M-Cholinergic Brain Reaction in Dependence on the Environmental Temperature for Cold-Blooded and Warm-Blooded Animals

封面

如何引用文章

全文:

开放存取 开放存取
受限制的访问 ##reader.subscriptionAccessGranted##
受限制的访问 订阅存取

详细

During artificial incubation of slices of the sensorimotor cortex of guinea pigs and the telencephalon of turtles, microionophoretic application of acetylcholine to neurons revealed a significantly lower frequency of spike responses in the nerve cells of turtles compared with guinea pig cells. This difference was attributed to the different rate of M-cholinergic response in the temperature ranges of 27–29°C and 34–36°C, as found previously in hypothermic experiments. Although experiments on guinea pig and turtle neurons were performed in the same temperature range (32–34°C), the genetically determined structure of neuronal membranes reflects the natural temperature dependence of both species: guinea pig membranes with a constant habitat temperature of 38°C have a higher density of К+ channels than turtles with a preferred temperature of 28–32°C. The difference in К+ channel representation was determined by a significantly longer activation aftereffect in turtle neurons in response to glutamate-induced spike activation. The low density of К+ channels on membranes and the low rate of the M-cholinergic response, which closes them at the onset of any adaptive act, prevent neurons from forming high-frequency and long-lasting impulse sequences to regulate behavior over a wide range in turtles with a preferred temperature of 28–32°C.

作者简介

S. Kalabushev

Institute of Functional Genomics, Lomonosov Moscow State University; V.A. Negovsky Scientific Research Institute of General Reanimatology

Email: sergey.kalabushev@gmail.com
Moscow, Russia; Moscow, Russia

D. Voronkov

Research Center of Neurology

Email: voronkov@neurology.ru
Moscow, Russia

Yu. Mednikova

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences

Email: mednikova.yu.s@ihna.ru
Moscow, Russia

参考

  1. Hasselmo M. E. Neuromodulation and cortical function: modeling the physiological basis of behavior. Behav. Brain Res., 67 (1), 1–27 (1995). doi: 10.1016/0166-4328(94)00113-t
  2. Hodgkin A. L. and Huxley A. F. A quantitative description of membrane current and its application to conduction and excitation in nerve. J. Physiol., 117 (4), 500–544 (1952). doi: 10.1113/jphysiol.1952.sp004764
  3. Krnjević K., Pumain R., and Renaud L. The mechanism of excitation by acetylcholine in the cerebral cortex. J. Physiol., 215 (1), 247–268 (1971). doi: 10.1113/jphysiol.1971.sp009467
  4. Barkai E. and Hasselmo M. E. Modulation of the input/output function of rat piriform cortex pyramidal cells. J. Neurophysiol., 72 (2), 644–658 (1994). doi: 10.1152/jn.1994.72.2.644
  5. Weight F. F., Schulman J. A., Smith P. A., and Busis N. A. Long-lasting synaptic potentials and the modulation of synaptic transmission. Federation Proceedings, 38 (7), 2084–2094 (1979). PMID: 221268
  6. Suzuki M. and Larkum M. E. General anesthesia decouples cortical pyramidal neurons. Cell, 180, 666–676 (2020). doi: 10.1016/j.cell.2020.01.024
  7. Krnjević K. and Phillis J. W. Acetylcholine-sensitive sells in the cerebral cortex. J. Physiol., 166 (2), 296–327 (1963). doi: 10.1113/jphysiol.1963.sp007106
  8. Godfraind J. M., Kawamura H., Krnjević K., and Pumain R. Actions of dinitrophenol and some other metabolic inhibitors on cortical neurons. J. Physiol., 215 (1), 199–222 (1971). doi: 10.1113/jphysiol.1971.sp009465
  9. Медникова Ю. С., Пасикова Н. В. и Копытова Ф. В. Влияние температуры на импульсную активность корковых нейронов у морских свинок. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова, 88 (11), 1492–1500 (2002).
  10. Adams P. R., Brown D. A., and Constanti A. Pharmacological inhibition of the M-current. J. Physiol., 332, 223–262 (1982). doi: 10.1113/jphysiol.1982.sp014357
  11. McCormick D. A. and Prince D. A. Mechanisms of action of acetylcholine in the guinea-pig cerebral cortex in vitro. J. Physiol., 375, 169–194 (1986). doi: 10.1113/jphysiol.1986.sp016112
  12. Krnjević K. Chemical nature of synaptic transmission in vertebrates. Physiol. Rev., 54, 418–540 (1974). doi: 10.1152/physrev.1974.54.2.418
  13. Медникова Ю. С., Карнуп С. В. и Жадин М. Н. Холинергическая модуляция импульсных реакций нейронов на дендритное и соматическое подведение возбуждающих аминокислот. Журн. высш. нерв. деятельности им. И.П. Павлова, 52 (4), 479–488 (2002).
  14. Медникова Ю. С., Воронков Д. Н., Худоерков Р. М., Пасикова Н. В. и Захарова Н. М. Активная и пассивная составляющие нейронального возбуждения и его глиальное сопровождение. Биофизика, 66 (4), 756–773 (2021).
  15. Зеймаль Э. В. и Шелковников С. А. Мускариновые холинорецепторы (Наука, Л., 1989).
  16. Brown D. A., Abogadie F. C., Allen T. G. J., Buckley N. J., Caulfield M. P., Delmas P., Haley J. E., Lamas J. A., and Selyanko A. A. Muscarinic mechanisms in nerve cells. Life Sci., 60 (13/14), 1137–1144 (1997). doi: 10.1016/S0024-3205(97)00058-1
  17. Медникова Ю. С. и Пасикова Н. В. Температурная чувствительность холинергической реакции нейронов коры мозга морских свинок. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова, 90 (2), 193–201 (2004).
  18. Mednikova Y. S., Kozlov M. K., and Makarenko A. N. Energy aspects of sodium thiopental action on nervous activity. J. Behav. Brain Sci., 9, 33–53 (2019). doi: 10.4236/jbbs.2019.92004
  19. Bentley P., Driver J., and Dolan R. Cholinergic modulation of cognition: insights from human pharmacological functional neuroimaging. Progr. Neurobiol., 94, 360–388 (2011). doi: 10.1016/j.pneurobio.2011.06.002
  20. Inglis F. M. and Figiber H. C. Increases in hippocampal and frontal cortical acetylcholine release associated with presentation of sensory stimuli. Neuroscience, 66 (1), 81–86 (1995).
  21. Evarts E. V. Pyramidal tract activity associated with a conditioned hand movement in the monkey. J. Neurophysiol., 29, 1011–1027 (1966). doi: 10.1152/jn.1966.29.6.1011
  22. Чернышев Б. В., Панасюк Я. А., Семикопная И. И. и Тимофеева Н. О. Активность нейронов базального крупноклеточного ядра при реализации инструментального условного рефлекса. Журн. высш. нерв. деятельности им. И.П. Павлова, 53 (5), 633–645 (2003).
  23. Wyler A. R., Burchiel K. J., and Robbins C. A. Operant control of precentral neurons: comparison of fast and slow pyramidal tract neurons. Exp. Neurol., 69 (2), 430–433 (1980). doi: 10.1016/0014-4886(80)90019-9
  24. Szerb J. C. Cortical acetylcholine release and electroencephalographic arousal. J. Physiol., 192 (2), 329–343 (1967). doi: 10.1113/jphysiol.1967.sp008303
  25. Sarter M. and Bruno J. P. Cortical cholinergic inputs mediating arousal, attentional processing and dreaming: differential afferent regulation of the basal forebrain by telencephalic and brainstem afferents. Neuroscience, 95 (4), 933–952 (2000). doi: 10.1016/s0306-4522(99)00487-x
  26. Пасикова Н. В., Медникова Ю. С. и Аверина И. В. Температурное регулирование частоты спонтанной активности и сопутствующее изменение амплитуды спайков корковых нейронов. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова, 96 (3), 315–324 (2010).
  27. Чумаков Н. М. и Жарков М. А. Климат во время пермо-триасовых биосферных перестроек. 1. Климат ранней перми. Стратиграфия. Геологическая корреляция, 10 (6), 62–81 (2002).
  28. Sellwood B. W. and Valdes P. J. Mesozoic climates: General circulation models and the rock record. Sediment. Geol., 190, 269–287 (2006). doi: 10.1016/j.sedgeo.2006.05.013
  29. Аверьянов А. О. и Лопатин А. В. Динозавры России: завроподы (Sauropodomorpha). Вестн. РАН, 93 (5), 439–444 (2023). doi: 10.31857/S0869587323040023
  30. Исабекова С. Б. Термобиология рептилий (Гылым, Алма-Ата, 1990).
  31. Курепина М. М. Мозг животных (Наука, М., 1981).
  32. Филимонов И. Н. Сравнительная анатомия большого мозга рептилий (Изд-во АН СССР, М., 1963).
  33. Doll Сh. J., Hochachka P. W., and Reiner P. B. Channel arrest: implications from membrane resistance in turtle neurons. Am. J. Physiol., 261 (5, Pt2), R1321–R1324 (1991). doi: 10.1152/ajpregu.1991.260.4.R747
  34. Закс Л. Статистическое оценивание (Статистика, М., 1976).
  35. Крамер Г. Математические методы статистики (Мир, М., 1975).
  36. Обручева О. П. Палеонтология позвоночных (Изд-во МГУ, М., 1987).
  37. Reisz R. R. and Head J. J. Palaeontology: turtler origins out to sea. Nature, 456, 450–451 (2008). doi: 10.1038/456450a
  38. Ершов Э. Д. Общая геокриология (Из-во МГУ, М., 2002).
  39. Галимов Э. М. Оледенения в истории Земли, биосфера и низкая светимость Солнца. Природа, № 6, 44–52 (2019).
  40. Mednikova Y. S. and Kalabushev S. N. Thermally dependent behaviour of cold-blooded animals: overcoming two temperature barriers on the way to warm-blooded. J. Behav. Brain Sci., 13, 95–112 (2023). doi: 10.4236/jbbs.2023.135007
  41. Araujo R., David R., Benoit J., Lungmus J. K., Stoessel A., Barrett P. M., Maisano J. A., Ekdale E., Orliac M., Luo Z.-Xi., Martinelli A. G., Hoffman E. A., Sidor C. A., Martins R. M. S., Spoor F., and Angielczyk K. D. Inner ear biomechanic reveals the Late Triassic origin of mammalian endothermy. Nature, 607, 726–731 (2022). doi: 10.1038/s41586-022-04963-z
  42. Мэгун Г. Бодрствующий мозг (Изд-во ИЛ, М., 1961).
  43. Ma Sh., Hangya B., Leonard Ch. S., Wisden W., and Gundlach A. L. Dual-transmitter systems regulating arousal, attention, learning and memory. Neurosci. Biobeh. Rev., 85, 21–33 (2018). doi: 10.1016/j.neubiorev.2017.07.009
  44. Mesulam M.-M., Mufson E. J., Wainer B. H., and Levey A. I. Central cholinergic pathways in the rat: an overview based on an alternative nomenclature (Ch1–Ch6). Neuroscience, 10 (4), 1185–1201 (1983). doi: 10.1016/0306-4522(83)90108-2
  45. Fibiger H. C. Cholinergic mechanisms in learning, memory and dementia: a review of recent evidence. Trends Neurosci., 14 (6), 220–223 (1991). doi: 10.1016/0166-2236(91)90117-D
  46. Villano I., Messina A, Valenzano A., Moscatelli F., Esposito T., Monda V., Esposito M., Precenzano F., Carotenuto M., Viggiano A., Chieffi S., Cibelli G., Monda M., and Messina G. Basal forebrain cholinergic system and orexin neurons: effects on attention. Front. Behav. Neurosci., 11, Art. 10 (2017). doi: 10.3389/fnben.217.00010
  47. Houser C. R., Crawford G. D., Salvaterra P. M., and Vaughn J. E. Immunocytochemical localization of choline acetyltransferase in rat cerebral cortex: a study of cholinergic neurons and synapses. J. Comp. Neurol., 234 (1), 17–34 (1985). doi: 10.1002/cne.902340103
  48. Arakawa I., Muramatsu I., Uwada J., Sada K., Matsukawa N., and Masuoka T. Acetylcholine release from striatal cholinergic interneurons is controlled differently depending on the firing pattern. J. Neurochem., 167, 38–51 (2023). doi: 10.1111/jnc.15950
  49. Mineur Y. S. and Picciotto M. R. How can I measure brain acetylcholine levels in vivo? Advantages and caveats of commonly used approaches. J. Neurochem., 167, 3–15 (2023). doi: 10.1111/jnc.15943
  50. Decker A. L. and Duncan K. Acetylcholine and the complex interdependence of memory and attention. Curr. Opin. Behav. Sci., 32, 1–8 (2020). doi: 10.1016/j.cobeha.2020.01.013
  51. Wang Y. P., Kawai Y., and Nakashima K. Rabbit P300like potential depends on cortical muscarinic receptor activation. Neuroscience, 89 (2), 423–427 (1999). doi: 10.1016/S0306-4522(98)00299-1
  52. Perry E., Walker M., Grace J., and Perry R. Acetylcholine in mind: a neurotransmitter correlate of consciousness? Trends Neurosci., 22 (6), 273–280 (1999). doi: 10.1016/s0166-2236(98)01361-7
  53. Воронин Л. Г. Эволюция высшей нервной деятельности (очерки) (Наука, М., 1977).
  54. Butt A. E., Testylier G., and Dykes R. W. Acetylcholine release in rat frontal and somatosensory cortex is enhanced during tactile discrimination learning. Psychobiology, 25 (1), 18 (1997). doi: 10.3758/BF03327024
  55. Иванов К. П. Изменения физиологических функций, механизмы их восстановления и температурные границы жизни при гипотермии. Успехи физиол. наук, 27 (3), 84–105 (1996).
  56. Haj-Dahmane S. and Andrade R. Ionic mechanism of the slow afterdepolarization induced by muscarinic receptor activation in rat prefrontal cortex. J. Neurophysiol., 80 (3), 1197–1210 (1998). doi: 10.1152/jn.1998.80.3.1197
  57. Schwindt P. C., Spain W. J., Foehring R. C., Stafstrom C. E., Chubb M. C., and Crill W. E. Multiple potassium conductances and their function in neurons from cat sensorimotor cortex in vitro. J. Neurophysiol., 59 (2), 424–449 (1988). doi: 10.1152/jn.1988.59.2.424
  58. Kang J., Huguenard J. R., and Prince D. A. Development of BK channels in neocortical pyramidal neurons. J. Neurophysiol., 76, 188–198 (1996). doi: 10.1152/jn.1996.76.6.4194
  59. Franceschetti S., Sancini G., Panzica F., Radici C., and Avanzini G. Postnatal differentiation of firing properties and morphological characteristics in layer V pyramidal neurons of the sensorimotor cortex. Neuroscience, 83 (4), 1013–1024 (1998). doi: 10.1016/s0306-4522(97)00463-6
  60. Pamenter M. E. and Buck L. T. Neuronal membrane potential is mildly depolarized in the anoxic turtle cortex. Comp. Biochem. Physiol., Part A, 150, 410–414 (2008). doi: 10.1016/j.cbpa.2008.04.605
  61. Rodgers-Garlick C. I., Hogg D. W., and Buck L. T. Oxygensensitive reduction in Ca++-activated K+ channel open probability in turtle cerebrocortex. Neuroscience, 237, 243–254 (2013). doi: 10.1016/j.neuroscience.2013.01.046
  62. Hochachka P. W. Defense strategies against hypoxia and hypothermia. Science, 231, 234–241 (1986). DOI : 10.1126/science.2417316
  63. Hussan M. T., Sakai A., and Matsui H. Glutamatergic pathways in the brain of turtles: a comparative perspective among reptiles, birds and mammals. Front. Neuroanatomy, 16, Art. 937504 (2022). doi: 10.3389/fnana.2022.937504
  64. Реутов B. П., Пасикова Н. В. и Сорокина Е. Г. Типовой патологический процесс при глутаматной нейротоксичности: роль активных форм азота и кислорода. Биофизика, 69 (5), 1044–1077 (2024).
  65. Suarez R. K., Doll C. J., Buie A. E., West T. G., Funk G. D., and Hochachka P. W. Turtles and rat: a biochemical comparison of anoxia-tolerant and anoxia-sensitive brains. Regulatory, Integrative and Comparative Physiology, 257 (5), R1083–R1088 (1989). doi: 10.1152/ajpregu.1989.257.5.R1083
  66. Lipton P. Ischemic cell death in brain neurons. Physiol. Rev., 79 (4), 1431–1568 (1999). doi: 10.1152/physrev.1999.79.4.1431
  67. Медникова Ю. С., Копытова Ф. В. и Жадин М. Н. Спонтанная активность корковых нейронов in vitro и ее регулирование под воздействием ацетилхолина. Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова, 95 (8), 820–829 (2009).
  68. Rall W., Burke R. E., Holmes W. R., Jack J. J. B., Redman S. J., and Segev I. Matching dendritic neuron models to experimental data. Physiol. Rev., 72 (Suppl.), S159–S186 (1992). doi: 10.1152/physrev.1992.72.suppl_4.S159
  69. Mednikova Y. S. and Rogal A. V. Heterogeneity of the neural composition of cortical regions as a condition for a wide range regulating spontaneous activity. J. Behav. Brain Sci., 10, 220–236 (2020). doi: 10.4236/jbbs.2020.105014
  70. Leao R. M., Li Sh., Doiron B., and Tzounopoulos T. Diverse levels of an inwardly rectifying potassium conductance generate heterogeneous neuronal behavior in a population of dorsal cochlear nucleus pyramidal neurons. J. Neurophysiol., 107, 3008–3019 (2012). doi: 10.1152/jn.00660.2011
  71. Kim K.-R., Lee S. Y., Yoon S. H., Kim Y., Jeong H.-Yu, Lee S., Suh Y. H., Kang J.-S. Cho H., Lee S.-H., Kim M.-H., and Ho W.-K. Kv 4.1, a key ion channel for low frequency firing of dentate granule cells, is crucial for pattern separation. J. Neurosci., 40 (11), 2200–2214 (2020).

补充文件

附件文件
动作
1. JATS XML
下载

版权所有 © Russian Academy of Sciences, 2025

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».