Comparative analysis of the composition of sterols in embryogenic and nonembryogenic cell lines of Larix sibirica Ledeb.

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The cell lines of Siberian larch (Larix sibirica Ledeb.), possessing different embryogenic potential, were studied. Qualitative and quantitative content of sterol components was comparatively analyzed in their tissues with the help of gas chromatography-mass spectrometry. Significant differences in these parameters were found between both groups of the lines in fractions of free sterols and their esters. In addition to sterol compounds, squalen, which is a triterpenic intermediate in sterol biosynthesis, was revealed. Of free sterols, β-sitosterol, campesterol, isofucosterol, and stigmasterol dominated in the embryogenic lines, while β-sitosterol, campesterol, and stigmasterol in nonembryogenic ones. The campesterol concentration was 1.3–1.9 times higher in the embryogenic than nonembryogenic lines. Since campesterol is a precursor of brassinosteroids, it is likely that its level is high due to an embryogenic state of these cell lines. Only the embryogenic lines contained appreciable amounts of isofucosterol. The fraction of sterol esters exhibited wider component diversity in the nonembryogenic than the embryogenic lines. In all the cell lines, among the identified sterol esters, the substances without double bonds, bearing, as a structural fragment, a sterane core—perhydrocyclopenta[a]phenanthrene—were the most abundant. Their content ranged from 52 to 71% of the total amount of sterol esters. The revealed differences in the compositions of sterols and their esters, between the L. sibirica cell lines with different embryogenic potential, witness to the considerable rearrangements in sterol metabolism in the course of embryogenesis. The line-specific differences may indicate the involvement of these metabolites in formation of embryos.

About the authors

Natalia V. Semenova

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: tashasemyonova@mail.ru
Russian Federation, Irkutsk

Vladimir N. Shmakov

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Email: tashasemyonova@mail.ru
Russian Federation, Irkutsk

Yurii M. Konstantinov

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Email: tashasemyonova@mail.ru
Russian Federation, Irkutsk

Lyubov V. Dudareva

Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry, Siberian Branch, Russian Academy of Sciences

Email: tashasemyonova@mail.ru
Russian Federation, Irkutsk

References

  1. Третьякова И.Н., Ворошилова Е.В., Шуваев Д.Н., Пак М.Э. Перспективы микроклонального размножения хвойных в культуре in vitro через соматический эмбриогенез // Хвойные бореальной зоны. 2012. Т. 30. С. 180.
  2. Tretiakova I.N. Embryogenic cell lines and somatic embryogenesis in an vitro culture of Siberian larch // Dokl. Biol. Sci. 2013. V. 450. № 1. P. 139. https://doi.org/10.1134/S0012496613030034
  3. Joy R.W., Yeung E.C., Kong L., Thorpe T. Development of white spruce somatic embryos: I. Storage product deposition // In Vitro Cell. Dev. Biol. – Plant. 1991. V. 27. P. 32.
  4. Tranvan H.O.A., Troton D., Calvayrac R. Morphological, histological and lipid changes during adventitious budding in Pinus pinaster cultured cotyledons // J. Exp. Bot. 1988. V. 39. № 7. P. 907. https://doi.org/10.1093/jxb/39.7.907
  5. Makarenko S.P., Shmakov V.N., Dudareva L.V., Stolbikova A.V., Semenova N.V., Tret’yakova I.N., Konstantinov Yu.M. Fatty acid composition of total lipids in embryogenic and nonembryogenic callus lines of larch // Russ. J. Plant Physiol. 2016. V. 63. №. 2. P. 252. https://doi.org/10.1134/S1021443716020102
  6. Семёнова Н.В., Шмаков В.Н., Пак М.Э., Третьякова И.Н., Константинов Ю.М., Дударева Л.В. Особенности состава нейтральных липидов эмбриогенных и неэмбриогенных клеточных линий Larix sibirica Ledeb. // Биологические мембраны. 2020. Т. 37. С. 215. https://doi.org/10.31857/S0233475520020127
  7. Semenova N.V., Shmakov V.N., Konstantinov Yu.M., Dudareva L.V. Phospholipids of embryogenic and non-embryogenic cell lines of Larix sibirica Ledeb. // Russ. J. Plant Physiol. 2020. V. 67. P. 1076. https://doi.org/10.1134/S1021443720060151
  8. Valitova J.N., Sulkarnayeva A.G., Minibayeva F.V. Plant sterols: Diversity, biosynthesis, and physiological functions // Biochemistry (Moscow). 2016. V. 81. P. 819. https://doi.org/10.1134/S0006297916080046
  9. Kreis W., Muller-Uri F. Biochemistry of sterols, cardiac glycosides, brassinosteroids, phytoecdysteroids and steroid saponins // Ann. Plant Rev. 2010. V. 40. P. 304. https://doi.org/10.1002/9781444320503.ch6
  10. Willmann M.R. Sterols as regulators of plant embryogenesis // Trends Plant Sci. 2000. V. 5. № 10. P. 416. https://doi.org/10.1016/S1360-1385(00)91717-5
  11. Hartmann M.A. Plant sterols and the membrane environment // Trends Plant Sci. 1998. V. 3. № 5. P. 170. https://doi.org/10.1016/S1360-1385(98)01233-3
  12. Senthill-Kumar M., Wang K., Mysore K.S. AtCYP710A1 gene emediated stigmasterol production plays a role in imparting temperature stress tolerance in Arabidopsis thaliana // Plant Signal. Behav. 2013. V. 8. № 2. P. e23142-1. https://doi.org/10.4161/psb.23142
  13. Schaller H. The role of sterols in plant growth and development // Prog. Lipid Res. 2003. V. 42. № 3. P. 163. https://doi.org/10.1016/S0163-7827(02)00047-4
  14. Bajguz A., Chmur M., Gruszka D. Comprehensive overview of the Brassinosteroid biosynthesis pathways: substrates, products, inhibitors, and connections // Front. Plant Sci. 2020. V. 11. P. 1034. https://doi.org/10.3389/fpls.2020.01034
  15. Clouse S.D. Brassinosteroid signal transduction: from receptor kinase activation to transcriptional networks regulating plant development // Plant Cell. 2011. V. 23. № 4. P. 1219. https://doi.org/10.1105/tpc.111.084475
  16. Tian X., Xuan L., Liu B., Hu T., Wang C., Wang X. Effects of heterologous expression of Populus euphratica brassinosteroids biosynthetic enzyme genes CPD (PeCPD) and DWF4 (PeDWF4) on tissue dedifferentiation and growth of Arabidopsis thaliana seedlings // Plant Cell Tissue Organ Cult. 2018. V. 132. № 1. P. 111. https://doi.org/10.1007/s11240-017-1316-2
  17. Nolan T., Chen J., Yin Y. Cross-talk of Brassinosteroid signaling in controlling growth and stress responses // Biochem. J. 2017. V. 474. № 16. P. 2641. https://doi.org/10.1042/BCJ20160633
  18. Zu S.H., Jiang Y.T., Hu L.Q., Zhang Y.J., Chang J.H., Xue H.W., Lin W.H. Effective modulating Brassinosteroids signal to study their specific regulation of reproductive development and enhance yield // Front. Plant Sci. 2019. V. 10. P. 1. https://doi.org/10.3389/fpls.2019.00980
  19. Schrick K. Mayer U., Martin G., Bellini C., Kuhnt C., Schmidt J., Jurgens G. Interactions between sterol biosynthesis genes in embryonic development of Arabidopsis // Plant J. 2002. V. 31. № 1. P. 61. https://doi.org/10.1046/j.1365-313X.2002.01333.x
  20. Schrick K., Cordova C., Li G., Murray L., Fujioka S. A dynamic role for sterols in embryogenesis of Pisum sativum // Phytochem. 2011. V. 72. № 6. P. 465. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2011.01.009
  21. Cunha A., Ferreira M.F. Differences in free sterols content and composition associated with somatic embryogenesis, shoot organogenesis and calli growth of flax // Plant Sci. 1997. V. 124. P. 97. https://doi.org/10.1016/S0168-9452(97)04587-1
  22. Zur I., Skoczowski A., Niemczyk E., Dubert F. Changes in the composition of fatty acids and sterols of membrane lipids during induction and differentiation of Brassica napus (var. oleifera L.) callus // Acta Physiol. Plant. 2002. V. 24. № 1. P. 3. https://doi.org/10.1007/s11738-002-0015-7
  23. Silvestro D., Andersen T.G., Schaller H., Jensen P.E. Plant sterol metabolism. ∆7-Sterol-C5-desaturase (STE1/DWARF7), ∆5,7-sterol-∆7-reductase (DWARF5) and ∆24-sterol-∆24-reductase (DIMINUTO/DWARF1) show multiple subcellular localizations in Arabidopsis thaliana (Heynh) L. // PLOS One. 2013. V. 8. P. 1. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0056429
  24. Дударева Л.В., Семенова Н.В., Нохсоров В.В., Рудиковская Е.Г., Петров К.А. Компонентный состав фитостеринов надземной части хвоща пестрого Еquisétum variegatum Schleich. ex. Web., произрастающего в cеверо-восточной Якутии // Химия растительного сырья. 2020. № 2. С. 133. https://doi.org/10.14258/jcprm.2020025555
  25. Uchida H., Ohyama K., Suzuki M., Yamashita H., Muranaka T., Ohyama K. Triterpenoid levels are reduced during Euphorbia tirucalli L. callus formation // Plant Biotechnol. 2010. V. 27. № 1. P. 105. https://doi.org/10.5511/plantbiotechnology.27.105
  26. Chiu P.L., Bottino P.J., Patterson G.W. Sterol composition of nystatin and amphotericin B resistant tobacco calluses // Lipids. 1980. V. 15. №. 1. P. 50. https://doi.org/10.1007/BF02534118
  27. Deng S., Wei T., Tan K., Hu M., Li F., Zhai Y., Ye Sh., Xiao Y., Hou L., Luo M. Phytosterol content and the campesterol: sitosterol ratio influence cotton fiber development: role of phytosterols in cell elongation // Sci. China Life Sci. 2016. V. 59. № 2. P. 183. https://doi.org/10.1007/s11427-015-4992-3
  28. Qian P., Han B., Forestier E., Hu Z., Gao N., Lu W., Shaller H., Li J., Hou S. Sterols are required for cell fate commitment and maintenance of the stomatal lineage in Arabidopsis // Plant J. 2013. V. 74. № 6. P. 1029. https://doi.org/10.1111/tpj.12190
  29. Carland F.M., Fujioka Sh., Takatsuto S., Yoshida Sh., Nelson T. The identification of CVP1 reveals a role for sterols in vascular patterning // Plant Cell. 2002. V. 14. P. 2045. https://doi.org/10.1105/tpc.003939
  30. Ines C., Corbacho J., Paredes M.A., Labrador J., Cordeiro A.M., Gomez Jimenez M.C. Regulation of sterol content and biosynthetic gene expression during flower opening and early fruit development in olive // Physiol. Plant. 2019. V. 167. № 4. P. 526. https://doi.org/10.1111/ppl.12969
  31. Schaeffer A., Bouvier-Nave P., Benveniste P., Schaller H. Plant sterol-C24-methyl transferases: different profiles of tobacco transformed with SMT1 or SMT2 // Lipids. 2000. V. 35. № 3. P. 263. https://doi.org/10.1007/s11745-000-0522-1
  32. Valitova J., Renkova A., Mukhitova F., Dmitrieva S., Beckett R.P., Minibayeva F.V. Membrane sterols and genes of sterol biosynthesis are involved in the response of Triticum aestivum seedlings to cold stress // Plant Physiol. Biochem. 2019. V. 142. P. 452. https://doi.org/10.1016/j.plaphy.2019.07.026
  33. Dyas L., Prescott M.C., Evershed R.P., Goad L.J. Steryl esters in a cell suspension culture of celery (Apium graveolens) // Lipids. 1991. V. 26. № 7. P. 536. https://doi.org/10.1007/BF02536600
  34. Sharma P., Patil A., Patil D. Quantification of β-sitosterol from field grown plants and callus of Crataeva tapia L. // Int. J. Pharm. Sci. 2016. V. 7. № 4. P. 1556. https://doi.org/10.13040/IJPSR.0975-8232.7(4).1556-63
  35. Третьякова И.Н., Иваницкая А.С., Пак М.Э. Продуктивность эмбриогенных клеточных линий и их сомаклональная изменчивость у лиственницы сибирской in vitro // Лесоведение. 2015. №. 1. С. 27.
  36. Sonawane P.D., Pollier J., Panda S., Szymanski J., Massalha H., Yona M., Unger T., Malitsky S., Arendt Ph., Pauwels L., Almekias-Siegl E., Rogachev I., Meir S., Cardenas P.D., Athar M. et al. Plant cholesterol biosynthetic pathway overlaps with phytosterol metabolism // Nat. Plants. 2016. V. 3. № 1. P. 1. https://doi.org/10.1038/nplants.2016.205
  37. Lozano-Grande M.A., Gorinstein S., Espitia-Rangel E., Dávila-Ortiz G., Martínez-Ayala A.L. Plant sources, extraction methods, and uses of squalene // Int. J. Agron. 2018. V. 2018. P. 1. https://doi.org/10.1155/2018/1829160
  38. Iheagwam F.N., Israel E.N., Kayode K.O., De Campos O.C., Ogunlana O.O., Chinedu S.N. GC-MS analysis and inhibitory evaluation of Terminalia catappa leaf extracts on major enzymes linked to diabetes // Evid. Based Complement. Alternat. Med. 2019. V. 2019. P. 1. https://doi.org/10.1155/2019/6316231
  39. Nagalakshmi M.A.H., Murthy K.S.R. Phytochemical profile of crude seed oil of Wrightia tinctoria R. BR. and Wrightia arborea (DENNST.) MABB. by GC-MS // Int. J. Pharm. Sci. Rev. Res. 2015. V. 31. P. 46.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2023 Н.В. Семёнова, В.Н. Шмаков, Ю.М. Константинов, Л.В. Дударева

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».