МУЛЬТИФРАКТАЛЬНЫЕ ХАРАКТЕРИСТИКИ АКТИВНОСТИ ОДИНОЧНЫХ НЕЙРОНОВ БЛЕДНОГО ШАРА У ПАЦИЕНТОВ С ДИСТОНИЕЙ
- Авторы: Семенова Ю.Н.1, Джалагония И.З.1, Медведник Р.С.1, Гамалея А.А.2, Томский А.А.2, Седов А.С.1,3
-
Учреждения:
- ФГБУН Федеральный исследовательский центр химической физики имени Н.Н. Семенова РАН
- ФГАУ «Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко»
- ФГАОУ ВО «Московский физико-технический институт (национальный исследовательский университет)»
- Выпуск: Том 51, № 2 (2025)
- Страницы: 14-28
- Раздел: Статьи
- URL: https://journal-vniispk.ru/0131-1646/article/view/304841
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0131164625020021
- EDN: https://elibrary.ru/UEBZPF
- ID: 304841
Цитировать
Аннотация
Дистония занимает третье место по распространенности среди двигательных расстройств и характеризуется непроизвольными мышечными сокращениями, дистоническим тремором и патологическими позами. Одним из наиболее эффективных методов лечения дистонии является нейрохирургические операции по имплантации электродов для хронической стимуляции глубинных структур мозга (DBS) во внутренний сегмент бледного шара (GPi). Для повышения клинического эффекта необходимо имплантировать DBS электрод в зону патологической активности, паттерны и параметры которой остаются неизвестными. В настоящее время единственным потенциальным биомаркером патологической активности при дистонии считаются низкочастотные (θ-α) осцилляции в бледном шаре, однако остается неясным, за счет каких механизмов происходят перестройки во временной организации паттернов нейронной активности. Вероятной причиной возникновения таких патологических ритмов является утрата динамической сложности паттерна нейронной активности, которую можно изучить с помощью методики мультифрактального анализа. В данной работе были проанализированы данные электрической активности отдельных нейронов внешнего (GPe) и внутреннего (GPi) сегментов бледного шара, зарегистрированные в ходе плановых нейрохирургических операций у 39 пациентов с дистонией. С помощью метода детрендированного флуктуационного анализа были вычислены мультифрактальные спектры одиночной активности нейронов бледного шара, и проведена оценка связи этих параметров с клиническими проявлениями дистонии. Было показано, что значимая корреляция мультифрактальных характеристик паллидарной активности с тяжестью дистонии характерна только для паузного паттерна активности нейронов внутреннего сегмента бледного шара. С нарастанием тяжести дистонии наблюдалось уменьшение ширины мультифрактального спектра и увеличение его асимметрии. По мере погружения микроэлектрода вглубь бледного шара и приближения к предполагаемой точке для имплантации стимулирующего электрода тенденция к асимметричности нарастала. При этом клинический эффект DBS по шкале BFMDRS (The Burke‐Fahn‐Marsden Dystonia Rating Scale) коррелировал с асимметрией мультифрактального спектра активности нейронов, находящихся в области стимуляции. Клинический эффект подавления дистонического тремора находился в значимой корреляции с параметрами мультифрактального спектра, отражающими степень антикоррелированности сигнала, и эти параметры мультифрактального спектра также коррелировали с интенсивностью низкочастотных (3–8 Гц) осцилляций. Полученные данные позволяют предположить, что уменьшение степени антикоррелированности паттерна нейронной активности и появление патологических θ-осцилляций, как следствие этих изменений во временной организации нейронных паттернов, могут быть связаны с фазическими симптомами дистонии, такими как дистонический тремор. В то же время асимметрия мультифрактального спектра, выражающаяся в его смещении в сторону нечувствительности к большим «корректирующим» флуктуациям положения головы и к полному влиянию «фиксирующих» флуктуаций малых амплитуд, вероятно, обуславливает тонический компонент симптоматики дистонии и ее генерализацию. В целом результаты данной работы свидетельствуют о перспективности использования мультифрактальных характеристик нейронной активности бледного шара в качестве биомаркеров патологической активности при дистонии, а также для оценки и предсказания клинического эффекта от DBS стимуляции.
Ключевые слова
Об авторах
Ю. Н. Семенова
ФГБУН Федеральный исследовательский центр химической физики имени Н.Н. Семенова РАН
Email: semenova-online@mail.ru
Москва, Россия
И. З. Джалагония
ФГБУН Федеральный исследовательский центр химической физики имени Н.Н. Семенова РАН
Email: semenova-online@mail.ru
Москва, Россия
Р. С. Медведник
ФГБУН Федеральный исследовательский центр химической физики имени Н.Н. Семенова РАН
Email: semenova-online@mail.ru
Москва, Россия
А. А. Гамалея
ФГАУ «Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко»
Email: semenova-online@mail.ru
Москва, Россия
А. А. Томский
ФГАУ «Национальный медицинский исследовательский центр нейрохирургии имени академика Н.Н. Бурденко»
Email: semenova-online@mail.ru
Москва, Россия
А. С. Седов
ФГБУН Федеральный исследовательский центр химической физики имени Н.Н. Семенова РАН; ФГАОУ ВО «Московский физико-технический институт (национальный исследовательский университет)»
Автор, ответственный за переписку.
Email: sedov.chph@yandex.ru
Москва, Россия; Долгопрудный, Россия
Список литературы
- Chen C., Kühn A., Trottenberg T. et al. Neuronal activity in globus pallidus interna can be synchronized to local field potential activity over 3–12 Hz in patients with dystonia // Exp. Neurol. 2007. V. 202. № 2. P. 480.
- Silberstein P., Kuhn A.A., Kupsch A. et al. Patterning of globus pallidus local field potentials differs between Parkinson's disease and dystonia // Brain. 2003. V. 126. Pt. 12. P. 2597.
- Neumann W.-J., Horn A., Ewert S. et al. A localized pallidal physiomarker in cervical dystonia // Ann. Neurol. 2017. V. 82. № 6. P. 912.
- Scheller U., Lofredi R., van Wijk B.C.M. et al. Pallidal low-frequency activity in dystonia after cessation of long-term deep brain stimulation // Mov. Disord. 2019. V. 34. № 11. P. 1734.
- Stam C.J., de Bruin E.A. Scale–free dynamics of global functional connectivity in the human brain // Hum. Brain Mapp. 2004. V. 22. № 2. P. 97.
- Joseph A.J., Pournami P.N. Multifractal theory based breast tissue characterization for early detection of breast cancer // Chaos, Solitons & Fractals. 2021. V. 152. P. 111301.
- Captur G., Karperien A.L., Hughes A.D. et al. The fractal heart – embracing mathematics in the cardiology clinic // Nat. Rev. Cardiol. 2017. V. 14. № 1. P. 56.
- Jelinek H.F., Fernandez E. Neurons and fractals: How reliable and useful are calculations of fractal dimensions? // J. Neurosci. Methods. 1998. V. 81. № 1–2. P. 9.
- Diniz A., Wijnants M.L., Torre K. et al. Contemporary theories of 1/f noise in motor control // Hum. Mov. Sci. 2011. V. 30. № 5. P. 889.
- Veerakumar A., Tiruvadi V., Howell B. et al. Field potential 1/f activity in the subcallosal cingulate region as a candidate signal for monitoring deep brain stimulation for treatment-resistant depression // J. Neurophysiol. 2019. V. 122. № 3. P. 1023.
- Donoghue T., Haller M., Peterson E.J. et al. Parameterizing neural power spectra into periodic and aperiodic components // Nat. Neurosci. 2020. V. 23. № 12. P. 1655.
- Popivanov D., Stomonyakov V., Minchev Z. et al. Multifractality of decomposed EEG during imaginary and real visual–motor tracking // Biol. Cybern. 2006. V. 94. № 2. P. 149.
- Wink A.M., Bullmore E., Barnes A. et al. Monofractal and multifractal dynamics of low frequency endogenous brain oscillations in functional MRI // Hum. Brain Mapp. 2008. V. 29. № 7. P. 791.
- Дик О.Е., Ноздрачев А.Д. Динамика паттернов электрической активности мозга при нарушениях его функционального состояния // Усп. физиол. наук. 2020. Т. 51. № 2. С. 68.
- Qianli M.A., Xinbao N., Jun W., Chunhua B. A new measure to characterize multifractality of sleep electroencephalogram // Chin. Sci. Bull. 2006. V. 51. № 24. P. 3059.
- Song I.H., Lee D.S. Fluctuation dynamics in electroencephalogram time series / Mechanisms, symbols, and models underlying cognition. IWINAC 2005. Lecture notes in computer science // Eds. Mira J., Álvarez J.R. Springer, Berlin, Heidelberg, 2005. V. 3561. P. 281.
- Maimaiti B., Meng H., Lv Y. et al. An overview of EEG-based machine learning methods in seizure prediction and opportunities for neurologists in this field // Neuroscience. 2021. V. 481. P. 197.
- Zheng Y., Gao J., Sanchez J.C. et al. Multiplicative multifractal modeling and discrimination of human neuronal activity // Physics Letters. A. 2005. V. 344. P. 253.
- Andres D.S. On the motion of spikes: A model of multifractality as observed in the neuronal activity of the human basal ganglia // bioRxiv. 2017. doi: https://doi.org/10.1101/223164
- Semenova U., Dzhalagoniya I., Gamaleya A. et al. Pallidal multifractal complexity is a new potential physiomarker of dystonia // Clin. Neurophysiol. 2024. V. 162. P. 31.
- Ihlen E. Introduction to multifractal detrended fluctuation analysis in Matlab // Front. Physiol. 2012. V. 3. P. 141.
- Кириченко Л.О. Сравнительный мультифрактальный анализ временных рядов методами детрендированного флуктуационного анализа и максимумов модулей вейвлет-преобразования // Автоматизированные системы управления и приборы автоматики. 2011. T. 157. C. 66.
- Kantelhardt J., Zschiegner S., Koscielny-Bunde E. et al. Multifractal detrended fluctuation analysis of nonstationary time series // Physica A. 2002. V. 316. P. 87.
- Myrov V., Sedov A., Belova E. Neural activity clusterization for estimation of firing pattern // J. Neurosci. Methods. 2019. V. 311. P. 164.
- Muresan R., Jurjut O., Moca V. et al. The oscillation score: An efficient method for estimating oscillation strength in neuronal activity // J. Neurophysiol. 2008. V. 99. № 3. P. 1333.
- Shaikh A., Zee D., Crawford J., Jinnah H. Cervical dystonia: A neural integrator disorder // Brain. 2016. V. 139. Pt. 10. P. 2590.
- Sedov A., Usova S., Semenova U. et al. The role of pallidum in the neural integrator model of cervical dystonia // Neurobiol. Dis. 2019. V. 125. P. 45.
- Shaikh A.G., Wong A.L., Zee D.S., Jinnah H.A. Keeping your head on target // J. Neurosci. 2013. V. 33. № 27. P. 11281.
- Kelty-Stephen D.G., Lee I.C., Carver N.S. et al. Multifractal roots of suprapostural dexterity // Hum. Mov. Sci. 2021. V. 76. P. 102771.
- Tang J.K., Mahant N., Cunic D. et al. Changes in cortical and pallidal oscillatory activity during the execution of a sensory trick in patients with cervical dystonia // Exp. Neurol. 2007. V. 204. № 2. P. 845.
- Barow E., Neumann W.J., Brücke C. et al. Deep brain stimulation suppresses pallidal low frequency activity in patients with phasic dystonic movements // Brain. 2014. V. 137. Pt. 11. P. 3012.
- Yokochi F., Kato K., Iwamuro H. et al. Resting-state pallidal-cortical oscillatory couplings in patients with predominant phasic and tonic dystonia // Front. Neurol. 2018. V. 9. P. 375.
Дополнительные файлы
