Immutable and Variable Mechanisms in Synaptic Modulation of Various Types of Skeletal Muscles

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

An overview of data on studies of multi-vector, as well as the persistence of unidirectional synaptic modulation in various types of motor units is presented. As is known, modulators of synaptic transmission are numerous. These include: the main mediator directly involved in this synapse, neuropeptides (endorphins and enkephalins, calcitonin, substance P, etc.), fatty acid derivatives (arachidonic acid and eicosanoids), gaseous mediators (NO, CO, and H2S), as well as purines and pyrimidines (extracellular ATP, adenosine, etc.). Using the example of data analysis based on the results of the action of the most effective neuromodulators, purines, both their constant and variable effects in the synaptic modulation of various types of skeletal muscles were revealed.

About the authors

A. N Gorshunova

Kazan State Medical University; Kazan Law Institute of the Ministry of Internal Affairs of Russia

Kazan, Russia; Kazan, Russia

A. U Ziganshin

Kazan State Medical University

Kazan, Russia

S. N Grishin

Kazan State Medical University

Kazan, Russia

A. Sh Gabdrakhmanov

Kazan Law Institute of the Ministry of Internal Affairs of Russia

Kazan, Russia

A. E Khairullin

Kazan State Medical University; Kazan (Volga Region) Federal University

Email: khajrulli@yandex.ru
Kazan, Russia; Kazan, Russia

References

  1. Mukund K. and Subramaniam S. Skeletal muscle: A review of molecular structure and function, in health and disease. Wiley Interdiscip. Rev. Syst. Biol. Med., 12 (1), 1462 (2020). doi: 10.1002/wsbm.1462
  2. Abbracchio M. P. and Ceruti S. Roles of P2 receptors in glial cells: Focus on astrocytes. Purinergic Signal., 2 (4), 595–604 (2006). doi: 10.1007/s11302-006-9016-0
  3. Burnstock G. Purinergic signalling: pathophysiology and therapeutic potential. Keio J. Med., 62 (3), 63–73 (2013). doi: 10.2302/kjm.2013-0003-re
  4. Alexander S. P., Benson H. E., Faccenda E., Pawson A. J., Sharman J. L., Spedding M., Peters J. A., and Harmar A. J. The concise guide to pharmacology 2013/14: ligand-gated ion channels. Br. J. Pharmacol., 170 (8), 1582–1606 (2013). doi: 10.1111/bph.12446
  5. Маломуж А. И. и Никольский Е. Е. Неквантовая секреция ацетилхолина из двигательных нервных окончаний: молекулярный механизм, физиологическая роль, регуляция. Нейрофизиология, 39 (4/5), 352–363 (2007).
  6. Гришин С. Н. и Зиганшин А. У. Роль пуринов в нервно-мышечной передаче. Биол. мембраны, 30 (4), 243–252 (2013).
  7. Burnstock G. Purinergic signalling: It’s unpopular beginning, it’s acceptance and it’s exciting future. BioEssays, 34 (3), 218–225 (2012). doi: 10.1002/bies.201100130
  8. Жуков Е. К. Очерки по нервно-мышечной физиологии (Наука, Л., 1969).
  9. Гришин С. Н. и Зиганшин А. У. Особенности синаптической организации тонических скелетных мышечных волокон. Биол. мембраны, 31 (6), 392–400 (2014).
  10. Ogata T. An electron microscopic study on the red, white and intermediate muscle fibers of mouse. Acta Medicinae Okayama, 18, 271–280 (1964).
  11. Counter S. A., Hellstrand E., and Borg E. A histochemical characterization of muscle fiber types in the avian M. stapedius. Comp. Biochem. Physiol. A. Comp. Physiol., 86 (1), 185–187 (1987). doi: 10.1016/0300-9629(87)90299-4
  12. Reiser P. J., Stokes B. T., and Walters P. J. Effects of immobilization on the isometric contractile properties of embryonic avian skeletal muscle. Exp. Neurol., 99 (1), 59–72 (1988). doi: 10.1016/0014-4886(88)90127-6
  13. Close R. I. Dynamic properties of mammalian skeletal muscles. Physiol. Rev., 52 (1), 129–197 (1972). doi: 10.1152/physrev.1972.52.1.129
  14. Yamashita K., Yasuda H., Pines J., Yasumoto K., Nishitani H., Ohtsubo M., Hunter T., Sugimura T., and Nishimoto T. Okadaic acid, a potent inhibitor of type 1 and type 2A protein phosphatases, activates cdc2/H1 kinase and transiently induces a premature mitosis-like state in BHK21 cells. EMBO J., 9 (13), 4331–4338 (1990). doi: 10.1002/j.1460-2075.1990.tb07882.x
  15. Denny-Brown D. The histological features of striped muscle in relation to its functional activity. Proc. Roy. Soc. B., 104, 371–411 (1929). doi: 10.1098/Rspb.1929.0014
  16. Huxley H. E. The mechanism of muscular contraction. Science, 164 (3886), 1356–1365 (1969). doi: 10.1126/science.164.3886.1356
  17. Gordon G. and Phillips C. G. Slow and rapid components in a flexor muscle. Q. J. Exp. Physiol. Cogn. Med. Sci., 38 (1), 35–45 (1953). doi: 10.1113/expphysiol.1953.sp001005
  18. Gauthier G. F. On the relationship of ultrastructural and cytochemical features of color in mammalian skeletal muscle. Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat., 95 (3), 462–482 (1969). doi: 10.1007/BF00995217
  19. Morita S., Cassens R. G., and Briskey E. J. Histochemical localization of myoglobin in skeletal muscle of rabbit, pig and ox. J. Histochem. Cytochem., 18 (5), 364–366 (1970). doi: 10.1177/18.5.364
  20. Schmalbruch H. «Red» muscle fibres. Z. Zellforsch. Mikrosk. Anat., 119 (1), 120–146 (1971).
  21. Hudlická O. Resting and postcontraction blood flow in slow and fast muscles of the chick during development. Microvasc. Res., 1 (4), 390–402 (1969). doi: 10.1016/0026-2862(69)90017-x
  22. Валиуллин В. В., Исламов Р. Р., Валиуллина М. Е. и Полетаев Г. И. Нейротрофический контроль синтеза миозинов медленной мышцы морской свинки. Бюл. эксперим. биологии и медицины, 111 (2), 201–203 (1991).
  23. Мавринская Л. Ф. и Резвяков Н. П. Экстрафузальные мышечные волокна, их типы и биологическая характеристика. Арх. анатомии, гистологии и эмбриологии, 11, 23–40 (1978).
  24. Ogata T. and Yamasaki Y. Scanning electron-microscopic studies on the three-dimensional structure of mitochondria in the mammalian red, white and intermediate muscle fibers. Cell Tissue Res., 241 (2), 251–256 (1985). doi: 10.1007/BF00217168
  25. Bobyleva L. G., Uryupina T. A., Penkov N. V., Timchenko M. A., Ulanova A. D., Gabdulkhakov A. G., Vikhlyantsev I. M., and Bobylev A. G. The structural features of skeletal muscle titin aggregates. Molekuliarnaia biologiia, 58 (2), 314–324 (2024).
  26. Stein J. M. and Padykula H. A. Histochemical classification of individual skeletal muscle fibers of the rat. Am. J. Anatomy, 110, 103–123 (1962). doi: 10.1002/aja.1001100203
  27. Romanul F. C. Distribution of capillaries in relation to oxidative metabolism of skeletal muscle fibres. Nature, 201, 307–308 (1964). doi: 10.1038/201307a0
  28. Edman K. A. Double-hyperbolic force-velocity relation in frog muscle fibres. J. Physiol., 404, 301–321 (1988). doi: 10.1113/jphysiol.1988.sp017291
  29. Van der Laarse W. J., Maslam S., and Diegenbach P. C. Relationship between myoglobin and succinate dehydrogenase in mouse soleus and plantaris muscle fibres. Histochem. J., 17 (1), 1–11 (1985). doi: 10.1007/BF01003398
  30. Kelso T. B., Hodgson D. R., Visscher A. R., and Gollnick P. D. Some properties of different skeletal muscle fi-ber types: comparison of reference bases. J. Appl. Physiol., 62 (4), 1436–1441 (1987). doi: 10.1152/jappl.1987.62.4.1436
  31. Gorza L. Identification of a novel type 2 fiber population in mammalian skeletal muscle by combined use of histochemical myosin ATPase and anti-myosin monoclonal antibodies. J. Histochem. Cytochem., 38 (2), 257–265 (1990). doi: 10.1177/38.2.2137154
  32. Rice C. L., Cunningham D. A., Taylor A. W., and Paterson D. H. Comparison of the histochemical and contractile properties of human triceps surae. Eur. J. Appl. Physiol. Occup. Physiol., 58 (1–2), 165–170 (1988). doi: 10.1007/BF00636621
  33. Claflin D. R. and Faulkner J. A. Shortening velocity extrapolated to zero load and unloaded shortening velocity of whole rat skeletal muscle. J. Physiol., 359, 357–363 (1985). doi: 10.1113/jphysiol.1985.sp015589
  34. Asmussen G. and Maréchal G. Maximal shortening velocities, isomyosins and fibre types in soleus muscle of mice, rats and guinea-pigs. J. Physiol., 416, 245–254 (1989). doi: 10.1113/jphysiol.1989.sp017758
  35. Nguyen L. T. and Stephenson G. M. An electrophoretic study of myosin heavy chain expression in skeletal muscles of the toad Bufo marinus. J. Muscle Res. Cell Motil., 20 (7), 687–695 (1999). doi: 10.1023/a:1005560431865
  36. Rowlerson A. M. and Spurway N. C. Histochemical and immunohistochemical properties of skeletal muscle fibres from. Histochem. J., 20 (12), 657–673 (1988). doi: 10.1007/BF01002746
  37. Shall M. S. and Goldberg S. J. Extraocular motor units: type classification and motoneuron stimulation frequency-muscle unit force relationships. Brain Res., 587 (2), 291–300 (1992). doi: 10.1016/0006-8993(92)91010-c
  38. Vydevska-Chichova M., Mileva K., and Todorova R. Slow and fast fatigable frog muscle fibres: electrophysiological and histochemical characteristics. Gen. Physiol. Biophys., 24 (4), 381–396 (2005).
  39. Brooke M. H. and Kaiser K. K. Muscle fiber types: how many and what kind? Arch. Neurol., 23 (4), 369–379 (1970). doi: 10.1001/archneur.1970.00480280083010
  40. Staron R. S. and Pette D. Correlation between myofibrillar ATPase activity and myosin heavy chain composition in rabbit muscle fibers. Histochemistry, 86 (1), 19–23 (1986). doi: 10.1007/BF00492341
  41. Ceccarelli C., Eusebi V., and Bussolati G. Fast and slow myosins as specific markers of muscle: an immunocytochemical study. Basic Appl. Histochem., 30 (2), 139–146 (1986).
  42. Rowlerson A., Scapolo P. A., and Mascarello F. Comparative study of myosins present in the lateral muscle of some fish: species variations in myosin isoforms and their distribution in red, pink and white muscle. J. Muscle Res. Cell Motil., 6 (5), 601–640 (1985). doi: 10.1007/BF00711917
  43. Schiaffino S. and Reggiani C. Fiber types in mammalian skeletal muscles. Physiol. Rev., 91 (4), 1447–1531 (2011). doi: 10.1152/physrev.00031.2010
  44. Reid B., Martinov V. N., Njå A., and Lømo T. Activity– Dependent Plasticity of Transmitter Release from Nerve Terminals in Rat Fast and Slow Muscles. J. Neurosci., 23 (28), 164–166 (2003). doi: 10.1523/JNEUROSCI.23-28-09340.2003
  45. Syme D. A. Functional properties of skeletal muscle. In: Fish Biomechanics (Acad. Press, 2005), pp. 179–240.
  46. Waerhaug O. Postnatal development of rat motor nerve terminals. Anat. Embryol. (Berl.), 185 (2), 115–123 (1992).
  47. Fahim M. A., Holley J. A., and Robbins N. Topographic comparison of neuromuscular junctions in mouse slow and fast twitch muscles. Neuroscience, 13, 227–235 (1984). doi: 10.1016/0306-4522(84)90273-2
  48. Sterz R., Pagala M., and Peper K. Postjunctional characteristics of the endplates in mammalian fast and slow muscles. Pflugers Archiv: Eur. J. Physiol., 398 (1), 48–54 (1983).
  49. Reid B., Slater C. R., and Bewick G. S. Synaptic vesicle dynamics in rat fast and slow motor nerve terminals. J. Neurosci., 19 (7), 2511–2521 (1999). doi: 10.1523/JNEUROSCI.19-07-02511.1999
  50. Kugelberg E. and Lindegren B. Transmission and contraction fatigue of rat motor units in relation to succinate dehydrogenase activity of motor unit fibres. J. Physiol., 288, 285–300 (1979).
  51. Close R. Dynamic properties of fast and slow skeletal muscles of the rat after nerve cross-union. J. Physiol., 204 (2), 331–346 (1969). doi: 10.1113/jphysiol.1969.sp008916
  52. Windisch A., Gundersen K., and Szabolcs M. J. Fast to slow transformation of denervated and electrically stimulated rat muscle. J. Physiol., 510 (2), 623–632 (1998). doi: 10.1111/j.1469-7793.1998.623bk.x
  53. Pette D. Neural control of phenotypic expression in mammalian muscle fibers. Muscle Nerve, 8 (8), 676–689 (1985). doi: 10.1002/mus.880080810
  54. Magazanik L. G., Antonov S. M., Lukomskaya N. Ya., Potap’eva N. N., Gmiro V. E., and Johnson J. Blockade of glutamateand cholinergic ion channels by amantadane derivatives. Neurosci. Behav. Physiol., 26 (1), 13–22 (1996). doi: 10.1007/BF02391151
  55. Nicholls J. G., Martin A. R., Wallace B. G., and Fuchs P. A. From neuron to brain (Sinauer Associates, Inc., 2001).
  56. Gundersen V., Storm-Mathisen J., and Bergersen L. H. Neuroglial transmission. Physiol. Rev., 95 (3), 695–726 (2015). doi: 10.1152/physrev.00024.2014
  57. Boehning D. and Snyder S. H. Novel neural modulators. Annu. Rev. Neurosci., 26, 105–131 (2003). doi: 10.1146/annurev.neuro.26.041002.131047
  58. Ciani S. and Edwards C. The effect of acetylcholine on neuromuscular transmission in the frog. J. Pharmacol. Exp. Ther., 142, 21–23 (1963).
  59. Parnas H., Segel L., Dudel J., and Parnas I. Autoreceptors, membrane potential and regulation of transmitter release. Trends Neurosci., 23, 60–68 (2000). doi: 10.1016/S0166-2236(99)01498-8
  60. Tomas J., Santafe M. M., Garcia N., Lanuza M. A., Tomas M., and Besalduch N. Presynaptic membrane receptors in acetylcholine release modulation in the neuromuscular snynapse. Spain J. Neurosci. Res., 92, 543–554 (2014). doi: 10.1002/jnr.23346
  61. Bowman W. C., Prior I., and Marshall G. Presynaptic receptors in the neuromuscular junction. Ann. N.Y. Acad. Sci., 604, 69–81 (1990). doi: 10.1111/j.1749-6632.1990.tb31983.x
  62. Miller R. J. Receptor-mediated regulation of calcium channels and neurotransmitter release. FASEB J., 4 (15), 3291–3299 (1990).
  63. Shen J. X. and Yakel J. L. Nicotinic acetylcholine receptor-mediated calcium signaling in the nervous system. Acta Pharmacol. Sin., 6, 673–680 (2009). doi: 10.1038/aps.2009.64
  64. Arenson M. S. Muscarinic inhibition of quantal transmitter release from the magnesium-paralysed frog sartorius muscle. Neuroscience, 30, 827–836 (1989). doi: 10.1016/0306-4522(89)90174-7
  65. Slutsky I., Parnas H., and Parnas I. Presynaptic effects of muscarine on ACh release at the frog neuromuscular junction. J. Physiol., 514, 769–782 (1999). doi: 10.1111/j.1469-7793.1999.769ad.x
  66. Samigullin D. V., Khaziev E. F., Kovyazina I. V., Bukharaeva E. A., and Nikolsky E. E. Muscarinic regulation of calcium transient and synaptic transmission in frog neuromuscular junction. Genes Cells, 9, 242–247 (2014).
  67. Kupchik Y. M., Rashkovan G., Ohana L., KerenRaifman T., Dascal N., and Parnas H. Molecular mechanisms that control initiation and termination of physiological depolarization-evoked transmitter release. Proc. Natl. Acad. Sci. USA., 105, 4435–4440 (2008). doi: 10.1073/pnas.0708540105
  68. Chen Y., Xiao L., and Qiu J. Neuronomodulation of excitable neurons. Neurosci. Bull., 40 (1), 103–112 (2024). doi: 10.1007/s12264-023-01095-w
  69. Маломуж А. И. и Никольский Е. Е. Неквантовое освобождение медиатора: миф или реальность? Успехи физиол. наук, 41, 27–43 (2010).
  70. Khakh B. S. and Henderson G. Modulation of fast synaptic transmission by presynaptic ligand-gated cation channels. J. Auton. Nerv. Syst., 81 (1–3), 110–121 (2000). doi: 10.1016/s0165-1838(00)00111-9
  71. Robertson S. J., Ennion S. J., Evans R. J., and Edwards F. A. Synaptic P2X receptors. Curr. Opin. Neurobiol., 11 (3), 378–386 (2001). doi: 10.1016/s0959-4388(00)00222-1
  72. Vizi E. S., Nitahara K., Sato K., and Sperlagh B. Stimulation-dependent release, breakdown, and action of endogenous ATP in mouse hemidiaphragm preparation: the possible role of ATP in neuromuscular transmission. J. Auton. Nerv. Syst., 81 (1–3), 278–284 (2000). doi: 10.1016/s0165-1838(00)00129-6
  73. Meriney S. D. and Grinnell A. D. Endogenous adenosine modulates stimulation-induced depression at the frog neuromuscular junction. J. Physiol., 443, 441–455 (1991). doi: 10.1113/jphysiol.1991.sp018843
  74. Redman R. S. and Silinsky E. M. ATP released together with acetylcholine as the mediator of neuromuscular depression at frog motor nerve endings. J. Physiol., 477 (1), 117–127 (1994). doi: 10.1113/jphysiol.1994.sp020176
  75. Ribeiro J. A. and Sebastiao A. M. On the role, inactivation and origin of endogenous adenosine at the frog neuromuscular junction. J. Physiol., 384, 571–585 (1987). doi: 10.1113/jphysiol.1987.sp016470
  76. De Lorenzo S., Veggetti M., Muchnik S., and Losavio A. Presynaptic inhibition of spontaneous acetylcholine release mediated by P2Y receptors at the mouse neuromuscular junction. Neuroscience, 142 (1), 71–85 (2006). doi: 10.1016/j.neuroscience.2006.05.062
  77. Salgado A. I., Cunha R. A., and Ribeiro J. A. Facilitation by P(2) receptor activation of acetylcholine release from rat motor nerve terminals: interaction with presynaptic nicotinic receptors. Brain Res., 877 (2), 245–250 (2000). doi: 10.1016/s0006-8993(00)02679-2
  78. Giniatullin R. A. and Sokolova E. M. ATP and adenosine inhibit transmitter release at the frog neuromuscular junction through distinct presynaptic receptors. Br. J. Pharmacol., 124 (4), 839–844 (1998). doi: 10.1038/sj.bjp.0701881
  79. Sokolova E. M., Grishin S. N., Shakirzyanova A. V., Talantova V. M., and Giniatullin R. A. Distinct receptors and different transduction mechanisms for ATP and adenosine at the frog motor nerve endings. Eur. J. Neuroscience, 18 (5), 1254–1264 (2003). doi: 10.1046/j.1460-9568.2003.02835.x
  80. Ziganshin A. U., Khairullin A. E., Hoyle C. H. V., and Grishin S. N. Modulatory roles of ATP and adenosine in cholinergic neuromuscular transmission. Int. J. Mol. Sci., 21, 6423 (2020). doi: 10.3390/ijms21176423
  81. Khairullin A. E., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. Presynaptic purinergic modulation of the rat neuro-muscular transmission. Curr. Iss. Mol. Biol., 45, 8492–8501 (2023). doi: 10.3390/cimb45100535
  82. Khairullin A. E., Ziganshin A. U., and Grishin S. N. The influence of hypothermia on purinergic synaptic modulation in the rat diaphragm. Biophysics, 65 (5), 858–862 (2020). doi: 10.1134/S0006350920050085
  83. Khairullin A. E., Teplov A. Y., Grishin S. N., Farkhutdinov A. M., and Ziganshin A. U. The thermal sensitivity of purinergic modulation of contractile activity of locomotor and respiratory muscles in mice. Biophysics, 64 (5), 812–817 (2019). doi: 10.1134/S0006350919050075
  84. Khairullin A. E., Grishin S. N., Gabdrahmanov A. I., and Ziganshin A. U. Effects of ATP on time parameters of contractility of rats' slow and fast skeletal muscles in normal and hypothermic conditions. Muscles, 2 (1), 23–35 (2023). doi: 10.3390/muscles2010003
  85. Khairullin A. E., Grishin S. N., Teplov A. Yu., Eremeev A. A., Baltina T. V., and Ziganshin A. U. A high calcium level-based model for identifying postsynaptic effects of ATP. Biophysics, 67 (6), 1007–1010 (2022). doi: 10.1134/S0006350922050086
  86. Khairullin A. E., Efimova D. V., Ivanova D. V., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. On the role of ectonucleotidases in synaptic transmission. Thermolability of ATP metabolism. Biophysics, 68, 576–580 (2023). doi: 10.1134/S0006350923040097
  87. Khairullin A. E., Khabibrakhmanov A. N., Efimova D. V., Samigullin D. V., Grishin S. N., Mukhamedyarov M. A., and Ziganshin A. U. Subtypes of P2 receptors in rat neuromuscular junction. Bull. Exp. Biol. Med., 178 (5), 593–596 (2025). doi: 10.1007/s10517-025-06380-4
  88. Khairullin A. E., Teplov A. Y., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. ATP causes contraction of denervated skeletal muscles. Biochemistry (Mosc.) Suppl. Ser. A Membr. Cell. Biol., 17 (1), 73–77 (2023). doi: 10.1134/s1990747823060065
  89. Khairullin A. E., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. P2 receptor signaling in motor units in muscular dystrophy. Int. J. Mol. Sci., 24 (2), 1587 (2023). doi: 10.3390/ijms24021587
  90. Хайруллин А. Е., Ефимова Д. В., Теплов А. Ю., Хабибрахманов А. Н., Нагиев К. К., Гришин С. Н., Зиганшин А. У. и Мухамедьяров М. А. Нарушение P2рецептор-опосредованной модуляции сокращений скелетных мышц у трансгенных мышей с моделью бокового амиотрофического склероза. Бюл. эксперим. биологии и медицины, 179 (1), 26–30 (2025). doi: 10.47056/0365-9615-2025-179-1-26-30
  91. Khairullin A. E., Eremeev A. A., and Grishin S. N. Synaptic aspects of hypogravity motor syndrome. Biophysics, 64 (5), 828–835 (2019). doi: 10.1134/S0006350919050087
  92. Khairullina A. E., Efimova D. V., Markosyan V. A., Grishin S. N., Teplov A. Y., and Ziganshin A. U. The effect of acute unilateral denervation injury on purinergic signaling in the cholinergic synapse. Biophysics, 66, 483– 486 (2021). doi: 10.1134/S0006350921030064
  93. Khairullina A. E., Efimova D. V., Eremeev A. A., Sabirova D. E., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. Effect of spinal cord injury on P2 signaling in the cholinergic synapse. J. Evol. Biochem. Physiol., 59 (3), 822–830. doi: 10.1134/S0022093023030158
  94. Khairullina A. E., Efimova D. V., Mukhamedyarov M. A., Baltin M. E., Baltina T. V., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. Changes in contractile characteristics of rat skeletal muscles associated with P2-receptor activation after spinal cord transection. Ann. Clin. Exp. Neurol., 18 (2), 45–51 (2024). doi: 10.17816/ACEN.1012
  95. Khairullin A. E., Teplov A. Yu., Grishin S. N., and Ziganshin A. U. Purinergic mechanisms of adaptation of different types of motor units under conditions of allergic reorganization. Biophysics, 67 (6), 996–999 (2022). doi: 10.1134/S0006350922050098
  96. Fryer M. W. and Stephenson D. G. Total and sarcoplasmic reticulum calcium contents of skinned fibres from rat skeletal muscle. J. Physiol., 493 (2), 357–370 (1996). doi: 10.1113/jphysiol.1996.sp021388
  97. Macdonald W. A. and Stephenson D. G. Effect of ADP on slow-twitch muscle fibres of the rat: implications for muscle fatigue. J. Physiol., 573 (1), 187–198 (2006). doi: 10.1113/jphysiol.2006.105775
  98. Ribeiro J. A. and Walker J. Action of adenosine triphosphate on endplate potentials recorded from muscle fibres of the rat-diaphragm and frog sartorius. Br. J. Pharmacol., 49 (4), 724–725 (1973). doi: 10.1111/j.1476-5381.1973.tb08555.x
  99. Giniatullin A., Petrov A., and Giniatullin R. The involvement of P2Y12 receptors, NADPH oxidase, and lipid rafts in the action of extracellular ATP on synaptic transmission at the frog neuromuscular junction. Neuroscience, 285, 324–332 (2015). doi: 10.1016/j.neuroscience.2014.11.039
  100. Supinski G. S., Deal E. C. Jr., and Kelsen S. G. Comparative effects of theophylline and adenosine on respiratory skeletal and smooth muscle. Am. Rev. Respir. Dis., 133 (5), 809–813 (1986).
  101. Ziganshin A. U., Khairullin A. E., Teplov A. Y., Gabdrakhmanov A. I., Ziganshina L. E., Hoyle C. H. V., Ziganshin B. A., and Grishin S. N. The effects of ATP on the contractions of rat and mouse fast skeletal muscle. Muscle Nerve, 59, 509–516 (2019). doi: 10.1002/mus.26423
  102. Buckle P. J. and Spence I. The actions of adenosine and some analogues on evoked and potassium stimulated release at skeletal and autonomic neuromuscular junctions. Naunyn Schmiedebergs Arch. Pharmacol., 319 (2), 130–135 (1982). doi: 10.1007/BF00503925
  103. Ziganshin A. U., Khairullin A. E., Zobov V. V., Ziganshina L. E., Gabdrakhmanov A. I., Ziganshin B. A., and Grishin S. N. Effects of ATP and adenosine on contraction amplitude of rat soleus muscle at different temperatures. Muscle Nerve, 55 (3), 417–423 (2017). doi: 10.1002/mus.25263
  104. Sebastião A. M. and Ribeiro J. A. On the adenosine receptor and adenosine inactivation at the rat diaphragm neuromuscular junction. Br. J. Pharmacol., 94 (1), 109–120 (1988). doi: 10.1111/j.1476-5381.1988.tb11505.x
  105. Voss A. A. Extracellular ATP inhibits chloride channels in mature mammalian skeletal muscle by activating P2Y1 receptors. J. Physiol., 587 (23), 5739–5752 (2009). doi: 10.1113/jphysiol.2009.179275

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».