MICROSPORIDIA INFECTING BENEFICIAL INSECTS WHICH SERVE AS BIOLOGICAL CONTROL AGENTS

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

This review presents up-to-date data on microsporidian infections in beneficial insects used to control agricultural pests. Among these biocontrol agents, microsporidia have been reported predominantly from hymenopteran parasitoids and predatory insects belonging to various orders, mainly Holometabola. Parasitoids can be infected by pathogens specific for their hosts or bear their own parasites. Infections with microsporidia may cause serious pathologic changes or remain benign, while still affecting population dynamics of the insect pests against which the biocontrol agents are applied.

作者简介

S. Timofeev

All-Russian Institute of Plant Protection

Email: ts-bio@ya.ru
St. Petersburg, Russia

Y. Sokolova

National Institutes of Health; NIDCD Advanced Imaging Core

Email: ts-bio@ya.ru
Bethesda, USA

Y. Tokarev

All-Russian Institute of Plant Protection

编辑信件的主要联系方式.
Email: ts-bio@ya.ru
St. Petersburg, Russia

参考

  1. Becnel J.J., Andreadis T.G. 2014. Microsporidia in insects. In: Weiss L.M., Becnel J.J. (eds). Microsporidia: Pathogens of Opportunity, 1st ed. John Wiley and Sons Inc., New York, 521–570. https://doi.org/10.1002/9781118395264.ch21
  2. Bell H.A., Down R.E., Kirkbride-Smith A.E., Edwards J.P. 2004. Effect of microsporidian infection in Lacanobia oleracea (Lep., Noctuidae) on prey selection and consumption by the spined soldier bug Podisus maculiventris (Het., Pentatomidae). Journal of Applied Entomology 128 (8): 548–553. https://doi.org/10.1111/j.1439-0418.2004.00890.x
  3. Bjørnson S., Oi D. 2014. Microsporidia biological control agents and pathogens of beneficial insects. In: Weiss L.M., Becnel J.J. (eds). Microsporidia: Pathogens of Opportunity, 1st ed. John Wiley and Sons Inc., New York, 635–670. https://doi.org/10.1002/9781118395264.ch25
  4. Bjørnson S., Le J., Saito T., Wang H. 2011. Ultrastructure and molecular characterization of a microsporidium, Tubulinosema hippodamiae, from the convergent lady beetle, Hippodamia convergens Guérin-Méneville. Journal of Invertebrate Pathology 106: 280–288. https://doi.org/10.1016/j.jip.2010.11.002
  5. Bjørnson S., Steele T., Hu Q., Ellis B., Saito T. 2013. Ultrastructure and molecular characterization of the microsporidium Nosema chrysoperlae sp. nov., from the green lacewing Chrysoperla carnea (Stephens) (Neuroptera: Chrysopidae) used for biological pest control. Journal of Invertebrate Pathology 114: 53–60. https://doi.org/10.1016/j.jip.2013.05.007
  6. Bojko J., Reinke A.W., Stentiford G.D., Williams B., Rogers M.S.J., Bass D. 2022. Microsporidia: a new taxonomic, evolutionary, and ecological synthesis. Trends in Parasitology 38: 642–659. https://doi.org/10.1016/j.pt.2022.05.007
  7. Boohene C., Geden C., Becnel J. 2003. Evaluation of remediation methods for Nosema disease in Muscidifurax raptor (Hymenoptera: Pteromalidae). Environmental Entomology 32: 1146–1153. https://doi.org/10.1603/0046-225X-32.5.1146
  8. Braglia C., Cutajar S., Magagnoli S., Asciano D., Burgio G., Di Gioia D., Baffoni L., Alberoni D. 2025. The ground beetle Poecilus (Carabidae) gut microbiome and its functionality. Microbial Ecology 88 (1): 83. https://doi.org/10.1007/s00248-025-02579-0
  9. Brooks W.M., Cranford J.D. 1972. Microsporidoses of the hymenopterous parasites Campoletis sonorensis and Cardiochiles nigriceps, larval parasites of Heliothis species. Journal of Invertebrate Pathology 20: 77–94. https://doi.org/10.1016/0022-2011(72)90085-7
  10. Canning E.U., Curry A., Cheney S.A., Lafranchi-Tristem N.J., Iwano H., Ishihara R. 1999. Nosema tyriae n. sp. and Nosema sp., microsporidian parasites of cinnabar moth Tyria jacobaeae. Journal of Invertebrate Pathology 74: 29–38. https://doi.org/10.1006/jipa.1999.4861
  11. Cossentine J.E., Lewis L.C. 1986. Impact of Vairimorpha necatrix and Vairimorpha sp. (Microspora: Microsporida) on Bonnetia comta (Diptera: Tachinidae) within Agrotis ipsilon (Lepidoptera: Noctuidae) hosts. Journal of Invertebrate Pathology 47: 303–309. https://doi.org/10.1016/0022-2011(86)90100-X
  12. De Jong P.W., van Lenteren J.C., Raak-van den Berg C.L. 2013. Comment on “Invasive harlequin ladybird carries biological weapons against native competitors”. Science 341: 1342b. https://doi.org/10.1126/science.1241745
  13. Down R.E., Bell H.A., Matthews H.J., Kirkbride-Smith A.E., Edwards J.P. 2004. Dissemination of the biocontrol agent Vairimorpha necatrix by the spined soldier bug Podisus maculiventris. Entomol. Exp. Appl. 110 (2): 103–114. https://doi.org/10.1111/j.0013-8703.2004.00122.x
  14. Fletcher A., Bjørnson S. 2018. The influence of microsporidian pathogens from commercially available lady beetles on larval development of the green lacewing Chrysoperla carnea in the absence of infection. Journal of Invertebrate Pathology 153: 1–5. https://doi.org/10.1016/j.jip.2018.02.001
  15. Futerman P.H., Layen S.J., Kotzen M.L., Franzen C., Kraaijeveld A.R., Godfray H.C.J. 2006. Fitness effects and transmission routes of a microsporidian parasite infecting Drosophila and its parasitoids. Parasitology 132: 479–492. https://doi.org/10.1017/s0031182005009339
  16. Gegner T., Otti O., Tragust S., Feldhaar H. 2015. Do microsporidia function as “biological weapon” for Harmonia axyridis under natural conditions? Insect Science 22: 353–359. https://doi.org/10.1111/1744-7917.12224
  17. Hajek A.E., Solter L.F., Maddox J.V., Huang W.F., Estep A.S., Krawczyk G., … Becnel J.J. 2018. Nosema maddoxi sp. nov. (Microsporidia, Nosematidae), a widespread pathogen of the green stink bug Chinavia hilaris (Say) and the brown marmorated stink bug Halyomorpha halys (Stål). Journal of Invertebrate Pathology 156: 15–20. https://doi.org/10.1111/jeu.12475
  18. Hamm J.J., Nordlund D.A., Mullinix Jr. B.G. 1983. Interaction of the microsporidium Vairimorpha sp. with Microplitis croceipes (Cresson) and Cotesia marginiventris (Cresson) (Hymenoptera: Braconidae), two parasitoids of Heliothis zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae). Environmental Entomology 12: 1547–1550. https://doi.org/10.1093/ee/12.5.1547
  19. Harris P., Wilkinson A.T.S., Neary M.E., Thompson L.S. 1971. Senecio jacobaeae L., tansy ragwort (Compositae). Biological control programs against insects and weeds in Canada 1959–1968. Slough: Commonwealth Institute of Biological Control.
  20. Hawkes R.B. 1973. Natural mortality of cinnabar moth in California. Annals of the Entomological Society of America 66: 137–146. https://doi.org/10.1093/aesa/66.1.137
  21. Hoch G., Schopf A., Maddox J.V. 2000. Interactions between an entomopathogenic microsporidium and the endoparasitoid Glyptapanteles liparidis within their host, the gypsy moth larva. Journal of Invertebrate Pathology 75: 59–68. https://doi.org/10.1006/jipa.1999.4894
  22. Huger A.M., Neuffer G. 1978. Infection of the braconid parasite Ascogaster quadridentata (Hymenoptera: Braconidae) by a microsporidian of its host Laspeyresia pomonella. Zeitschrift für Angewandte Entomologie 180: 105–106.
  23. Huang Q., Hu W., Meng X., Chen J., Pan G. 2024. Nosema bombycis: A remarkable unicellular parasite infecting insects. Journal of Eukaryotic Microbiology 71 (5): e13045. https://doi.org/10.1111/jeu.13045
  24. Idris A.B., Zainal-Abidin B.A., Noraini I., Hussan A.K. 2001. Diadegma semiclausum as a possible factor for the horizontal transmission of microsporidial disease of diamondback moth Plutella xylostella L. Pakistan Journal of Biological Sciences 4: 1353–1356. http://dx.doi.org/10.3923/pjbs.2001.1353.1355
  25. Kermani N., AbuHassan Z.-A., Suhaimi A., Abuzid I., Ismail N.F., et al.,2014. Parasitism performance and fitness of Cotesia vestalis (Hymenoptera: Braconidae) infected with Nosema sp. (Microsporidia: Nosematidae): Implications in integrated pest management strategy. PLoS ONE 9 (6): e100671. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0100671
  26. Malysh J.M., Ignatieva A.N., Artokhin K.S., Frolov A.N., Tokarev Y.S. 2018. Natural infection of the beet webworm Loxostege sticticalis L. (Lepidoptera: Crambidae) with three Microsporidia and host switching in Nosema ceranae. Parasitology Research 117 (9): 3039–3044. https://doi.org/10.1007/s00436-018-5987-3
  27. Marín-García P.J., Peyre Y., Ahuir-Baraja A.E., Garijo M.M., Llobat L. 2022. The role of Nosema ceranae (Microsporidia: Nosematidae) in honey bee colony losses and current insights on treatment. Veterinary Sciences 9 (3): 130. https://doi.org/10.3390/vetsci9030130
  28. Nealis V.G., Smith S.M. 1987. Interaction of Apanteles fumiferanae (Hymenoptera: Braconidae) and Nosema fumiferanae (Microsporidia) parasitizing spruce budworm Choristoneura fumiferana (Lepidoptera: Tortricidae). Canadian Journal of Zoology 65: 2047–2050. https://doi.org/10.1139/z87-312
  29. Paes J.P.P., Carvalho V.R., Souza A.R., Wilcken R.F., Bueno R. 2019. Infection by the microsporidium of Clado Nosema/Vairimorpha in pupal parasitoids. Anais da Academia Brasileira de Ciências 91: e20180326. https://doi.org/10.1590/0001-3765201920180326
  30. Pan G., Bao J., Ma Z., Song Y., Han B., Ran M., Li C., Zhou Z. 2018. Invertebrate host responses to microsporidia infections. Developmental and Comparative Immunology 83: 104–113. https://doi.org/10.1016/j.dci.2018.02.004
  31. Park E., Poulin R. 2021. Revisiting the phylogeny of microsporidia. International Journal for Parasitology 51: 855–864. https://doi.org/10.1016/j.ijpara.2021.02.005
  32. Pettey F.W. 1948. The biological control of prickly pears in South Africa. Science Bulletin of the Department of Agriculture and Forestry, Union of South Africa 271: 1–163.
  33. Rumiantseva A.S., Ignatieva A.N., Grushevaya I.V., Utkuzova A.M., Binitskaya N.V., Kononchuk A.G., Kozlova E.G., Khodzhash A.A., Tokarev Yu.S. 2024. Horizontal and vertical transmission of microsporidia Nosema pyrausta and Nosema bombycis in the predatory bug Podisus maculiventris (Hemiptera: Pentatomidae). Acta Biologica Sibirica 10: 1625–1645. https://doi.org/10.5281/zenodo.14356492
  34. Sloggett J.J. 2013. Comment on “Invasive harlequin ladybird carries biological weapons against native competitors”. Science 341: 1342c. https://doi.org/10.1126/science.1241827
  35. Solter L.F., Kyei-Poku G.K., Johny S. 2013. Comment on “Invasive harlequin ladybird carries biological weapons against native competitors”. Science 341: 1342c. https://doi.org/10.1126/science.1241600
  36. Steele T., Bjørnson S. 2014. Nosema adaliae sp. nov., a new microsporidian pathogen from the two-spotted lady beetle Adalia bipunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) and its relationship to microsporidia that infect other coccinellids. Journal of Invertebrate Pathology 115: 108–115. https://doi.org/10.1016/j.jip.2013.10.009
  37. Steele T., Bjørnson S. 2019. Effects of microsporidiosis and food availability on the two-spotted lady beetle Adalia bipunctata L. and convergent lady beetle Hippodamia convergens Guérin-Méneville. Journal of Invertebrate Pathology 161: 7–13. https://doi.org/10.1016/j.jip.2019.01.004
  38. Timofeev S.A., Ignatieva A.N., Dolgikh V.V. 2023. Nosemosis type C of bees caused by microsporidia Nosema (Vairimorpha) ceranae: current views, pathogenesis, prevention, diagnosis and treatment (review). Sel’skokhozyaistvennaya biologiya 58 (2): 274–287. https://doi.org/10.15389/agrobiology.2023.2.274eng
  39. Tokarev Y.S., Kireeva D.S., Ignatieva A.N., Ageev A.A., Gerus A.V., Yaroslavtseva O.N., Kononchuk A.G., Malysh J.M. 2022. Ecological vs physiological host specificity: the case of the microsporidium Nosema pyrausta (Paillot) Weiser, 1961. Acta Biologica Sibirica 8: 297–316. https://doi.org/10.14258/abs.v8.e19
  40. Vavra J., Lukeš J. 2013. Microsporidia and “the art of living together”. Advances in Parasitology 82: 253–319. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-407706-5.00004-6
  41. Vavra J., Larsson J.I.R. 2014. Structure of Microsporidia. In: Weiss L.M., Becnel J.J. (eds). Microsporidia: Pathogens of Opportunity, 1st ed. Wiley-Blackwell, New York, 1–70. https://doi.org/10.1002/9781118395264.ch2
  42. Vilcinskas A., Stoecker K., Schmidtberg H., Röhrich C.R., Vogel H. 2013. Invasive harlequin ladybird carries biological weapons against native competitors. Science 340: 862–863. https://doi.org/10.1126/science.1234032
  43. Xiong X., Geden C.J., Bergstralh D.T., White R.L., Werren J.H., Wang X. 2023. New insights into the genome and transmission of the microsporidian pathogen Nosema muscidifuracis. Frontiers in Microbiology 14: 1152586. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1152586
  44. Yaman M., Aydin Ç., Linde A., Radek R. 2022. A new microsporidian pathogen, Vairimorpha gastrophysae sp. nov., isolated from Gastrophysa viridula (Coleoptera: Chrysomelidae). European Journal of Protistology 86: 125913. https://doi.org/10.1016/j.ejop.2022.125913
  45. Yaman M., Eroğlu M., Radek R. 2016. Occurrence of a microsporidium in the predatory beetle Calosoma sycophanta L. (Coleoptera: Carabidae). Turkish Journal of Agriculture and Forestry 40 (3): 406–412. https://doi.org/10.3906/tar-1507-42

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».