Genotyping of tick-borne pathogens and determination of human attacking tick species in Novosibirsk and its suburbs

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The south of Western Siberia traditionally belongs to the regions with unfavorable epidemiological situation for tick-transmitted infections. In Novosibirsk and its suburbs, approximately 20 thousand people annually seek for medical care after tick bites. The purpose of this work was to determine human-attacking tick species composition in the territory of Novosibirsk and its suburbs by identifying nucleotide sequence of tick mitochondrial gene cytochrome oxidase COI fragment during the 2018 spring-summer season, determination of infections of individual ticks with viral and bacterial tick-borne infections, followed by genotyping identified pathogens by PCR methods, by determining nucleotide sequences and phylogenetic analysis. It is established that ticks of five species attack the humans: Ixodes persulcatus, Ixodes pavlovskyi, Dermacentor reticulatus, Dermacentor marginatus, Dermacentor nuttali in the Novosibirsk metropolis. The majority of tick attacks on humans are associated with I. pavlovskyi (43.6%) and D. reticulatus (41.2%) ticks. The genetic material of the tick-borne encephalitis virus was detected in 3.6%, borrelia — 13.8% and Rickettsia — 23.1% individual ticks collected from humans. Genotyping of the tick-borne encephalitis virus (TBEV) in the collected ticks showed the presence of TBEV Siberian and Far Eastern genotype in 83% and 17% cases, respectively. The Kemerovo virus could not be detected. Genetic material from Borrelia spp. and Rickettsia spp. has been detected in all five tick species attacking the local human population. The bulk of the identified Borrelia spp. isolates were genotyped as Borrelia garinii (86%) and 13% of the isolates as Borrelia afzelii species. The genetic material of Borrelia miyamotoi was found in one individual tick. Ticks of the genus Dermacentor have been found to be infected by Rickettsia raoultii, and ticks of the genus Ixodes were largely infected with Rickettsia tarasevichiae, and I. persulcatus tick was infected by Rickettsia helvetica in a single case. Thus, the human population of Novosibirsk and its suburbs is attacked by five species of ixodid ticks dominated by I. pavlovskyi and D. reticulatus ticks. The genetic material of the following tick-borne pathogens was found: Siberian and Far Eastern TBEV genotype, B. garinii, B. afzelii, B. miyamotoi, R. raoulti, R. tarasevichiae and R. helvetica in the individual ticks collected from humans.

About the authors

M. Yu. Kartashov

State Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”; Novosibirsk State University

Email: mikkartash@yandex.ru

PhD (Biology), Senior Researcher, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

Russian Federation, 630559, Novosibirsk Region, Koltsovo, 6B-61; Novosibirsk

E. I. Krivosheina

State Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”

Email: krivosheina_ei@vector.nsc.ru

Research Assistant, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

Russian Federation, 630559, Novosibirsk Region, Koltsovo, 6B-61

K. A. Svirin

State Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”

Email: svirin_ka@vector.nsc.ru

Research Assistant, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

Russian Federation, 630559, Novosibirsk Region, Koltsovo, 6B-61

N. L. Tupota

State Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”

Email: tupota_nl@vector.nsc.ru

PhD (Biology), Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

Russian Federation, 630559, Novosibirsk Region, Koltsovo, 6B-61

V. A. Ternovoi

State Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”

Email: tern@vector.nsc.ru

PhD (Biology), Leading Researcher, Head of the Laboratory of Molecular Epidemiology of Highly Dangerous Infections, Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis

Russian Federation, 630559, Novosibirsk Region, Koltsovo, 6B-61

V. B. Loktev

State Research Center for Virology and Biotechnology “Vector”; Novosibirsk State University; FRC Institute of Cytology and Genetics the Siberian Branch of the RAS

Author for correspondence.
Email: valeryloktev@gmail.com

PhD, MD (Biology), Professor, Head of the Department of Molecular Virology for Flaviviruses and Viral Hepatitis; Professor, Chair of Biomedical Physics; Leading Researcher, Laboratory of the Molecular Mechanisms of Pathological Processes

Russian Federation, 630559, Novosibirsk Region, Koltsovo, 6B-61; Novosibirsk; Novosibirsk

References

  1. Богданов И.И. Иксодовые клещи Западной Сибири. Сообщение 1. Видовой состав // Естественные науки и экология: межвуз. сб. науч. тр. T. 4. Омск: Изд-во ОмГПУ, 1999. С. 161–165. [Bogdanov I.I. Ixodid ticks of Western Siberia. Volume 1. Species composition. Natural sciences and ecology: interuniversity collection of scientific papers. Omsk: Publishing House of Omsk State Pedagogical University, 1999, vol. 4, pp. 161–165. (In Russ.)]
  2. Власов В.В., Иголкина Я.П., Рар В.А., Краснова Е.И., Филимонова Е.С., Тикунов А.Ю., Епихина Т.И., Тикунова Н.В. Клещевые риккетсиозы в Западной Сибири. Первые российские случаи риккетсиозов, вызванных Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia raoultii и Rickettsia slovaca // Национальные приоритеты России. 2021. Т. 3, № 42. С. 122–126. [Vlasov V.V., Igolkina Y.P., Rar V.A., Krasnova E.I., Filimonova E.S., Tikunov A.Y., Epihina T.I., Tikunova N.V. Tick-borne rickettsiosis in Western Siberia. The first Russian cases of rickettsiosis caused by Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia raoultii and Rickettsia slovaca. Nacional’nye prioritety Rossii = Russia’s National Priorities, 2021, vol. 3, no. 42, pp. 122–126. (In Russ.)]
  3. Карташов М.Ю., Микрюкова Т.П., Кривошеина Е.И., Кузнецов А.И., Романенко В.Н., Москвитина Н.С., Терновой В.А., Локтев В.Б. Генотипирование возбудителей клещевых инфекций в клещах Dermacentor reticulatus, собранных в городских биотопах г. Томска // Паразитология. 2019. Т. 53, № 5. С. 355–369. [Kartashov M.Yu., Mikryukova T.P., Krivosheina E.I., Kuznecov A.I., Romanenko V.N., Moskvitina N.S., Ternovoj V.A., Loktev V.B. Genotyping of tick-borne pathogens in Dermacentor reticulatus ticks collected in urban biotopes of Tomsk. Parazitologiya = Parasitology, 2019, vol. 53, no. 5, pp. 355–369. (In Russ.)] doi: 10.1134/S0031184719050016
  4. Ливанова Н.Н., Ливанов С.Г., Панов В.В. Особенности распределения клещей Ixodes persulcatus и Ixodes pavlovskyi на границе лесной и лесостепной зон Приобья // Паразитология. 2011. Т. 45, № 2. С. 94–102. [Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V. Features of the distribution of ticks Ixodes persulcatus and Ixodes pavlovskyi on the border of the forest and forest-steppe zone of the Ob region. Parazitologiya = Parasitology, 2011, vol. 45, no. 2, pp. 94–102. (In Russ.)]
  5. Малькова М.Г., Якименко В.В., Танцев А.К. Изменение границ ареалов пастбищных иксодовых клещей рода Ixodes на территории Западной Сибири // Паразитология. 2012. Т. 46, № 5. С. 369–383. [Mal’kova M.G., Yakimenko V.V., Tancev A.K. Changes in the range boundaries of pasture ticks of the genus Ixodes in Western Siberia. Parazitologiya = Parasitology, 2012, vol. 46, no. 5, pp. 369–383. (In Russ.)]
  6. Никитин А.Я., Андаев Е.И., Толмачева М.И., Аюгин Н.И., Яцменко Е.В., Матвеева В.А., Туранов А.О., Балахонов С.В. Эпидемиологическая ситуация по клещевому вирусному энцефалиту в Российской Федерации за 2011–2021 гг. и краткосрочный прогноз ее развития. // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 1. С. 15–23. [Nikitin A.Ya., Andaev E.I., Tolmachyova M.I., Ayugin N.I., Yacmenko E.V., Matveeva V.A., Turanov A.O., Balahonov S.V. Epidemiological situation of tick-borne viral encephalitis in the Russian Federation for 2011–2021 and short-term forecast of its development. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022, no. 1, pp. 15–23. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-1-15-23
  7. Романенко В.Н., Соколенко В.В., Максимова Ю.В. Локальное формирование высокой численности клещей Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) в Томске // Паразитология. 2017. Т. 51, № 4. С. 345–353 [Romanenko V.N., Sokolenko V.V., Maksimova Yu.V. Local formation of high abundance of Dermacentor reticulatus (Parasitiformes, Ixodidae) ticks in Tomsk. Parazitologiya = Parasitology, 2017, vol. 51, no. 4, pp. 345–353. (In Russ.)]
  8. Рудаков Н.В., Пеньевская Н.А., Кумпан Л.В., Блох А.И., Шпынов С.Н., Транквилевский Д.В., Штрек С.В. Эпидемиологическая ситуация по риккетсиозам группы клещевой пятнистой лихорадки в Российской Федерации в 2012–2021 гг. и прогноз на 2022–2026 гг. // Проблемы особо опасных инфекций. 2022. № 1. С. 54–63 [Rudakov N.V., Pen’evskaya N.A., Kumpan L.V., Bloh A.I., Shpynov S.N., Trankvilevskij D.V., Shtrek S.V. Epidemiological situation on rickettsiosis of the tick-borne spotted fever group in the Russian Federation in 2012–2021 and forecast for 2022–2026. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2022, no. 1, pp. 54-63. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2022-1-54-63
  9. Рудакова С.А., Пеньевская Н.А., Блох А.И., Рудаков Н.В., Транквилевский Д.В., Савельев Д.А., Теслова О.Е., Канешова Н.Е. Обзор эпидемиологической ситуации по иксодовым клещевым боррелиозам в Российской Федерации в 2010–2020 гг. и прогноз на 2021 г. // Проблемы особо опасных инфекций. 2021. № 2. С. 52–61. [Rudakova S.A., Pen’evskaya N.A., Bloh A.I., Rudakov N.V., Trankvilevskij D.V., Savel’ev D.A., Teslova O.E., Kaneshova N.E. Review of the epidemiological situation of ixodid tick-borne borreliosis in the Russian Federation in 2010–2020 and forecast for 2021. Problemy osobo opasnykh infektsiy = Problems of Particularly Dangerous Infections, 2021, no. 2, pp. 52–61. (In Russ.)] doi: 10.21055/0370-1069-2021-2-52-61
  10. Сапегина В.Ф., Доронцова Н.А., Телегин В.И., Ивлева Н.Г., Добротворский А.К. Особенности распределения Ixodes persulcatus в лесопарковой зоне г. Новосибирска // Паразитология. 1985. Т. 19, № 5. С. 370–373. [Sapegina V.F., Doroncova N.A., Telegin V.I., Ivleva N.G., Dobrotvorskij A.K. Features of the distribution of Ixodes persulcatus in the forest-park zone of the city of Novosibirsk. Parazitologiya = Parasitology, 1985, vol. 19, no. 5, pp. 370–373. (In Russ.)]
  11. Якименко В.В., Малькова М.Г., Шпынов С.Н. Иксодовые клещи Западной Сибири: фауна, экология, основные методы исследования. Омск: Омский научный вестник, 2013. 240 с. [Yakimenko V.V., Mal’kova M.G., Shpynov S.N. Ixodid ticks of Western Siberia: fauna, ecology, basic research methods. Omsk: Omskij nauchnyj vestnik, 2013. 240 p. (In Russ.)]
  12. Яковчиц Н.В., Бондаренко Е.И., Адельшин Р.В., Мельникова О.В., Вершинин Е.А., Морозов И.М., Борисов С.А., Андаев Е.И. Выявление ДНК возбудителей клещевого риккетсиоза в клещах на территории Иркутской области // Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2015. Т. 14, № 6. С. 43–46. [Yakovchic N.V., Bondarenko E.I., Adel’shin R.V., Mel’nikova O.V., Vershinin E.A., Morozov I.M., Borisov S.A., Andaev E.I. Detection of DNA of tick-borne rickettsiosis pathogens in ticks in the Irkutsk region. Epidemiologiya i Vakcinoprofilaktika = Epidemiology and Vaccinal Prevention, 2015, vol. 14, no. 6, pp. 43–46. (In Russ.)] doi: 10.31631/2073-3046-2015-14-6-43-46
  13. Dedkov V.G., Simonova E.G., Beshlebova O.V., Safonova M.V., Stukolova O.A., Verigina E.V., Savinov G.V., Karaseva I.P., Blinova E.A., Granitov V.M., Arsenjeva I.V., Shipulin G.A. The burden of tick-borne diseases in the Altai region of Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2017, vol. 8, no. 5, pp. 787–794. doi: 10.1016/j.ttbdis.2017.06.004
  14. Fournier P.E., Allombert C., Supputamongkol Y., Caruso G., Brouqui P., Raoult D. Aneruptive fever associated with antibodies to Rickettsia helvetica in Europe and Thailand. J. Clin. Microbiol., 2004, vol. 42, no. 2, pp. 816–818. doi: 10.1128/JCM.42.2.816-818.2004
  15. Gritsun T.S., Lashkevich V.A., Gould E.A. Tick-borne encephalitis. Antiviral Res., 2003, vol. 57, no. 1, pp. 129–146 doi: 10.1016/s0166-3542(02)00206-1
  16. Igolkina Y., Krasnova E., Rar V., Savelieva M., Epikhina T., Tikunov A., Khokhlova N., Provorova V., Tikunova N. Detection of causative agents of tick-borne rickettsioses in Western Siberia, Russia: identification of Rickettsia Raoultii and Rickettsia Sibirica DNA in clinical samples. Clin. Microbiol. Infect., 2018b, vol. 24, no. 2, pp. 199–211. doi: 10.1016/j.cmi.2017.06.003
  17. Igolkina Y.P., Rar V.A., Yakimenko V.V., Malkova M.G., Tancev A.K., Tikunov A.Y., Epikhina T.I., Tikunova N.V. Genetic variability of Rickettsia spp. in Ixodes persulcatus/Ixodes trianguliceps sympatric areas from Western Siberia, Russia: Identification of a new Candidatus Rickettsia species. Infect. Genet. Evol., 2015, vol. 34, pp. 88–93. doi: 10.1016/j.meegid.2015.07.015
  18. Kholodilov I., Belova O., Burenkova L., Korotkov Y., Romanova L., Morozova L., Kudriavtsev V., Gmyl L., Belyaletdinova I., Chumakov A., Chumakova N., Dargyn O., Galatsevich N., Gmyl A., Mikhailov M., Oorzhak N., Polienko A., Saryglar A., Volok V., Yakovlev A., Karganova G. Ixodid ticks and tick-borne encephalitis virus prevalence in the South Asian part of Russia (Republic of Tuva). Ticks Tick Borne Dis., 2019, vol. 10, no. 5, pp. 959–969. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.04.019
  19. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol. Biol. Evol., 2016, vol. 33, no. 7, pp. 1870–1874. doi: 10.1093/molbev/msw054
  20. Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Borrelia spirochetes in Russia: Genospecies differentiation by real-time PCR. Ticks Tick Borne Dis., 2014, vol. 5, no. 6, pp. 722–726. doi: 10.1016/j.ttbdis.2014.05.016
  21. Mukhacheva T.A., Kovalev S.Y. Multilocus sequence analysis of Borrelia burgdorferi s.l. in Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2013, vol. 4, no. 4, pp. 275–279. doi: 10.1016/j.ttbdis.2013.02.004
  22. Parola P., Paddock C.D., Socolovschi C., Labruna M.B., Mediannikov O., Kernif T., Abdad M.Y., Stenos J., Bitam I., Fournier P.E., Raoult D. Update on tick-borne rickettsioses around the world: a geographic approach. Clin. Microbiol. Rev., 2013, vol. 26, no. 4, pp. 657–702. doi: 10.1128/CMR.00032-13
  23. Rar V., Livanova N., Tkachev S., Kaverina G., Tikunov A., Sabitova Y., Igolkina Y., Panov V., Livanov S., Fomenko N., Babkin I., Tikunova N. Detection and genetic characterization of a wide range of infectious agents in Ixodes pavlovskyi ticks in Western Siberia, Russia. Parasit. Vectors, 2017, vol. 10, no. 1: 258. doi: 10.1186/s13071-017-2186-5
  24. Roux V., Rydkina E., Eremeeva M., Raoult D. Citrate synthase gene comparison, a new tool for phylogenetic analysis, and its application for the Rickettsiae. Int. J. Syst. Bacteriol., 1997, vol. 47, no. 2, pp. 252–261. doi: 10.1099/00207713-47-2-252
  25. Rudakov N., Samoylenko I., Shtrek S., Igolkina Y., Rar V., Zhirakovskaia E., Tkachev S., Kostrykina T., Blokhina I., Lentz P., Tikunova N. A fatal case of tick-borne rickettsiosis caused by mixed Rickettsia sibirica subsp. sibirica and «Candidatus Rickettsia tarasevichiae» infection in Russia. Ticks Tick Borne Dis., 2019, vol. 10, no. 6: 101278. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.101278
  26. Shchuchinova L.D., Kozlova I.V., Zlobin V.I. Influence of altitude on tick-borne encephalitis infection risk in the natural foci of the Altai Republic, Southern Siberia. Ticks Tick Borne Dis., 2015, vol. 6, no. 3, pp. 322–329. doi: 10.1016/j.ttbdis.2015.02.005
  27. Shpynov S., Fournier P.E., Rudakov N., Tarasevich I., Raoult D. Detection of members of the genera Rickettsia, Anaplasma and Ehrlichia in ticks collected in the Asiatic part of Russia. Ann. N. Y. Acad. Sci., 2006b, vol. 1078, pp. 378–383. doi: 10.1196/annals.1374.075
  28. Tkachev S.E., Babkin I.V., Chicherina G.S., Kozlova I.V., Verkhozina M.M., Demina T.V., Lisak O.V., Doroshchenko E.K., Dzhioev Y.P., Suntsova O.V., Belokopytova P.S., Tikunov A.Y., Savinova Y.S., Paramonov A.I., Glupov V.V., Zlobin V.I., Tikunova N.V. Genetic diversity and geographical distribution of the Siberian subtype of the tick-borne encephalitis virus. Ticks Tick Borne Dis., 2020, vol. 11, no. 2, pp. 1–9. doi: 10.1016/j.ttbdis.2019.101327
  29. Tkachev S.E., Tikunov A.Y., Babkin I.V., Livanova N.N., Livanov S.G., Panov V.V., Yakimenko V.V., Tantsev A.K., Taranenko D.E., Tikunova N.V. Occurrence and genetic variability of Kemerovo virus in Ixodes ticks from different regions of Western Siberia, Russia and Kazakhstan. Infect. Genet. Evol., 2017, vol. 47, pp. 56–63. doi: 10.1016/j.meegid.2016.11.007

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure 1. Changes in the human-attacking tick species composition in Novosibirsk and its suburbs within 2018 May-September interval

Download (68KB)
Indexing metadata
3. Figure 2. Dendrogram of nucleotide sequences for gene E fragments in identified TBEV isolates

Download (205KB)
Indexing metadata
4. Figure 3. Dendrogram of nucleotide fragment p66 gene sequences for detected Borrelia isolates

Download (163KB)
Indexing metadata
5. Figure 4. Dendrogram of nucleotide sequences gitA gene fragment for identified Rickettsia isolates

Download (151KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2022 Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Tupota N.L., Ternovoi V.A., Loktev V.B.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».