α-Galactosidases and α-N-acetylgalactosaminidases of Planctomycetes: Origin and Genetic Diversity

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Bacteria of the phylum Planctomycetota inhabit a wide spectrum of natural and anthropogenic environments. Their very large genomes have a high glycolytic potential due to a wide range of encoded glycoside hydrolases. This work is devoted to the study of the genetic diversity of potential α-galactosidases and α-N-acetylgalactosaminidases in planctomycetes. Analysis of genomic and metagenomic sequences revealed the presence in planctomycetes of genes encoding proteins of all previously known families of glycoside hydrolases containing experimentally characterized enzymes of these two types. Phylogenetic analysis demonstrated multiple lateral transfers of these genes from bacteria of diverse phyla. The proteins encoded in the genomes of the Humisphaera borealis and Paludisphaera mucosa type strains are examined in detail.

About the authors

D. G. Naumoff

Winogradsky Institute of Microbiology, Research Center of Biotechnology, Russian Academy of Sciences

Email: daniil_naumoff@yahoo.com
Moscow, 119071, Russia

References

  1. Иванова А. А., Наумов Д. Г., Куличевская И. С., Мещерякова А. А., Дедыш С. Н. Paludisphaera mucosa sp. nov., новый планктомицет семейства Isosphaeraceae из бореального низинного болота // Микробиология. 2023. Т. 92. C. 347–357.
  2. Ivanova A. A., Naumoff D. G., Kulichevskaya I. S., Meshcheriakova A. A., Dedysh S. N. Paludisphaera mucosa sp. nov., a novel planctomycete of the family Isosphaeraceae from a boreal fen // Microbiology (Moscow). 2023. V. 92. P. 483–492.
  3. Наумов Д. Г. Идентификация генов α-галактозидазы и β-ксиланазы в геномной последовательности Humisphaera borealis // Сборник тезисов 10-й Всероссийской научно-практической конференции центров геномных исследований мирового уровня “Геномное секвенирование и редактирование”. 19.05.2022. Москва. С. 15. https://ngsconference.ru/wp-content/uploads/2022/12/Сборник-тезисов-NGS-2022.pdf
  4. Наумов Д. Г. Иерархическая классификация гликозил-гидролаз // Биохимия. 2011a. Т. 76. С. 764–780.
  5. Naumoff D. G. Hierarchical classification of glycoside hydrolases // Biochemistry (Moscow). 2011a. V. 76. P. 622–635.
  6. Наумов Д. Г. Иерархическая классификация гликозил-гидролаз // Матер. Пятого съезда общества биотехнологов России им. Ю.А. Овчинникова. 2–4 декабря 2008 г. Москва. С. 116–117. https://biorosinfo.ru/upload/file/vcongress/Naumov.pdf
  7. Наумов Д. Г. GHL1–GHL15: новые семейства гипотетических гликозилгидролаз // Мол. биология. 2011b. Т. 45. С. 1073–1083.
  8. Naumoff D. G. GHL1–GHL15: new families of the hypothetical glycoside hydrolases // Mol. Biol. (Moscow). 2011b. V. 45. P. 983–992.
  9. Наумов Д. Г., Степущенко О. О. Эндо-α-1,4-поли-галактозаминидазы и их гомологи: структура и эволюция // Мол. биология. 2011. Т. 45. С. 703–714.
  10. Naumoff D. G., Stepuschenko O. O. Endo-α-1,4-polygalactosaminidases and their homologs: structure and evolution // Mol. Biol. (Moscow). 2011. V. 45. P. 647–657.
  11. Наумов Д. Г., Куличевская И. С., Дедыш С. Н. Генетические детерминанты утилизации ксилана у планктомицета класса Phycisphaerae, Humisphaera borealis M1803T // Микробиология. 2022. Т. 91. C. 300–311.
  12. Naumoff D. G., Kulichevskaya I. S., Dedysh S. N. Genetic determinants of xylane utilization in Humisphaera borealis M1803T, a planctomycete of the class Phycisphaerae // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 249–258.
  13. Altschul S. F., Madden T. L., Schaffer A. A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D. J. Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs // Nucleic Acids Res. 1997. V. 25. P. 3389–3402.
  14. Brouns S. J.J., Smits N., Wu H., Snijders A. P.L., Wright P. C., de Vos W. M., van der Oost J. Identification of a novel α-galactosidase from the hyperthermophilic archaeon Sulfolobus solfataricus // J. Bacteriol. 2006. V. 188. P. 2392–2399.
  15. Calcutt M. J., Hsieh H.-Y., Chapman L. F., Smith D. S. Identification, molecular cloning and expression of an α-N-acetylgalactosaminidase gene from Clostridium perfringens // FEMS Microbiol. Lett. 2002. V. 214. P. 77–80.
  16. Davis M. O., Hata D. J., Johnson S. A., Jones D. E., Harmata M. A., Evans M. L., Walker J. C., Smith D. S. Cloning, sequence, and expression of a blood group B active recombinant α-D-galactosidase from pinto bean (Phaseolus vulgaris) // Biochem. Mol. Biol. Int. 1997. V. 42. P. 453–467. https://doi.org/10.1080/15216549700202861
  17. Drula E., Garron M.-L., Dogan S., Lombard V., Henrissat B., Terrapon N. The carbohydrate-active enzyme database: functions and literature // Nucleic Acids Res. 2022. V. 50 (Database issue). P. D571–D577.
  18. Fei Y., Jiao W., Wang Y., Liang J., Liu G., Li L. Cloning and expression of a novel α-galactosidase from Lactobacillus amylolyticus L6 with hydrolytic and transgalactosyl properties // PLoS One. 2020. V. 15. Art. e0235687.
  19. Felsenstein J. PHYLIP – Phylogeny Inference Package (Version 3.2) // Cladistics. 1989. V. 5. P. 164–166.
  20. Garron M.-L., Henrissat B. The continuing expansion of CAZymes and their families // Curr. Opin. Chem. Biol. 2019. V. 53. P. 82–87.
  21. Hall T. A. Bioedit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for windows 95/98/nt // Nucleic Acids Symp. Ser. 1999. V. 41. P. 95–98.
  22. Henrissat B. A classification of glycosyl hydrolases based on amino acid sequence similarities // Biochem J. 1991. V. 280. Pt. 2. P. 309–316.
  23. Ivanova A. A., Naumoff D. G., Kulichevskaya I. S., Rakitin A. L., Mardanov A. V., Ravin N. V., Dedysh S. N. Planctomycetes of the genus Singulisphaera possess chitinolytic capabilities // Microorganisms. 2024. V. 12. Art. 1266.
  24. Ivanova A. A., Naumoff D. G., Miroshnikov K. K., Liesack W., Dedysh S. N. Comparative genomics of four Isosphaeraceae planctomycetes: a common pool of plasmids and glycoside hydrolase genes shared by Paludisphaera borealis PX4T, Isosphaera pallida IS1BT, Singulisphaera acidiphila DSM 18658T, and strain SH-PL62 // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 412.
  25. Katrolia P., Jia H., Yan Q., Song S., Jiang Z., Xu H. Characterization of a protease-resistant α-galactosidase from the thermophilic fungus Rhizomucor miehei and its application in removal of raffinose family oligosaccharides // Bioresour. Technol. 2012. V. 110. P. 578–586.
  26. Kulichevskaya I. S., Ivanova A. A., Naumoff D. G., Beletsky A. V., Rijpstra W. I.C., Sinninghe Damsté J. S., Mardanov A. V., Ravin N. V., Dedysh S. N. Frigoriglobus tundricola gen. nov., sp. nov., a psychrotolerant cellulolytic planctomycete of the family Gemmataceae from a littoral tundra wetland // Syst. Appl. Microbiol. 2020b. V. 43. Art. 126129.
  27. Kulichevskaya I. S., Ivanova A. A., Naumoff D. G., Zlatogorskaya A. A., Kachmazov G. S., Dedysh S. N. Schlesneria sphaerica sp. nov., a neutrophilic, xylan-degrading planctomycete from a mountain wetland, and emended description of the genus Schlesneria // FEMS Microbiol. Lett. 2025. V. 372. Art. fnaf006. https://doi.org/10.1093/femsle/fnaf006
  28. Kulichevskaya I. S., Naumoff D. G., Miroshnikov K. K., Ivanova A. A., Philippov D. A., Hakobyan A., Rijpstra W. I.C., Damsté J. S.S., Liesack W., Dedysh S. N. Limnoglobus roseus gen. nov., sp. nov., a novel freshwater planctomycete with a giant genome from the family Gemmataceae // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020a. V. 70. P. 1240–1249.
  29. Lombard V., Golaconda Ramulu H., Drula E., Coutinho P. M., Henrissat B. The carbohydrate-active enzymes database (CAZy) in 2013 // Nucleic Acids Res. 2014. V. 42 (Database issue). P. D490–D495.
  30. Lombard V., Henrissat B., Garron M. L. CAZac: an activity descriptor for carbohydrate-active enzymes // Nucleic Acids Res. 2025. V. 53 (Database issue). P. D625–D633.
  31. Marraccini P., Rogers W. J., Caillet V., Deshayes A., Granato D., Lausanne F., Lechat S., Pridmore D., Pétiard V. Biochemical and molecular characterization of α-D-galactosidase from coffee beans // Plant Physiol. Biochem. 2005. V. 4. P. 909–920.
  32. McDonald A.G., Boyce S., Tipton K. F. ExplorEnz: the primary source of the IUBMB enzyme list // Nucleic Acids Res. 2009. V. 37 (Database issue). P. D593–D597.
  33. Page R. D.M. TREEVIEW: An application to display phylogenetic trees on personal computers // Comput. Appl. Biosci. 1996. V. 12. P. 357–358.
  34. Rahfeld P., Sim L., Moon H., Constantinescu I., Morgan-Lang C., Hallam S. J., Kizhakkedathu J. N., Withers S. G. An enzymatic pathway in the human gut microbiome that converts A to universal O type blood // Nat. Microbiol. 2019. V. 4. P. 1475–1485.
  35. Rakitin A. L., Naumoff D. G., Beletsky A. V., Kulichevskaya I. S., Mardanov A. V., Ravin N. V., Dedysh S. N. Complete genome sequence of the cellulolytic planctomycete Telmatocola sphagniphila SP2T and characterization of the first cellulolytic enzyme from planctomycetes // Syst. Appl. Microbiol. 2021. V. 44. Art. 126276.
  36. Sasaki Y., Togo N., Kitahara K., Fujita K. Characterization of a GH36 β-L-arabinopyranosidase in Bifidobacterium adolescentis // J. Appl. Glycosci. 2018. V. 65. P. 23–30.
  37. Shibuya H., Kobayashi H., Sato T., Kim W. S., Yoshida S., Kaneko S., Kasamo K., Kusakabe I. Purification, characterization, and cDNA cloning of a novel α-galactosidase from Mortierella vinacea // Biosci. Biotechnol. Biochem. 1997. V. 61. P. 592–598.
  38. Terrapon N., Lombard V., Drula E., Coutinho P. M., Henrissat B. Chapter 6. The CAZy database/the Carbohydrate-Active Enzyme (CAZy) database: principles and usage guidelines // A practical guide to using glycomics databases / Ed. Aoki-Kinoshita K.F. Tokyo: Springer, 2017. P. 117–131.
  39. Tsuji S., Yamauchi T., Hiraiwa M., Isobe T., Okuyama T., Sakimura K., Takahashi Y., Nishizawa M., Uda Y., Miyatake T. Molecular cloning of a full-length cDNA for human α-N-acetylgalactosaminidase (α-galactosidase B) // Biochem. Biophys. Res. Commun. 1989. V. 163. P. 1498–1504.
  40. van Lieshout J. F.T., Verhees C. H., Ettema T. J.G. et al. Identification and molecular characterization of a novel type of α-galactosidase from Pyrococcus furiosus // Biocatal. Biotransform. 2003. V. 21. P. 243–252.
  41. Zheng J., Ge Q., Yan Y., Zhang X., Huang L., Yin Y. dbCAN3: automated carbohydrate-active enzyme and substrate annotation // Nucleic Acids Res. 2023. V. 51. Iss. W1. P. W115–W121.
  42. Zhou J., Liu Y., Lu Q., Zhang R., Wu Q., Li C., Li J., Tang X., Xu B., Ding J., Han N., Huang Z. Characterization of a glycoside hydrolase family 27 α-galactosidase from Pontibacter reveals its novel salt-protease tolerance and transglycosylation activity // J. Agric. Food Chem. 2016. V. 64. P. 2315–2324.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».