Coronaviruses (Coronaviridae) of bats in the northern Caucasus and south of western Siberia

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. Bats are natural reservoirs of coronaviruses (Coronaviridae), which have caused three outbreaks of human disease SARS, MERS and COVID-19 or SARS-2 over the past decade. The purpose of the work is to study the diversity of coronaviruses among bats inhabiting the foothills and mountainous areas of the Republics of Dagestan, Altai and the Kemerovo region.

Materials and methods. Samples of bat oral swabs and feces were tested for the presence of coronavirus RNA by reverse transcription-polymerase chain reaction (RT-PCR).

Results. It has been shown that the greater horseshoe bats (Rhinolophus ferrumequinum), inhabiting the Republic of Dagestan, are carriers of two different coronaviruses. One of the two coronaviruses is a member of the Sarbecovius subgenus of the Betacoronavirus genus, which includes the causative agents of SARS and COVID-19. The second coronavirus is assigned to the Decacovirus subgenus of the Alphacoronavirus genus and is most similar to viruses identified among Rhinolophus spp. from European and Middle Eastern countries. In the Altai Republic and Kemerovo region, coronaviruses belonging to the genus Alphacoronavirus, subgenus Pedacovirus, were found in the smooth-nosed bats: Ikonnikov`s bat (Myotis ikonnikovi) and the eastern bat (Myotis petax). The virus from the Altai Republic from M. ikonnikovi is close to viruses from Japan and Korea, as well as viruses from Myotis spp. from European countries. The virus from the Kemerovo region from M. petax groups with coronaviruses from Myotis spp. from Asian countries and is significantly different from coronaviruses previously discovered in the same natural host.

About the authors

Liudmila N. Yashina

State Research Center of Virology and Biotechnology «VECTOR» of Rospotrebnadzor

Author for correspondence.
Email: yashina@vector.nsc.ru
ORCID iD: 0000-0003-2844-7835

D. Sc. (Biology), Leading Researcher of the Department of Genomic Research

Russian Federation, Koltsovo, Novosibirsk region

Alexander V. Zhigalin

National Research Tomsk State University; Dagestan State University

Email: alex-zhigalin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4661-0560

Cand. Sc. (Biology), Head of Biodiversity Monitoring Laboratory

Russian Federation, Tomsk; Makhachkala

Sergey A. Abramov

Institute of Systematics and Ecology of Animals, Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: gterio@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7921-6696

Cand. Sc. (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Ecology of Vertebrate Communities

Russian Federation, Novosibirsk

Ekaterina M. Luchnikova

Kemerovo State University

Email: lut@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8245-4588

Cand. Sc. (Biology), Associate Professor, Department of Ecology and Environmental Management

Russian Federation, Kemerovo

Natalia A. Smetannikova

State Research Center of Virology and Biotechnology «VECTOR» of Rospotrebnadzor

Email: smetannikova@vector.nsc.ru
ORCID iD: 0000-0002-5082-8071

Cand. Sc. (Medicine), Senior Researcher, Department of Genomic Research

Russian Federation, Koltsovo, Novosibirsk region

Tamara A. Dupal

Institute of Systematics and Ecology of Animals, Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: gf@eco.nsc.ru
ORCID iD: 0000-0002-4487-1815

Cand. Sc. (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Ecology of Vertebrate Communities

Russian Federation, Novosibirsk

Anton V. Krivopalov

4Institute of Systematics and Ecology of Animals, Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: krivopalov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-4824-6061

Cand. Sc. (Biology), Senior Researcher, Laboratory of Parasitology

Russian Federation, Novosibirsk

Evgenia D. Vdovina

Kemerovo State University

Email: vdovina_ed@gkl-kemerovo.ru
ORCID iD: 0000-0001-9633-9938

Laboratory Assistant at the Azhendarovo Biological Station

Russian Federation, Kemerovo

Kirill A. Svirin

State Research Center of Virology and Biotechnology «VECTOR» of Rospotrebnadzor

Email: svirin_ka@vector.nsc.ru
ORCID iD: 0000-0001-9083-1649

Postgraduate Student

Russian Federation, Koltsovo, Novosibirsk region

Alimurad A. Gadzhiev

Dagestan State University

Email: ecodgu@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7359-1951

Cand. Sc. (Biology), Vice-Rector for Research

Russian Federation, Makhachkala

Boris S. Malyshev

State Research Center of Virology and Biotechnology «VECTOR» of Rospotrebnadzor

Email: malyshevb@vector.nsc.ru
ORCID iD: 0000-0003-3004-3020

Researcher, Department of Genomic Research

Russian Federation, Koltsovo, Novosibirsk region

References

  1. Drosten C., Günther S., Preiser W., van der Werf S., Brodt H.R., Becker S., et al. Identification of a novel coronavirus in patients with severe acute respiratory syndrome. N. Engl. J. Med. 2003; 348(20): 1967–76. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa030747
  2. Zaki A.M., van Boheemen S., Bestebroer T.M., Osterhaus A.D., Fouchier R.A. Isolation of a novel coronavirus from a man with pneumonia in Saudi Arabia. N. Engl. J. Med. 2012; 367(19): 1814–20. DOI: http://doi.org/10.1056/NEJMoa1211721
  3. Wu F., Zhao S., Yu B., Chen Y.M., Wang W., Song Z.G., et al. A new coronavirus associated with human respiratory disease in China. Nature. 2020; 579(7798): 265–9. DOI: https://doi.org/10.1038/s41586-020-2008-3
  4. Cui J., Li F., Shi Z.L. Origin and evolution of pathogenic coronaviruses. Nat. Rev. Microbiol. 2019; 17(3): 181–92. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-018-0118-9
  5. L’vov D.K., Al’khovskii S.V. Source of the COVID-19 pandemic: ecology and genetics of coronaviruses (Betacoronavirus: Coronaviridae) SARS-CoV, SARS-CoV-2 (subgenus Sarbecovirus), and MERS-CoV (subgenus Merbecovirus). Voprosy virusologii. 2020; 65(2): 62–70. DOI: https://doi.org/10.36233/0507-4088-2020-65-2-62-70 (in Russian)
  6. Guan Y., Zheng B.J., He Y.Q., Liu X.L., Zhuang Z.X., Cheung C.L., et al. Isolation and characterization of viruses related to the SARS coronavirus from animals in southern China. Science. 2003; 302(5643): 276–8. DOI: https://doi.org/10.1126/science.1087139
  7. Mohd H.A., Al-Tawfiq J.A., Memish Z.A. Middle East Respiratory Syndrome Coronavirus (MERS-CoV) origin and animal reservoir. Virol. J. 2016; 13: 87. DOI: https://doi.org/10.1186/s12985-016-0544-0
  8. Hu B., Zeng L.P., Yang X.L., Ge X.Y., Zhang W., Li B., et al. Discovery of a rich gene pool of bat SARS-related coronaviruses provides new insights into the origin of SARS coronavirus. PLoS Pathog. 2017; 13(11): e1006698. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1006698
  9. Murakami S., Kitamura T., Suzuki J., Sato R., Aoi T., Fujii M., et al. Detection and Characterization of bat Sarbecovirus phylogenetically related to SARS-CoV-2, Japan. Emerg. Infect. Dis. 2020; 26(12): 3025–9. DOI: https://doi.org/10.3201/eid2612.203386
  10. Ruiz-Aravena M., McKee C., Gamble A., Lunn T., Morris A., Snedden C.E., et al. Ecology, evolution and spillover of coronaviruses from bats. Nat. Rev. Microbiol. 2022; 20(5): 299–314. DOI: https://doi.org/10.1038/s41579-021-00652-2
  11. Anthony S.J., Gilardi K., Menachery V.D., Goldstein T., Ssebide B., Mbabazi R., et al. Further evidence for bats as the evolutionary source of Middle East respiratory syndrome coronavirus. mBio. 2017; 8(2): e00373-17. DOI: https://doi.org/10.1128/mBio.00373-17
  12. Wong A.C.P., Li X., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Global epidemiology of bat coronaviruses. Viruses. 2019; 11(2): 174. DOI: https://doi.org/10.3390/v11020174
  13. Temmam S., Vongphayloth K., Baquero E., Munier S., Bonomi M., Regnault B., et al. Bat coronaviruses related to SARS-CoV-2 and infectious for human cells. Nature. 2022; 604(7905): 330–6. DOI: https://doi.org/10.1038/s41586-022-04532-4
  14. Drexler J.F., Gloza-Rausch F., Glende J., Corman V.M., Muth D., Goettsche M., et al. Genomic characterization of severe acute respiratory syndrome-related coronavirus in European bats and classification of coronaviruses based on partial RNA-dependent RNA polymerase gene sequences. J. Virol. 2010; 84(21): 11336–49. DOI: http://doi.org/10.1128/JVI.00650-10
  15. Balboni A., Palladini A., Bogliani G., Battilani M. Detection of a virus related to betacoronaviruses in Italian greater horseshoe bats. Epidemiol. Infect. 2011; 139(2): 216–9. DOI: http://doi.org/10.1017/S0950268810001147
  16. Monchatre-Leroy E., Boué F., Boucher J.M., Renault C., Moutou F., Ar Gouilh M., et al. Identification of alpha and beta Coronavirus in wildlife species in France: bats, rodents, rabbits, and hedgehogs. Viruses. 2017; 9(12): 364. DOI: https://doi.org/10.3390/v9120364
  17. Alkhovsky S., Lenshin S., Romashin A., Vishnevskaya T., Vyshemirsky O., Bulycheva Y., et al. SARS-like coronaviruses in horseshoe bats (Rhinolophus spp.) in Russia, 2020. Viruses. 2022; 14(1): 113. DOI: https://doi.org/10.3390/v14010113
  18. Moreno A., Lelli D., de Sabato L., Zaccaria G., Boni A., Sozzi E., et al. Detection and full genome characterization of two beta CoV viruses related to Middle East respiratory syndrome from bats in Italy. Virol. J. 2017; 14(1): 239. DOI: https://doi.org/10.1186/s12985-017-0907-1
  19. Lau S.K.P., Fan R.Y.Y., Zhu L., Li K.S.M., Wong A.C.P., Luk H.K.H., et al. Isolation of MERS-related coronavirus from lesser bamboo bats that uses DPP4 and infects human-DPP4-transgenic mice. Nat. Commun. 2021; 12(1): 216. DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-020-20458-9
  20. Wong A.C.P., Lau S.K.P., Woo P.C.Y. Interspecies jumping of bat coronaviruses. Viruses. 2021; 13(11): 2188. DOI: https://doi.org/10.3390/v13112188
  21. Speranskaya A.S., Artiushin I.V., Samoilov A.E., Korneenko E.V., Khabudaev K.V., Ilina E.N., et al. Identification and genetic characterization of MERS-related coronavirus isolated from Nathusius’ pipistrelle (Pipistrellus nathusii) near Zvenigorod (Moscow region, Russia). Int. J. Environ. Res. Public Health. 2023; 20(4): 3702. DOI: https://doi.org/10.3390/ijerph20043702
  22. Gorobeyko U.V., Kartavtseva I.V., Sheremetyeva I.N., Kazakov D.V., Guskov V.Yu. DNA-barcoding and a new data about the karyotype of Myotis petax (Chiroptera, Vespertilionidae) in the Russian Far East. Comp. Cytogenet. 2020; 14(4): 483–500. DOI: https://doi.org/10.3897/CompCytogen.v14.i4.54955
  23. Wang W., Lin X.D., Guo W.P., Zhou R.H., Wang M.R., Wang C.Q., et al. Discovery, diversity and evolution of novel coronaviruses sampled from rodents in China. Virology. 2015; 474: 19–27. DOI: https://doi.org/10.1016/j.virol.2014.10.017
  24. Wan Y., Shang J., Graham R., Baric R.S., Li F. Receptor recognition by the novel coronavirus from Wuhan: An analysis based on decade-long structural studies of SARS coronavirus. J. Virol. 2020; 94(7): e00127–20. DOI: https://doi.org/10.1128/JVI.00127-20
  25. Panjutin K.K. Bats. In: Kucheruk V.V., ed. Results of Mammal Tagging [Itogi mecheniya mlekopitayushchikh]. Moscow: Nauka; 1980: 23–46. (in Russian)
  26. Vasen’kov D.A., Vasil’ev N.S., Sidorchuk N.V., Rozhnov V.V. Migration of the greater noctule bat (Nyctalus lasiopterus): across countries and mountains to a new record for the range of seasonal flights of bats. Doklady Rossiiskoi akademii nauk. Nauki o zhizni. 2023; 513(1): 564–9. DOI: https://doi.org/10.31857/S2686738923700403 EDN: https://elibrary.ru/gtqdpl (in Russian)
  27. Gonzalez V., Banerjee A. Molecular, ecological, and behavioral drivers of the bat-virus relationship. iScience. 2022; 25(8): 104779. DOI: https://doi.org/10.1016/j.isci.2022.104779
  28. Pavlinov I.Ya. Animals of Russia: Reference Guide. Part 1. Insectivores, Chiroptera, Lagomorpha, Rodents [Zveri Rossii: spravochnik-opredelitel’. Chast’ 1. Nasekomoyadnye, Rukokrylye, Zaitseobraznye, Gryzuny]. Moscow: KMK; 2019. (in Russian)

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Map showing the locations of bat trapping sites in Russia

Download (884KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Phylogenetic tree showing relationships of new coronavirus strains, associated with bats in North Caucasus and Altai-Sayan regions, with strains from other regions

Download (438KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Amino acid sequence alignment of the receptor-binding motif of the receptor-binding domain (RBD) of the S protein of BtCoV/Rh.fer-6 from the North Caucasus and certain coronaviruses of subgenus Sarbecovirus

Download (456KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Yashina L.N., Zhigalin A.V., Abramov S.A., Luchnikova E.M., Smetannikova N.A., Dupal T.A., Krivopalov A.V., Vdovina E.D., Svirin K.A., Gadzhiev A.A., Malyshev B.S.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».