Dalbulus maidis (Homoptera: Cicadellidae) vectors infected with Spiroplasma kunkelii (Mycoplasmatales: Spiroplasmataceae). Environmental Entomology 23 (3): 634–644. https://doi.org/10.1093/ee/23.3.634
  14. Edgar R.C. 2004. MUSCLE: multiple sequence alignment with high accuracy and high throughput. Nucleic acids research 32 (5): 1792–1797. https://doi.org/10.1093/nar/gkh340
  15. Evans J.D., Schwarz R.S. 2011. Bees brought to their knees: microbes affecting honey bee health. Trends in microbiology 19 (12): 614–620. https://doi.org/10.1016/j.tim.2011.09.003
  16. Forsgren E. 2010. European foulbrood in honey bees. Journal of invertebrate pathology 103: 5–9. https://doi.org/10.1016/j.jip.2009.06.016
  17. Fukatsu T., Nikoh N. 2000. Endosymbiotic microbiota of the bamboo pseudococcid Antonina crawii (Insecta, Homoptera). Applied and Environmental Microbiology 66 (2): 643–650. https://doi.org/10.1128/AEM.66.2.643-650.2000
  18. Gamboa V., Ravoet J., Brunain M., Smagghe G., Meeus I., Figueroa J., ... & de Graaf D.C. 2015. Bee pathogens found in Bombus atratus from Colombia: A case study. Journal of invertebrate pathology 129: 36–39. https://doi.org/10.1016/j.jip.2015.05.013
  19. Gasparich G.E., Whitcomb R.F., Dodge D., French F.E., Glass J., Williamson D.L. 2004. The genus Spiroplasma and its non-helical descendants: phylogenetic classification, correlation with phenotype and roots of the Mycoplasma mycoides clade. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 54 (3): 893–918. https://doi.org/10.1099/ijs.0.02688-0
  20. Genersch E. 2010. American Foulbrood in honeybees and its causative agent, Paenibacillus larvae. Journal of invertebrate pathology 103: 10–19. https://doi.org/10.1016/j.jip.2009.06.015
  21. Gupta R.S., Son J., Oren A. 2019. A phylogenomic and molecular markers based taxonomic framework for members of the order Entomoplasmatales: proposal for an emended order Mycoplasmatales containing the family Spiroplasmataceae and emended family Mycoplasmataceae comprised of six genera. Antonie Van Leeuwenhoek 112 (4): 561–588. https://doi.org/10.1007/s10482-018-1188-4
  22. Hui L., Zhong Z., Hu B., Yang B., Ji Y., Yu H. 2010. Characteristics of three spiroplasma isolates from honeybee (Apis mellifera). Wei Sheng wu xue bao. Acta Microbiologica Sinica 50 (10): 1366–1372. [In Chinese]
  23. Ilyasov R.A., Lee M.L., Takahashi J.I., Kwon H.W., Nikolenko A.G. 2020. A revision of subspecies structure of western honey bee Apis mellifera. Saudi Journal of Biological Sciences 27 (12): 3615–3621. https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2020.08.001
  24. Kumar S., Stecher G., Suleski M., Sanderford M., Sharma S., Tamura K. 2024. MEGA12: Molecular Evolutionary Genetic Analysis version 12 for adaptive and green computing. Molecular Biology and Evolution 41 (12): msae263. https://doi.org/10.1093/molbev/msae263
  25. Kwon M.O., Wayadande A.C., Fletcher, J. 1999. Spiroplasma citri movement into the intestines and salivary glands of its leafhopper vector, Circulifer tenellus. Phytopathology 89 (12): 1144–1151. https://doi.org/10.1094/PHYTO.1999.89.12.1144
  26. Li X., Zhang J., Ma Y.L., Yu H.S. 2012. A new pathogenic spiroplasma isolate obtained from honeybee in China and its basic properties. Microbiology/Weishengwuxue Tongbao 39 (2): 273–281.
  27. Majerus T.M.O., von der Schulenburg J.H., Majerus M.E.N., Hurst G.D.D. 1999. Molecular identification of a male-killing agent in the ladybird Harmonia axyridis (Pallas) (Coleoptera: Coccinellidae). Insect Molecular Biology 8 (4). https://doi.org/10.1046/j.1365-2583.1999.00151.x
  28. McLean A.H.C., Hrček J., Parker B.J., Mathé-Hubert H., Kaech H., Paine C., Godfray H.C.J. 2020. Multiple phenotypes conferred by a single insect symbiont are independent. Proceedings of the Royal Society B 287 (1929): 20200562. https://doi.org/10.1098/rspb.2020.0562
  29. Mello A.F.S., Wayadande A.C., Yokomi R.K., Fletcher J. 2009. Transmission of different isolates of Spiroplasma citri to carrot and citrus by Circulifer tenellus (Hemiptera: Cicadellidae). Journal of economic entomology 102 (4): 1417–1422. https://doi.org/10.1603/029.102.0403
  30. Mouches C., Bové J.M., Albisetti J., Clark T.B., Tully J.G. 1982. A spiroplasma of serogroup IV causes a May-disease-like disorder of honeybees in Southwestern France. Microbial ecology 8 (4): 387–399. https://doi.org/10.1007/BF02010677
  31. Mouches C., Bové J.M., Tully J.G., Rose D.L., McCoy R.E., Carle-Junca P., Garnier M., Saillard C. 1983. Spiroplasma apis, a new species from the honey-bee Apis mellifera. In: Annales de l’Institut Pasteur/Microbiologie 134 (3): 383–397. https://doi.org/10.1016/S0769-2609(83)80063-5
  32. Mouches C., Bové J.M., Albisetti J. 1984. Pathogenicity of Spiroplasma apis and other spiroplasmas for honey-bees in southwestern France. In: Annales de l’Institut Pasteur/Microbiologie 135 (1): 151–155. https://doi.org/10.1016/S0769-2609(84)80072-1
  33. Nai Y.S., Su P.Y., Hsu Y.H., Chiang C.H., Kim J.S., Chen Y.W., Wang C.H. 2014. A new spiroplasma isolate from the field cricket (Gryllus bimaculatus) in Taiwan. Journal of Invertebrate Pathology 120: 4–8. https://doi.org/10.1016/j.jip.2014.04.006
  34. Nanetti A., Bortolotti L., Cilia G. 2021. Pathogens spillover from honey bees to other arthropods. Pathogens 10 (8): 1044. https://doi.org/10.3390/pathogens10081044
  35. Oren A., Garrity G.M. 2019. List of new names and new combinations previously effectively, but not validly, published. International journal of systematic and evolutionary microbiology 69 (1): 5–9. https://doi.org/10.1099/ijsem.0.003452
  36. Pollmann M., Moore L.D., Krimmer E., D’Alvise P., Hasselmann M., Perlman S.J., Ballinger M.J., Steidle J.L.M., Gottlieb Y. 2022. Highly transmissible cytoplasmic incompatibility by the extracellular insect symbiont Spiroplasma. iScience 25 (5). https://doi.org/10.1016/j.isci.2022.104335
  37. Raju B.C., Nyland G., Meikle T., Purcell A.H. 1981. Helical, motile mycoplasmas associated with flowers and honey bees in California. Canadian Journal of Microbiology 27(2): 249–253. https://doi.org/10.1139/m81-038
  38. Ravoet J., Maharramov J., Meeus I., De Smet L., Wenseleers T., Smagghe G., De Graaf D.C. 2013. Comprehensive bee pathogen screening in Belgium reveals Crithidia mellificae as a new contributory factor to winter mortality. PloS ONE 8 (8): e72443. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0072443
  39. Ravoet J., De Smet L., Meeus I., Smagghe G., Wenseleers T., de Graaf D.C. 2014. Widespread occurrence of honey bee pathogens in solitary bees. Journal of Invertebrate Pathology 122: 55–58. https://doi.org/10.1016/j.jip.2014.08.007
  40. Sanada-Morimura S., Matsumura M., Noda H. 2013. Male killing caused by a Spiroplasma symbiont in the small brown planthopper, Laodelphax striatellus. Journal of Heredity 104 (6): 821–829. https://doi.org/10.1093/jhered/est052
  41. Shi H., Ratering S., Schneider B., Schnell S. 2025. Microbiome of honey bee corbicular pollen: Factors influencing its structure and potential for studying pathogen transmission. Science of the Total Environment 958: 178107. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2024.178107
  42. Schwarz R.S., Huang Q., Evans J.D. 2015. Hologenome theory and the honey bee pathosphere. Current opinion in insect science 10: 1–7. https://doi.org/10.1016/j.cois.2015.04.006
  43. Tabata J., Hattori Y., Sakamoto H., Yukuhiro F., Fujii T., Kugimiya S., Mochizuki A., Ishikawa Y., Kageyama D. 2011. Male killing and incomplete inheritance of a novel Spiroplasma in the moth Ostrinia zaguliaevi. Microbial Ecology 61 (2): 254–263. https://doi.org/10.1007/s00248-010-9799-y
  44. Tokarev Y.S., Zinatullina Z.Y., Ignatieva A.N., Zhigileva O.N., Malysh J.M., Sokolova Y.Y. 2018. Detection of two Microsporidia pathogens of the European honey bee Apis mellifera (Insecta: Apidae) in Western Siberia. Acta Parasitologica 63 (4): 728–732. https://doi.org/10.1515/ap-2018-0086
  45. Tokarev Y.S., Timofeev S.A., Malysh J.M., Tsarev A.A., Ignatieva A.N., Tomilova O.G., Dolgikh V.V. 2019. Hexokinase as a versatile molecular genetic marker for Microsporidia. Parasitology 146 (4): 472–478. https://doi.org/10.1017/S0031182018001737
  46. Tully J.G., Rose D.L., McCoy R.E., Carle P., Bove J.M., Whitcomb R.F., Weisburg W.G. 1990. Mycoplasma melaleucae sp. nov., a sterol-requiring mollicute from flowers of several tropical plants. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology 40 (2): 143–147. https://doi.org/10.1099/00207713-40-2-143
  47. Xie K., Lu Y.J., Yang K., Huo S.M., Hong X.Y. 2020. Co‐infection of Wolbachia and Spiroplasma in spider mite Tetranychus truncatus increases male fitness. Insect Science 27 (5): 921–937. https://doi.org/10.1111/1744-7917.12696
  48. Vrijenhoek R. 1994. DNA primers for amplification of mitochondrial cytochrome c oxidase subunit I from diverse metazoan invertebrates. Molecular Marine Biology and Biotechnology 3 (5): 294–299.

Қосымша файлдар

Қосымша файлдар
Әрекет
1. JATS XML
Жүктеу

© Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».