Microbial community composition and carbon cycling processes in cascadian alpine lakes of the Central Caucasus

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

In August 2023, studies of microbial communities in the water column of a cascade of high-mountain lakes in the Western Caucasus (Lake Klukhorskoye) were conducted. Data on the composition of microbial communities and the biogeochemical activity of microbial processes were obtained and analyzed. The lakes of the cascade (Bolshoye, Maloye and Vostochnoye Klukhorskie) are located at an altitude of 2670–2980 m and are ultra-fresh and oligotrophic, similar in hydrochemical composition, but differing in temperature and water transparency. The value of primary photosynthesis production was 5.3–8.0 μg C l–1 day–1, dark carbon dioxide assimilation 0.5–1.2 μg C l–1 day–1. The values of the total number of microorganisms varied from 70 to 150 thousand cells ml–1. In the oligotrophic waters of the Klukhor Lakes, the bacterial phyla Actinobacteriota, Bacteroidota, and Pseudomonadota, representing mainly aerobic heterotrophic groups, dominated in the microbial community. Archaea constituted less than 1% of the community. Microorganisms that are indicators of turbid and transparent waters of the studied lakes were identified. These are aerobic Gram-positive bacteria of the Ilumatobacteraceae family, psychrophilic bacteria of the Comamonadaceae family – important components of glacial microbiomes, and oligotrophic bacteria of the Sphingomonadaceae family, resistant to solar radiation, including ultraviolet radiation. The microalgae community of the water column of Lake Bolshoe Klukhorskoye included representatives of green microalgae, diatoms Pinnularia, chrysomonads, and cryptophytes. The composition of microalgae in the three lakes differed significantly. The cyanobacteria of the transparent Maloye Klukhorskoye Lake were poorer than those of the Bolshoe Klukhorskoye Lake. In the Bolshoe Klukhorskoye Lake, copepods Centropages sp. and Acanthodiaptomus denticornis, adapted to extreme high-mountain conditions, including low temperatures and high ultraviolet radiation, were found in the water column. The results of the work indicate that the formation of new periglacial lakes and the loss of connection with glaciers during their retreat leads to a change in the structure of plankton communities during the transition from turbid glacial lakes to transparent ones. The composition of microbial communities of water bodies and their biogeochemical productivity can be indicators of large-scale and local climate change.

Full Text

Restricted Access

About the authors

A. S. Savvichev

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: savvichev@mail.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, Moscow

V. V. Kadnikov

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Skryabin Institute of Bioengineering

Russian Federation, Moscow

I. I. Rusanov

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, Moscow

E. E. Zakharova

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, Moscow

A. V. Beletsky

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Skryabin Institute of Bioengineering

Russian Federation, Moscow

N. V. Ravin

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Skryabin Institute of Bioengineering

Russian Federation, Moscow

A. Yu. Kallistova

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, Moscow

D. K. Tekeev

Federal State Budgetary Institution “Teberdinsky National Park”

Email: savvichev@mail.ru
Russian Federation, Karachay-Cherkesia, 369210, Teberda

N. V. Pimenov

Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: savvichev@mail.ru

Winogradsky Institute of Microbiology

Russian Federation, Moscow

References

  1. Беляев Н. А., Пересыпкин В. И., Поняев М. С. Органический углерод воды, взвеси и верхнего слоя донных осадков западной части Карского моря // Океанология. 2010. Т. 50. С. 748–757.
  2. Belyaev N. A., Peresypkin V. I., Ponyaev M. S. The organic carbon in the water, the particulate matter, and the upper layer of the bottom sediments of the west Kara Sea // Oceanology (Moscow). 2010. V. 50. P. 706–715.
  3. Даувальтер В. А., Денисов Д. Б. Особенности химического состава воды и донных отложений малых арктических горных озер // Труды Ферсмановской научной сессии ГИ КНЦ РАН. 2019. Т. 16. С. 126–130. https://doi.org/10.31241/FNS.2019.16.026
  4. Русанов И. И., Саввичев А. С., Юсупов С. К., Пименов Н. В., Иванов М. В. Образование экзометаболитов в процессе микробного окисления метана в морских экосистемах // Микробиология. 1998. Т. 67. С. 710–717.
  5. Rusanov I. I., Savvichev A. S., Yusupov S. K., Pimenov N. V., Ivanov M. V. Production of exometabolites in the microbial oxidation of methane in marine ecosystems // Microbiology (Moscow). 1998. V. 67. P. 590–596.
  6. Саввичев А. С., Захарова Е. Е., Веслополова Е. Ф., Русанов И. И., Леин А. Ю., Иванов М. В. Микробные процессы циклов углерода и серы в Карском море // Океанология. 2010. Т. 50. С. 893–908.
  7. Savvichev A. S., Zakharova E. E., Veslopolova E. F., Rusanov I. I., Lein A.Yu., Ivanov M. V. Microbial processes of carbon and sulfur cycles in the Kara Sea // Oceanology (Moscow). 2010. V. 50. P. 893–908.
  8. Салпагаров Д. С. Некоторые особенности горных озер высокогорий северо-западного Кавказа // Вестник Ставропольского гос. ун-та. Науки о Земле. 2003. Т. 34. С. 137–142. https://cyberleninka.ru/article/n/nekotorye-osobennosti-gornyh-ozer-vysokogoriy-severo-zapadnogo-kavkaza/viewer
  9. Тевяшова О. Е. Сбор и обработка зоопланктона в рыбоводных водоемах. Методическое руководство (с определителем основных пресноводных видов). Ростов-на-Дону: ФГБУ “АзНИИРХ”, 2009. 84 с.
  10. Alonso C. Rocco V. Barriga J. P., Battini M. A., Zagarese H. Surface avoidance by freshwater zooplankton: field evidence on the role of ultraviolet radiation // Limnol. Oceanogr. 2004. V. 49. P. 225–232.
  11. Altenburger A., Blossom H. E., Garcia-Cuetos L., Jakobsen H. H., Carstensen J., Lundholm N., Hansen P. J., Moestrup Q., Haraguchi L. Dimorphism in cryptophytes – The case of Teleaulax amphioxeia/Plagioselmis prolonga and its ecological implications // Sci. AdV. 2020. V. 6. Art. eabb1611. https://doi.org/10.1126/sciadv.abb1611
  12. Baron J. S., Campbell D. H. Nitrogen fluxes in a high elevation Colorado rocky mountain basin // Hydrol. Process. 1997. V. 11. P. 783–799. https://doi.org/10.1002/(SICI)1099-1085(199706)11:7
  13. Camacho A., Erez J., Chicote A., Florin M., Squires M. M., Lehmann C., Bahofen R. Microbial microstratification, inorganic carbon photoassimilation and dark carbon fixation at the chemocline of the meromictic Lake Cadagno (Switzerland) and its relevance to the food web // Aquat. Sci. 2001. V. 63. P. 91–106. https://doi.org/10.1007/PL00001346
  14. Chernogor L., Denikina N., Kondratov I., Solovarov I., Khanaev I., Belikov S., Ehrlich H. Isolation and identification of the microalgal symbiont from primmorphs of the endemic freshwater sponge Lubomirskia baicalensis (Lubomirskiidae, Porifera) // Eur. J. Phycol. 2013. V. 48. P. 497–508. https://doi.org/10.1080/09670262.2013.862306
  15. Choi B., Son M., Kim J. I., Shin W. Taxonomy and phylogeny of the genus Cryptomonas (Cryptophyceae, Cryptophyta) from Korea // Algae. 2013. V. 28. P. 307–330. https://doi.org/10.4490/algae.2013.28.4.307
  16. Ciok A., Budzik K., Zdanowski M. K., Gawor J., Grzesiak J., Decewicz P., Gromadka R., Bartosik D., Dziewit L. Plasmids of psychrotolerant Polaromonas spp. isolated from arctic and antarctic glaciers – diversity and role in adaptation to polar environments // Front. Microbiol. 2018. V. 9. P. 1285. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.01285
  17. Cuperova Z., Holzer E., Salka I., Sommaruga R., Koblizek M. Temporal changes and altitudinal distribution of aerobic anoxygenic phototrophs in mountain lakes // Appl. Environ. Microbiol. 2013. V. 79. P. 6439–6446. https://doi.org/10.1128/AEM.01526-13
  18. Dai Y., Yang Y., Wu Z., Feng Q., Xie S., Liu Y. Spatiotemporal variation of planktonic and sediment bacterial assemblages in two plateau freshwater lakes at different trophic status // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2015. V. 100. P. 4161–4175. https://doi.org/10.1007/s00253-015-7253-2
  19. Ding R., Liu L., Shu S., Li Y., Chen F. Diversity of freshwater calanoid copepods (Crustacea: Copepoda: Calanoida) in North-Eastern China // Diversity. 2024. V. 16. Art. 288. https://doi.org/10.3390/d16050288
  20. Edgar R. C. Search and clustering orders of magnitude faster than BLAST // Bioinformatics. 2010. V. 26. P. 2460–2461. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq461
  21. Fellman J. B., Hood E., D’Amore D.V., Edwards R. T., White D. Seasonal changes in the chemical quality and biodegradability of dissolved organic matter exported from soils to streams in coastal temperate rainforest watersheds // Biogeochemistry. 2009. V. 95. P. 277–293. https://doi.org/10.1007/s10533-009-9336-6
  22. Haller L., Tonolla M., Zopfi J., Peduzzi R., Wildi W., Poté J. Composition of bacterial and archaeal communities in freshwater sediments with different contamination levels (Lake Geneva, Switzerland) // Water Res. 2011. V. 45. P. 1213–1228. https://doi.org/10.1016/j.watres.2010.11.018
  23. Ivanov M. V., Pimenov N. V., Rusanov I. I., Lein A.Yu. Microbial processes of the methane cycle at the north-western shelf of the Black Sea // Estuar. Coast. Shelf Sci. 2002. V. 54. P. 589–599. https://doi.org/10.1006/ecss.2000.0667
  24. Jersabek C. D., Brancel A., Stoch F., Schabetsberger R. Distribution and ecology of copepods in mountainous regions of the Eastern Alps // Hydrobiologia. 2001. V. 453. P. 309–324. https://doi.org/10.1023/A:1013113327674
  25. Laurion I., Ventura M., Catalan J., Psenner R., Sommaruga R. Attenuation of ultraviolet radiation in mountain lakes: factors controlling the among- and within-lake variability // Limnol. Oceanogr. 2000. V. 45. P. 1274–1288. https://doi.org/10.4319/lo.2000.45.6.1274
  26. Liao B., Yan X., Zhang J., Chen M., Li Y., Huang J., Lei M., He H., Wang J. Microbial community composition in alpine lake sediments from the Hengduan Mountains // Microbiol. Open. 2019. V. 8. Art. e832. https://doi.org/10.1002/mbo3.832
  27. Liu Y., Zhang J. X., Zhao L., Zhang X. L., Xie S. G. Spatial distribution of bacterial communities in high-altitude freshwater wetland sediment // Limnol. 2014. V. 15. P. 249–256. https://doi.org/10.1007/s10201-014-0429-0
  28. Liu Y., Yao T., Jiao N., Liu X., Kang S., Luo T. Seasonal dynamics of the bacterial community in Lake Namco, the largest Tibetan lake // Geomicrobiol. J. 2013. V. 30. P. 17–28. https://doi.org/10.1080/01490451.2011.638700
  29. Magoc T., Salzberg S. L. FLASH: Fast length adjustment of short reads to improve genome assemblies // Bioinform. 2011. V. 27. P. 2957–2963. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btr507
  30. Mansfeldt C., Deiner K., Mächler E., Fenner K., Eggen R. I., Stamm C., Schönenberger U., Walser J.-C., Altermatt F. Microbial community shifts in streams receiving treated wastewater effluent // Sci. Total Environ. 2020. V. 709. Art. 135727. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2019.135727
  31. Menzies J. Glacial Geomorphology // Encyclopedia of paleoclimatology and ancient environments / Ed. Gornitz V. Berlin: Springer Netherland, 2007. P. 361–374. ISBN978-1-4020-4551-6
  32. Middelburg J. J., Levin L. A. Coastal hypoxia and sediment biogeochemistry // Biogeosci. 2009. V. 6. P. 1273–1293. https://doi.org/10.5194/bg–6–1273–2009
  33. Morris D. P., Zagarese H., Williamson C. E., Balseiro E. G., Hargreaves B. R., Modenutti B., Moeller R., Queimalinos C. The attenuation of solar UV radiation in lakes and the role of dissolved organic carbon // Limnol. Oceanogr. 1995. V. 40. P. 1381–1391. https://doi.org/10.4319/lo.1995.40.8.1381
  34. Nino-Garcia J.P., Ruiz-Gonzalez C., del Giorgio P. Interactions between hydrology and water chemistry shape bacterioplankton biogeography across boreal freshwater networks // ISME J. 2016. V. 10. P. 1755–1766. https://doi.org/10.1038/ismej.2015.226
  35. Rognes T., Flouri T., Nichols B., Quince C., Mahé F. VSEARCH: a versatile open source tool for metagenomics // Peer. J. 2016. V. 4. P. 1–22. https://doi.org/10.7717/peerj.2584
  36. Rose K. C., Williamson C. E., Saros J. E., Sommaruga R., Fischer J. M. Differences in UV transparency and thermal structure between alpine and subalpine lakes: implications for organisms // Photochem. Photobiol. Sci. 2009. V. 8. P. 1244–1256. https://doi.org/10.1039/b905616e
  37. Rusanov I. I., Savvichev A. S., Zasko D. N., Sigalevich P. A., Pipko I. I., Pugach S. P., Pimenov N. V., Semiletov I. P. Primary production and microbial heterotrophy in the Siberian arctic seas, Bering Strait, and Gulf of Anadyr, Bering Sea // Estuar. Coast. Shelf Sci. 2024. V. 299. Art. 108673. https://doi.org/10.1016/j.ecss.2024.108673
  38. Savvichev A. S., Babenko V. V., Lunina O. N., Letarova M. A., Boldyreva D. I., Veslopolova E. F., Demidenko N. A., Kokryatskaya N. M., Krasnova E. D., Gaisin V. A., Kostryukova E. S., Gorlenko V. M., Letarov A. V. Sharp water column stratification with an extremely dense microbial population in a small meromictic lake, Trekhtzvetnoe // Environ. Microbiol. 2018. V. 20. P. 3784−3797. https://doi.org/10.1111/1462–2920.14384
  39. Savvichev A., Rusanov I., Dvornikov Y., Kadnikov V., Kallistova A., Veslopolova E., Chetverova A., Leibman M., Sigalevich P., Pimenov N., Ravin N., Khomutov A. The water column of the Yamal tundra lakes as a microbial filter preventing methane emission // Biogeosci. 2021. V. 18. P. 2791–2807. https://doi.org/10.5194/bg-18-2791-2021
  40. Škaloud P., Škaloudová M., Procházková A., Němcová Y. Morphological delineation and distribution patterns of four newly described species within the Synura petersenii species complex (Chrysophyceae, Stramenopiles) // Eur. J. Phycol. 2014. V. 49. P. 213–229. https://doi.org/10.1080/09670262.2014.905710
  41. Shao K., Qin B., Chao J., Gao G. Sediment bacteria in the alpine lake Sayram: vertical patterns in community composition // Microorganisms. 2023. V. 11. № 11. Art. 2669. https://doi.org/10.3390/microorganisms11112669
  42. Sommaruga R. The role of solar UV radiation in the ecology of alpine lakes // Photochem. Photobiol. 2001. V. 62. I. 1–2. P. 35–42. https://doi.org/10.1016/S1011-1344(01)00154-3
  43. Sommaruga R., Augustin G. Seasonality in UV transparency of an alpine lake is associated to changes in phytoplankton biomass // Aquat. Sci. 2006. V. 68. P. 129–141. https://doi.org/10.1007/s00027-006-0836-3
  44. Sommaruga R., Casamayor E. O. Bacterial “cosmopolitanism” and importance of local environmental factors for community composition in remote high-altitude lakes // Freshwater Biol. 2009. V. 54. P. 994–1005. https://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2008.02146.x
  45. Sommaruga R., Kandolf G. Negative consequences of glacial turbidity for the survival of freshwater planktonic heterotrophic flagellates // Sci. Rep. 2014. V. 4. Art. 4113. https://doi.org/10.1038/srep04113
  46. Sommaruga R., Psenner R. Ultraviolet radiation in a high mountain lake of the Austrian Alps: air and underwater measurements // Photochem. Photobiol. 1997. V. 65. P. 957–963. https://doi.org/10.1111/j.1751-1097.1997.tb07954.x
  47. Sorokin Y. I. Radioisotopic methods in hydrobiology. Berlin–Heidelberg–New York: Springer-Verlag, 1998. 321 p.
  48. Tartarotti B., Sau N., Chakrabarti S., Trattner F., Steinberg C. E., Sommaruga R. UV-induced DNA damage in Cyclops abyssorum tatricus populations from clear and turbid alpine lakes // J. Plankton Res. 2014. V. 36. P. 557–566. https://doi.org/10.1093/plankt/fbt109
  49. Tilzer M. M. Diurnal periodicity in the phytoplankton assemblage of a high mountain lake // Limnol. Oceanogr. 1973. V.18. P. 15–30. https://doi.org/10.4319/lo.1973.18.1.0015
  50. Vancanneyt M., Schut F., Snauwaert C., Goris J., Swings J., Gottschal J. C. Sphingomonas alaskensis sp. nov., a dominant bacterium from a marine oligotrophic environment // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2001. V. 51. P. 73–79. https://doi.org/10.1099/00207713-51-1-73
  51. Vaughan D. G., Comiso J. C., Allison I., Stocker T. F., Qin D., Plattner G. K. Observations: Cryosphere // Climate Change 2013: The Physical Science Basis. Contribution of Working Group I to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change / Eds. Stocker T. F., Qin D., Plattner G.-K., et al. Cambridge, NY.: Cambridge University Press, 2013. P. 335–344.
  52. Vila-Costa M., Barberan A., Auguet J. C., Sharma S., Moran M. A., Casamayor E. O. Bacterial and archaeal community structure in the surface microlayer of high mountain lakes examined under two atmospheric aerosol loading scenarios // FEMS Microbiol. Ecol. 2013. V. 84. P. 387–397. https://doi.org/10.1111/1574-6941.12068
  53. Zagarese H. E., Feldman M., Williamson C. E. UV-B-induced damage and photoreactivation in three species of Boeckella (Copepoda, Calanoida) // J. Plankton Res. 1997. V. 19. P. 357–367. https://doi.org/10.1093/plankt/19.3.357

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Cascade of Klukhor lakes (Teberdinsky National Park): a – map; b – Small, Big and Eastern Klukhor lakes.

Download (857KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Temperature and illumination of the water column of Lake Bolshoe Klukhorskoye.

Download (136KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Taxonomic composition (at the phylum level) of microbial communities of the water column and surface sediments of the cascade of high-mountain lakes Bolshoe Klukhorskoe, Vostochnoe Klukhorskoe and Maloe Klukhorskoe.

Download (571KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Taxonomic composition (at the family level) of microbial communities of the water column of the cascade of high-mountain lakes Bolshoe Klukhorskoe, Vostochnoe Klukhorskoe and Maloe Klukhorskoe.

Download (848KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».