Мақаланы E-mail арқылы жіберу Olfactory Responses of the Greenhouse Whitefly Trialeurodes vaporariorum Westwood and Its Parasitoid Encarsia formosa Gahan to Volatile Compounds of Entomopatogenic Fungi of the Genus Lecanicillum
- Авторлар: Mitina G.V.1, Kirillova O.S.1, Choglokova A.A.1, Cherepanova M.A.1
-
Мекемелер:
- All-Russian Institute of Plant Protection
- Шығарылым: № 10 (2024)
- Беттер: 42-49
- Бөлім: Пестициды
- URL: https://journal-vniispk.ru/0002-1881/article/view/271617
- DOI: https://doi.org/10.31857/S0002188124100057
- EDN: https://elibrary.ru/ANQKWX
- ID: 271617
Дәйексөз келтіру
Толық мәтін
Аннотация
To assess the prospects for the joint use of entomopathogenic fungi (EPF) and entomophages in plant protection from greenhouse whitefly, the influence of volatile organic compounds (VOCs) of fungi on the behavior of the phytophage and its parasitoid encarsia in 2 types of olfactometers was studied. In the Y-shaped olfactometer, it was revealed that 3 out of 9 EPF strains had a significant effect on the behavior of the imago phytophagus. The mycelium of the Vl 72 strain of the L. muscarium species showed an attractive effect (AE = +16), and for the Vl 61 strain of the same species and the Vit 71 strain of the L. attenuatum has been found to have a repellent effect against the pest (AE = –28 and –20, respectively). Experiments in two-chamber olfactometers, where T. vaporariorum was tested not individually, but in groups (15 individuals each), showed that all the studied strains did not affect the reactions of the phytophage. The activity of VOCs fungi against encarsia was less pronounced compared to whitefly. In the Y-shaped olfactometer, it was shown that only Vit 71 (L. attenuatum) showed an attractive effect, the remaining strains did not cause reactions in the parasitoid or showed a tendency to attract it.
Толық мәтін
ВВЕДЕНИЕ
Оранжерейная белокрылка Trialeurodes vaporariorum Westwood (Hemiptera: Aleyrodidae) – широко распространенный вредитель культур закрытого грунта во всем мире [1, 2]. Это флоэмососущее насекомое, вредоносность которого связана как с потерей растением ассимилятов, так и c переносом возбудителей вирусных заболеваний [3]. В процессе питания белокрылка выделяет медвяную росу, которая покрывает листья и создает субстрат для развития сажистых грибов, что препятствует фотосинтезу, уменьшает транспирацию и снижает товарные качества плодов [4]. Экологически безопасными методами борьбы с данным фитофагом в защищенном грунте являются выпуск энтомофагов и применение энтомопатогенных грибов (ЭПГ).
Encarsia formosa Gahan (Hymenoptera: Aphelinidae) – паразитоид, используемый в программах биологической борьбы с оранжерейной белокрылкой на овощах и декоративных культурах в закрытом грунте как в нашей стране, так и за рубежом [5, 6]. Самки энкарзии откладывают яйца в личиночные стадии белокрылки, предпочитая личинок 3-го возраста [7, 8]. В зависимости от температуры и относительной влажности воздуха развитие энтомофага может происходить почти в 2 раза быстрее развития белокрылки [7].
Грибы рода Lecanicillium (Petch.) Zare & W. Gams широко распространены в природе и являются патогенами тлей и белокрылок [9, 10]. Отдельные виды этих грибов, в частности L. muscarium, нашли практическое применение в качестве продуцентов биопрепаратов для борьбы с белокрылками [11–13].
Применение энкарзии совместно с энтомопатогенами может повысить эффективность защиты культур от оранжерейной белокрылки. Однако имеются данные о негативном влиянии некоторых ЭПГ на энтомофагов, в том числе на перепончатокрылых паразитоидов [14]. После применения суспензии спор Aschersonia aleyrodis против оранжерейной белокрылки энкарзия избегала зараженных патогеном личинок фитофага для откладки яиц [15]. При совместном применении энкарзии и определенных штаммов Beauveria bassiana наблюдали снижение количества имаго энкарзии, отродившихся из обработанных патогеном личинок белокрылки [16]. Для эффективной интегрированной защиты культур от оранжерейной белокрылки необходимо изучение различных аспектов взаимодействия между фитофагом, паразитоидом и патогеном. В этих взаимоотношениях немаловажное значение имеет влияние летучих органических соединений (ЛОС), выделяемых энтомопатогенами, на поведение насекомых. Характер воздействия ЛОС грибов рода Lecanicillium как на фитофагов, так и на энтомофагов зависит от ряда факторов, в частности, от вида и штамма гриба, таксономической принадлежности насекомого, способа внесения и формы патогена. Например, некоторые штаммы одного вида Lecanicillium lecanii вызывали противоположные поведенческие реакции у клопов Orius laevigatus (Fiebr.) [17]. Споры ЭПГ разных видов рода Lecanicillium вызывали преимущественно репеллентные реакции у имаго оранжерейной белокрылки, находящейся на растениях, и подавляющее действие на репродуктивный потенциал вредителя [18]. Влияние ЛОС мицелия энтомопатогенных грибов рода Lecanicillum на энкарзию ранее не изучали, и проведение такой оценки важно для обоснования совместного применения данных объектов в борьбе с оранжерейной белокрылкой.
Цель работы – изучение ольфакторных реакций оранжерейной белокрылки и энкарзии на ЛОС энтомопатогенного гриба рода Lecanicillium с использованием ольфактометров 2-х видов.
МЕТОДИКА ИССЛЕДОВАНИЯ
Лабораторную популяцию оранжерейной белокрылки T. vaporariorum и энкарзии E. formosa разводили на растениях табака сорта Виржиния при температуре 23–25°C, влажности воздуха 65 ± 5%, 16-часовом световом дне.
Штаммы ЭПГ рода Lecanicillum отобраны из Государственной коллекции патогенных микроорганизмов ВИЗР WFCC WDCМ № 760 (УНУ), которые оказывали существенное влияние на поведение оранжерейной белокрылки в опытах на вегетирующих растениях [19]: Vl 13 (L. longisporum, выделен из тли (Hemiptera: Aphididae); Vl 21 (L. muscarium, выделен из личинок оранжерейной белокрылки T. vaporariorum); штаммы Vl 29 и Vl 72 (L. muscarium), выделены из жимолостной белокрылки Aleurodes lonicerae Walker; Vl 61 (L. muscarium, выделен из урединиопустул возбудителя ржавчины Phragmidium sp.); Vl 79 (L. dimorphum, выделен из почвы); 8057 (L. pissodis, выделен из Coleoptera: Curculionidae); Vit 71 (L. attenuatum, выделен из большого елового короеда Ips typographus (Coleoptera: Curculionidae); F 14 (L. muscarium, выделен из поденки). Штаммы выращивали в чашках Петри на агаризованной среде Чапека при 26°C и на 10-е сут после посева вырезали блок спорулирующего мицелия диаметром 9 мм для анализа влияния ЛОС грибов.
Ольфакторные реакции насекомых определяли в ольфактометрах 2-х видов: Y-образном и 2-камерном. Тестирование в Y-образном ольфактометре проводили с помощью стеклянной трубки с 2-мя рукавами длиной 14 см и внутренним диаметром 2.5 см, которые расположены под углом 45° (рис. 1а).
Рис. 1. Схема оценки ольфакторных реакций насекомых на ЛОС энтомопатогенных грибов: (а) – в Y-образном ольфактометре, (б) – в двухкамерном ольфактометре; 1 – блок с мицелием, 2 – блок агара, 3 – камера для выпуска тест-насекомых.
Имаго белокрылки (независимо от пола) отбирали эксгаустером по одной особи в стеклянные стаканчики (длиной 7 см, диаметром 2.5 см) и выдерживали в течение 30 мин. В один из рукавов ольфактометра помещали блок агара с мицелием гриба (опыт), в другой – блок агара без мицелия (контроль). Трубку располагали горизонтально, выходы закрывали пробками. Стаканчик с имаго белокрылки прикрепляли к входу трубки с помощью липкой ленты. Факт выбора рукава фиксировали, когда насекомое проходило 2/3 его длины. Если в течение 5 мин особь не делала выбора, ее заменяли на другую. Однако такие особи были единичными, в опытах реагировали практически все из тестированных насекомых. После последовательного тестирования 5-ти особей белокрылки (что составляло одну повторность) позицию рукавов (опыт и контроль) меняли на противоположную (при этом Y-образную трубку поворачивали на 180°) и тестировали следующие 5 особей. После 2-х повторностей агаровые блоки убирали, трубку протирали 70%-ным этиловым спиртом и высушивали. Затем в рукава помещали новые блоки, поменяв при этом позицию опыта и контроля на противоположную в сравнении с предыдущей повторностью.
Тестирование энкарзии в данном виде ольфактометра проводили по той же методике, что и имаго белокрылки. Количество особей энкарзии на повторность составляло 3–5 экз. Температура в помещении составляла 23–25°C. Тестирование насекомых осуществляли при дневном рассеянном свете (100 лк) без активной подачи воздуха в ольфактометр. Двухкамерные ольфактометры представляли собой стеклянные цилиндрические сосуды длиной 20 см и шириной 7 см с притертой стеклянной пробкой высотой 5 см. Внутри сосуд разделен продольной перегородкой на две камеры, сообщающиеся между собой в передней его части, что позволяло тестируемым насекомым перемещаться из одной камеры в другую. Длина неразделенного перегородкой пространства – 10 см (рис. 1б). В боковые выступы камер помещали блоки грибной культуры и питательной среды без ЭПГ (опыт и контроль). Имаго белокрылки собирали с помощью эксгаустера и переносили в пробку сосуда, накрывали крышкой и выдерживали в течение 30 мин, затем белокрылку выпускали в сосуд, устанавливая его вертикально на пробку. Учеты распределения насекомых по камерам проводили через 1 ч после выпуска. Одновременно использовали несколько сосудов (один сосуд – одна повторность), в каждый сосуд выпускали по 15 ± 2 особей имаго белокрылки. Количество повторностей для большинства вариантов было равно 16.
Реакцию насекомых на субстрат оценивали по показателю “индекс агрегации” [20, 21]: ИА = (О – – К/О + К) × 100 (%), где О – число особей в опытной зоне, К – число особей, находящихся в контрольной зоне. При ИА >0 реакция аттрактивная, если ИА <0 – реакция репеллентная при статистически значимых различиях между вариантами.
Статистическую обработку проводили с помощью однофакторного анализа ANOVA (SigmaPlot верс. 12.5 Systat Software), для сравнения средних использовали тест Tukey’s HSD.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Тестирование имаго белокрылки в Y-образном ольфактометре показало, что мицелий 3-х из 9-ти штаммов оказывал существенное влияние на поведение фитофага.
Мицелий штамма Vl 72 вида L. muscarium проявил аттрактивное действие (ИА = 16), для штамма Vl 61 этого же вида обнаружено репеллентное действие в отношении вредителя (ИА = –28), как и в случае штамма Vit 71 вида L. attenuatum (ИА = –20). В остальных случаях в реакциях белокрылки наблюдали различные тенденции, которые не были статистически достоверными (табл. 1).
Таблица 1. Реакция имаго оранжерейной белокрылки Trialeurodes vaporariorum на ЛОС мицелия грибов рода Lecanicillum в Y-образном ольфактометре
Штaмм | Количество насекомых в опыте, экз. | Количество особей, (среднее ± ст. ошибка), экз. | Критерий Фишера, F | р, вероятность | ИA, % | |
Опыт | Контроль | |||||
Vl 13 | 45 | 3.0 ± 0.4 | 2.0 ± 0.4 | 3.600 | 0.076 | +20.0 |
Vl 21 | 45 | 2.1 ± 0.3 | 2.9 ± 0.3 | 3.160 | 0.094 | –15.6 |
Vl 29 | 75 | 2.6 ± 0.3 | 2.4 ± 0.3 | 0.269 | 0.608 | +4.0 |
Vl 61* | 75 | 1.8 ± 0.3 | 3.2 ± 0.3 | 9.188 | 0.005 | –28.0 |
Vl 72* | 70 | 2.9 ± 0.2 | 2.1 ± 0.2 | 10.510 | 0.003 | +16.0 |
Vl 79 | 60 | 2.8 ± 0.3 | 2.2 ± 0.3 | 1.870 | 0.185 | +13.2 |
8057 | 60 | 2.5 ± 0.4 | 2.5 ± 0.4 | 0.000 | 1.000 | 0.0 |
Vit 71* | 105 | 2.0 ± 0.3 | 3.0 ± 0.3 | 5.550 | 0.023 | –20.0 |
F 14 | 75 | 2.7 ± 0.3 | 2.3 ± 0.3 | 0.917 | 0.346 | +9.3 |
*Варианты, достоверно отличавшиеся от контроля при р ≤0.05. То же в табл. 3, 4.
Эксперименты в 2-камерных ольфактометрах, где T. vaporariorum тестировали не индивидуально, а группами (по 15 особей), показали, что все изученные штаммы вызывали нейтральные реакции фитофага. Исключение составил мицелий штамма 8057 (L. pissodis), для которого была обнаружена тенденция к репеллентному действию на фитофага (ИА = –9.05, при р = 0.076) (табл. 2).
Таблица 2. Реакция имаго оранжерейной белокрылки Trialeurodes vaporariorum на ЛОС мицелия грибов рода Lecanicillum в двухкамерном ольфактометре
Штaмм | Количество насекомых в опыте, экз. | Количество особей, (среднее ± ст. ошибка), экз. | Критерий Фишера, F | Вероятность, p | ИA, % | |
Опыт | Контроль | |||||
Vl 13 | 216 | 7.1 ± 0.7 | 6.4 ± 0.6 | 0.66 | 0.422 | +5.55 |
Vl 21 | 253 | 7.9 ± 0.6 | 7.9 ± 0.5 | 0.01 | 0.941 | +0.38 |
Vl 72 | 201 | 6.9 ± 0.8 | 5.7 ± 0.4 | 1.81 | 0.189 | +9.46 |
Vl 79 | 210 | 8.2 ± 0.8 | 6.8 ± 0.6 | 1.93 | 0.177 | +9.47 |
8057 | 378 | 5.7 ± 0.5 | 6.9 ± 0.4 | 3.26 | 0.076 | –9.05 |
Vit 71 | 264 | 5.8 ± 0.7 | 6.2 ± 0.8 | 0.13 | 0.722 | –3.00 |
Штамм Vit 71, проявивший в Y-образном ольфактометре репеллентное действие на белокрылку, в процессе тестирования в двухкамерном ольфактометре показал неоднозначные результаты – распределение насекомых было зачастую диаметрально противоположным. В 30% случаев отмечено аттрактивное действие патогена на имаго белокрылки, еще в 30% – выраженное репеллентное. С этим штаммом было проведено дополнительное исследование, в котором имаго белокрылки тестировали в двухкамерных сосудах по одной особи, а также уменьшили диаметр агарового блока в 4 раза для снижения количества выделяемых мицелием ЛОС. Результаты тестирования белокрылки показали, что уменьшение в 4 раза агарового диска с мицелием способствовало привлечению к нему фитофага (ИА = +15, при р = 0.036). При тестировании по одной особи в повторности распределение фитофага между опытом и контролем было практически одинаковым, а различия несущественными (табл. 3).
Таблица 3. Реакция Trialeurodes vaporariorum на ЛОС мицелия L. attenuatum (штамм Vit 71) при тестировании в 2-камерном ольфактометре
Вариант | Количество насекомых в опыте, экз. | Количество особей (среднее ± ст. ошибка), экз. | Критерий Фишера, F | Вероят-ность, p | ИA, % | ||
опыт | контроль | ||||||
Тестиро-вание по 15 особей | целый диск агара | 264 | 5.8 ± 0.7 | 6.2 ± 0.8 | 0.128 | 0.7220 | –3.0 |
¼ диска агара | 290 | 7.0 ± 0.6 | 5.2 ± 0.6 | 4.680 | 0.036* | +15.0 | |
Тестиро-вание по 1 особи | целый диск агара | 25 | 2.0 ± 0.7 | 3.0 ± 0.7 | 1.000 | 0.3470 | –20.0 |
¼ диска агара | 25 | 2.8 ± 0.4 | 2.2 ± 0.4 | 1.286 | 0.2900 | +12.0 | |
Оценка влияния летучих соединений мицелия энтомопатогенных грибов рода Lecanicillum на энкарзию показала, что штамм Vit 71 (L. attenuatum) проявил небольшое, но статистически достоверное аттрактивное действие на энтомофага (ИА = 16, р = 0.013). Причем некоторые особи подходили вплотную к блокам с мицелием данного патогена. Остальные штаммы, за исключением Vl 13 и Vl 61, проявили только тенденцию к привлечению энтомофага, которая была наиболее выражена у Vl 79 (L. dimorphum) (ИА = 33, р = 0.082) (табл. 4).
Таблица 4. Реакция имаго Encarsia formosa на ЛОС мицелия грибов рода Lecanicillum в Y-образном ольфактометре
Штaмм | Количество прореагировавших особей, экз. | Количество особей (среднее ± ст. ошибка), экз. | Критерий Фишера, F | Вероятность, p | ИA, % | |
опыт | контроль | |||||
Vl 13 | 15 | 1.4 ± 0.5 | 1.6 ± 0.5 | 0.008 | 0.789 | –6.7 |
Vl 21 | 40 | 2.9 ± 0.4 | 2.1 ± 0.4 | 1.450 | 0.249 | +25.0 |
Vl 29 | 75 | 2.5 ± 0.4 | 2.5 ± 0.4 | 0.016 | 0.898 | –1.3 |
Vl 61 | 75 | 2.4 ± 0.2 | 2.6 ± 0.2 | 0.362 | 0.552 | –4.0 |
Vl 72 | 15 | 1.8 ± 0.4 | 1.2 ± 0.4 | 1.290 | 0.290 | +20.0 |
Vl 79 | 18 | 2.0 ± 0.4 | 1.0 ± 0.4 | 3.750 | 0.082 | +33.3 |
8057 | 40 | 2.9 ± 0.4 | 2.1 ± 0.4 | 2.290 | 0.152 | +25.0 |
Vit 71* | 85 | 2.9 ± 0.9 | 2.1 ± 0.2 | 6.710 | 0.013 | +16.0 |
F 14 | 75 | 2.1 ± 0.3 | 2.9 ± 0.3 | 2.379 | 0.134 | –14.7 |
Сопоставление полученных данных с результатами ранее проведенных исследований показало, что характер реакций насекомых на ЛОС Lecanicillium spp., выявленных в ольфактометрах и на вегетирующих растениях, отличался. Например, результатом обработки растений суспензиями конидий L. longisporum (штамм Vl 13) [19], L. muscarium (штамм Vl 21), L. dimorphum (штамм Vl 79) [18] было снижение привлечения оранжерейной белокрылки. В нашем исследовании при тестировании ЛОС мицелия данных штаммов в ольфактометрах реакция T. vaporariorum на них была нейтральной.
Аттрактивное действие ЛОС мицелия L. muscarium (штамм Vl 72) на оранжерейную белокрылку было отмечено в Y-образном ольфактометре, где каждую особь тестировали индивидуально, тогда как при групповом тестировании в двухкамерных сосудах данный патоген не вызывал существенного влияния на реакцию насекомых. Известно, что T. vaporariorum может формировать колонии с высокой плотностью, в которых особи находятся в тесном контакте. Также известно, что в социальных взаимодействиях T. vaporariorum использует вибрационные сигналы [22–24], которые обеспечивают коммуникацию насекомых и могут в данном случае влиять на их поведение при оценке реакции на ЭПГ.
Влияние плотности популяции фитофага на его поведение, вероятно, имело место и при оценке действия ЛОС мицелия штамма Vit 71 (L. attenuatum): репеллентное действие на белокрылку ЛОС мицелия данного штамма выявлено при тестировании насекомых по отдельности, тогда как нейтральная реакция фитофага на патоген была при тестировании особей в группах (табл. 1, 2). Кроме того, в данном случае очевидно также влияние на реакцию белокрылки концентрации летучих соединений данного энтомопатогена: обнаружено привлечение насекомых при уменьшении размера мицелиального блока в 4 раза. Известно, что на одно и то же соединение в разных концентрациях членистоногие могут реагировать по-разному [25, 26]. Например, показано, что (Е)-2-гексенал в низких дозах, в отличии от высоких, оказывал отпугивающее действие на тлю Aphis fabae Scopoli и самок фасолевого цветочного трипса Megalurothrips sjostedti Trybom [27, 28].
Влияние ЛОС мицелия ЭПГ рода Lecanicillum на энкарзию было изучено впервые. В литературе имеются данные о способности самок паразитоида избегать инфицированного грибом L. longisporum хозяина и откладывать яйца в незараженные особи [29]. Показано, что обработка спорами L. longisporum в зависимости от их концентрации снижала количество особей энкарзии, вышедших из обработанных личинок белокрылок, при этом ранние стадии развития паразитоида были более чувствительными к действию патогена. В то же время L. longisporum не влиял на репродуктивную способность и продолжительность жизни самок E. formosa, вышедших из обработанных грибом хозяев [30]. Способность энтомофага при поиске хозяина ориентироваться на химические сигналы [31] может снижать риск заражения при совместном применении с ЭПГ для биологического контроля T. vaporariorum. В нашей работе большинство видов энтомопатогенных грибов, в том числе и L. longisporum (штамм Vl 13), проявили только тенденцию к аттрактивному действию на энкарзию, а ЛОС мицелия L. attenuatum (штамм Vit 71) показали достоверное привлечение паразитоида. Необходимы дополнительные исследования оценки вирулентности штаммов Lecanicillum в отношении E. formosa, а также влияния данных ЭПГ на поведение паразитоида на вегетирующих растениях.
Выявленные в ходе исследования различия в характере реакции насекомых на исследованные ЭПГ могут быть связаны с качественными особенностями и количественным соотношением компонентов в смесях летучих соединений, выделяемых мицелием изученных штаммов. В отношении рода Lecanicillium показано, что ЛОС мицелия исследованных штаммов отличались количественным и качественным составом. Основными обнаруженными компонентами газовой фазы над мицелием ЭПГ были диоксид углерода, кислород, ацетон, пентан, уксусная кислота. Летучие соединения штаммов Vl 72 и Vit 71, показавших в данном исследовании статистически достоверное влияние на реакцию оранжерейной белокрылки и энкарзии (Vit 71), имели явные различия в количественном составе основных летучих соединений газовой среды над мицелием, особенно в соотношении ацетона и уксусной кислоты [32]. Уксусная кислота, испытанная в дозах, соответствующих ее содержанию в составе ЛОС грибов над растущим мицелием, вызывала различные реакции у самок западного цветочного трипса в зависимости от концентрации [33]. Таким образом, особенности состава ЛОС грибов могут отвечать за выявленные в данном исследовании различия в характере их влияния на поведение насекомых.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Оценка влияния летучих органических соединений (ЛОС) мицелия исследованных штаммов энтомопатогенных грибов (ЭПГ) рода Lecanicillum на поведение имаго T. vaporariorum показала, что некоторые штаммы могут проявлять как репеллентные, так и аттрактивные свойства, что важно учитывать при выборе штамма для контроля вредителя. Влияние ЭПГ на паразитода белокрылки энкарзию было менее выражено. Выявленное в Y-образном ольфактометре привлечение энкарзии ЛОС мицелия штамма Vit 71, а также тенденции к аттрактивному действию на энтомофага у остальных штаммов Lecanicillum может оказать положительный эффект при их совместном использовании, однако влияние таких штаммов на развитие энкарзии следует изучить более детально.
Авторы выражают благодарность Степанычевой Е.А. за методическую помощь и ценные советы по тестированию белокрылки в ольфактометрах.
Авторлар туралы
G. Mitina
All-Russian Institute of Plant Protection
Хат алмасуға жауапты Автор.
Email: galmit@rambler.ru
Ресей, Shosse Podbel’skogo 3, St. Petersburg–Pushkin 196608
O. Kirillova
All-Russian Institute of Plant Protection
Email: galmit@rambler.ru
Ресей, Shosse Podbel’skogo 3, St. Petersburg–Pushkin 196608
A. Choglokova
All-Russian Institute of Plant Protection
Email: galmit@rambler.ru
Ресей, Shosse Podbel’skogo 3, St. Petersburg–Pushkin 196608
M. Cherepanova
All-Russian Institute of Plant Protection
Email: galmit@rambler.ru
Ресей, Shosse Podbel’skogo 3, St. Petersburg–Pushkin 196608
Әдебиет тізімі
- Avilla J., Albajes R., Alomar O., Castañe C., Gabarra R. Biological control of whiteflies on vegetable crops // Biocontrol in protected culture / Еds. Heinz K.M., Van Driesche R.G. and Parrella M.P. Batavia, IL: Ball Publishing, 2004. P. 171−184.
- Zhang G.F., Lövei G.L., Hu M., Wan F.H. Asymmetric consequences of host plant occupation on the competition between the whiteflies Bemisia tabaci cryptic species MEAM1 and Trialeurodes vaporariorum (Hemiptera: Aleyrodidae) // Pest Manag. Sci. 2014. V. 70. P. 1797−1807.
- Jones D.R. Plant viruses transmitted by whiteflies // Eur. J. Plant Pathol. 2003. V. 109. P. 195−219.
- Яркулов Ф.Я. Методы учета и биологическое подавление тепличной белокрылки в защищенном грунте // Дальневост. аграрн. вестн. 2011. T. 1. № 17. С. 16−21.
- De Vis R.M.J., Van Lenteren J.C. Biological control of Trialeurodes vaporariorum by Encarsia formosa on tomato in unheated greenhouses in the high altitude tropics // Bul. Insectol. 2008. V. 61. P. 43–57.
- Liu T.-X., Stansly P.A., Gerling D. Whitefly parasitoids: distribution, life history, bionomics, and utilization // Annu Rev. Entomol. 2015. V. 60. P. 1–15.
- Чалков А.А. Биологическая борьба с вредителями овощных культур защищенного грунта. М.: Россельхозиздат, 1986. 94 с.
- Hoddle M., van Driesche R., Sanderson J. Biology and use of the whitefly parasitoid Encarsia Formosa // Annu Rev. Entomol. 1998. V. 43. P. 645–669.
- Hall R.A. The fungus Verticillium lecanii as a microbial insecticide against aphids and scales // Microbial control of pests and plant diseases 1970–1980. London: Academic Press, 1981. P. 483–498.
- Goettel M.S., Koike M., Kim J.J., Aiuchi D., Shinya R., Brodeur J. Potential of Lecanicillium spp. for management of insects, nematodes and plant diseases // J. Invertebr. Pathol. 2008. V. 98. P. 25.
- Faria M.R., Wraight S.P. Mycoinsecticides and mycoacaricides: a comprehensive list with worldwide coverage and international classification of formulation types // Biol. Control. 2007. V. 43. № 3. P. 237–256.
- Ren S.X., Ali S., Huang Z., Wu J.H. Lecanicillium muscarium as microbial insecticide against whitefly and its interaction with other natural enemies // Current research, technology and education topics in applied microbiology and microbial biotechnology. 2010. V. 1. P. 339−348.
- Reddy S.G.E. Lecanicillium spp. for the management of aphids, whiteflies, thrips, scales and mealy bugs // Arthropods-Are They Beneficial for Mankind? 2020. IntechOpen, 20 p.
- Roy H.E., Pell J.K. Interactions between entomopathogenic fungi and other natural enemies: implications for biological control // Biocontrol Sci. Tech. 2000. V. 10. P. 737−752.
- Fransen J.J., van Lenteren J.C. Host selection and survival of the parasitoid Encarsia formosa after treatment of parasitized greenhouse whitefly, Trialeurodes vaporariorium, in the presence of hosts infected with the fungus Ashersonia alyerodis // Entomol. Exp. Appl. 1993. V. 69. P. 239–249.
- Oreste M., Bubici G., Poliseno M., Tarasco E. Effect of Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae on the Trialeurodes vaporariorum – Encarsia formosa system // J. Pest. Sci. 2016. V. 89. P. 153−160.
- Pazyuk I.M., Choglokova A.A., Mitina G.V. Effect of entomopathogenic fungi of the genus Lecanicillium on behavioral reactions and average per-day fecundity of the predatory bug Orius laevigatus Fieber (Heteroptera, Anthocoridae) // BIO Web of Conf. 2022. V. 43. 02003.
- Митина Г.В., Степанычева Е.А., Чоглокова А.А. Влияние энтомопатогенных грибов Akanthomyces и Lecanicillium на поведенческие реакции и жизнеспособность оранжерейной белокрылки Trialeurodes vaporariorum // Вестн. защиты раст. 2020. Т. 103. № 4. С. 265−268.
- Митина Г.В., Степанычева Е.А., Чоглокова А.А., Черепанова М.А. Сравнительные реакции сосущих фитофагов на летучие вещества спор энтомопатогенных грибов // Защита раст. от вредных организмов. Мат-лы X Международ. научн.-практ. конф., посвящ. 100-летию КубанГАУ. Краснодар, 2021. С. 239−241.
- Закладной Г.А. Защита зерна и продуктов его переработки от вредителей. М.: Колос, 1983. 215 с.
- Pascual-Villalobos M.J., Robledo A. Screening for antiinsect activity in mediterranean plants // Ind. Crops Prod. 1998. V. 8. P. 183–194.
- Kanmiya K. Mating behaviour and vibratory signals in whiteflies (Hemiptera: Aleyrodidae) // Insect Sounds and Communication / Eds. Drosopoulos S., Claridge M.F. Taylor & Francis, 2006. P. 365–379.
- Fattoruso V., Anfora G., Mazzoni V. Vibrational communication and mating behavior of the greenhouse whitefly Trialeurodes vaporariorum Westwood (Hemiptera: Aleyrodidae) // Sci. Rep. 2021. V. 11. № 1. P. 1−11.
- Berardo A., Fattoruso V., Mazzoni V., Pugno N.M. Coupling computational vibrational models and experimental biotremology to develop a green pest control strategy against the greenhouse whitefly Trialeurodes vaporariorum // J. R. Soc. Interface. 2022. V. 19. № 195. 20220311.
- Nyasembe V.O., Teal E.A.P., Mukabana W.R., Tumlinson J.H., Torto B. Behavioural response of the malaria vector Anopheles gambiae to host plant volatiles and synthetic blends // Parasites Vectors. 2012. V. 5. P. 234.
- Deletre E., Schatz B., Bourguet D., Changre F., Williams L., Ratnadass A., Martin T. Prospects for repellent in pest control: current developments and future challenges // Chemoecology. 2016. V. 26. P. 127–142.
- Webster B. The role of olfaction in aphid host location // Physiol. Entomol. 2012. V. 37. P. 10–18.
- Diabate S., Deletre E., Murungi L.K., Fiaboe K.K., Subramanian S., Wesonga J., Martin T. Behavioural responses of bean flower thrips (Megalurothrips sjostedti) to vegetative and floral volatiles from different cowpea cultivars // Chemoecology. 2019. V. 29. № 2. P. 73−88.
- Fazeli-Dinan M., Talaei-Hassanloui R., Allahyari H. Host preference of Encarsia formosa (Hym.: Aphelinidae) towards untreated and Lecanicillium longisporum-treated Trialeurodes vaporariorum (Hem.: Aleyrodidae) // J. Asia-Pacific Entomol. 2016. V. 19. № 4. P. 1145−1150.
- Fazeli-Dinan M., Talaei-Hassanloui R., Goettel M. Virulence of the entomopathogenic fungus Lecanicillium longisporum against the greenhouse whitefly, Trialeurodes vaporariorum and its parasitoid Encarsia formosa // Inter. J. Pest. Manag. 2016. V. 62. № 3. P. 251−260.
- Baverstock J., Alderson P.G., Pell J.K. Influence of the aphid pathogen Pandora neoaphidis on the foraging behaviour of the aphid parasitoid Aphidius ervi // Ecol. Entomol. 2005. V. 30. № 6. P. 665−672.
- Кузьмин А.Г., Титов Ю.А., Митина Г.В., Чоглокова А.А. Масс-спектрометрические исследования состава летучих органических соединений, выделяемых различными видами грибов рода Lecanicillium // Науч. приборостроение. 2021. Т. 31. № 4. С. 71−78.
- Митина Г.В., Степанычева Е.А., Чоглокова А.А., Черепанова М. А. Влияние летучих органических соединений энтомопатогенных грибов рода Lecanicillium и их компонента, уксусной кислоты, на поведение самок западного цветочного трипса Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera, Thripidae) // Энтомол. oбозр-е. 2023. Т. 102. № 2. С. 249−259.
Қосымша файлдар
