Influence of nitrogen and phosphorus stress on growth and fatty acids of the microalgae Vischeria calaminaris (Eustigmatophyceae)

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The effect of nitrogen and phosphorus stress on the growth and fatty acid profile of the eustigmatophycean alga Vischeria calaminaris (Trzcinska et Pawlik-Skowronska) Kryvenda, Rybalka, Wolf et Friedl was studied. The strain MZ–E6 isolated from the soil of a black locust plantation is the first find of Vischeria calaminaris in the territory of European Russia. Taxonomic identification was carried out based on morphological analysis and phylogenetic reconstruction using nucleotide sequences of the 18S rRNA gene. The experiment used a stepwise change in the concentrations of nitrogen (from 0 to 0.6 g/l) and phosphorus (from 0 to 0.3 g/l) in the BBM medium. Cultivation of the MZ‒E6 strain for 20 days demonstrated accumulation of dry biomass in the range of 3.36–4.48 g/l with the maximum value under moderate limitation of nitrogen content (0.15 g/l). In all experimental variants, the dominant fatty acids were palmitic, palmitoleic, oleic and eicosapentaenoic, accounting for 84.67–87.02% of the total fatty acids. It was found that phosphorus stress leads to more significant changes in the fatty acid composition compared to nitrogen stress. It has been shown that an effective strategy is to cultivate the Vischeria calaminaris MZ–E6 strain on BBM medium with a nitrogen concentration of 0.2 g/l and phosphorus of 0.11 g/l: this allows obtaining sufficient amounts of biomass (4.19 g/l) with a high content of saturated and polyunsaturated fatty acids (more than 66% in total).

About the authors

Z. V. Krivova

Timiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: ye.maltsev@gmail.com
Moscow, 127276, Russia

S. Y. Maltseva

Timiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: ye.maltsev@gmail.com
Moscow, 127276, Russia

D. D. Minnullin

Timiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: ye.maltsev@gmail.com
Moscow, 127276, Russia

M. S. Kulikovsky

Timiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: ye.maltsev@gmail.com
Moscow, 127276, Russia

E. I. Maltsev

Timiryazev Institute of Plant Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: ye.maltsev@gmail.com
Moscow, 127276, Russia

References

  1. Алексахина Т. И., Штина Э. А. Почвенные водоросли лесных биогеоценозов. М.: Наука, 1984. 150 с.
  2. Егорова И. Н. Эпифитная альгофлора Прибайкалья: видовое разнообразие и экологические особенности. Дис. … канд. биол. наук. Улан-Удэ, 2006. 337 с.
  3. Ефремова В. А. Сообщества почвенных водорослей и цианобактерий в экологической оценке городских почв (на примере г. Кирова). Дис. … канд. биол. наук. Киров, 2014. 176 с.
  4. Мальцева І. А. Ґрунтові водорості лісів степової зони України. Мелитополь: Люкс, 2009. 312 с.
  5. Новаковская И. В., Патова Е. Н. Почвенные водоросли еловых лесов и их изменения в условиях аэротехногенного загрязнения. Сыктывкар, 2011. 128 с.
  6. Суханова Н. В. Цианобактериально-водорослевые ценозы почв урбанизированных территорий Южно-Уральского региона. Дис. … док. биол. наук. Уфа, 2016. 326 с.
  7. Abdullin S. R., Nikulin A. Y., Bagmet V. B., Nikulin V. Y., Zharikova E. A., Kiseleva I. V., Gontcharov A. A. Study on syntaxonomic diversity of algal cenoses in soils of the Russian Far East, using an integrative taxonomic approach // Plants 2024. V. 13. Art. 306. https://doi.org/10.3390/plants13020306
  8. Amaral R., Fawley K. P., Němcová Y., Ševčíková T., Lukešová A., Fawley M. W., Santos L. M.A., Eliáš M. Toward modern classification of Eustigmatophytes, including the description of Neomonodaceae fam. nov. and three new genera // J. Phycol. 2020. V. 56. P. 630–648. https://doi.org/10.1111/jpy.12980
  9. Balzano S., Villanueva L., de Bar M., Sahonero Canavesi D. X., Yildiz C., Engelmann J. C., Marechal E., Lupette J., Sinninghe Damstï J. S., Schouten S. Biosynthesis of long chain alkyl diols and long chain alkenols in Nannochloropsis spp. (Eustigmatophyceae) // Plant Cell Physiol. 2019. V. 60. P. 1666–1682. https://doi.org/10.1093/pcp/pcz078
  10. Beauchemin K. A., Ungerfeld E. M., Abdalla A. L., Alvarez C., Arndt C., Becquet P., Benchaar C., Berndt A., Mauricio R. M., McAllister T.A., Oyhantçabal W., Salami S. A., Shalloo L., Sun Y., Tricarico J., Uwizeye A., De Camillis C., Bernoux M., Robinson T., Kebreab E. Invited review: Current enteric methane mitigation options // J. Dairy Sci. 2022. V. 105. P. 9297–9326. https://doi.org/10.3168/jds.2022-22091
  11. Bischoff H. W., Bold H. C. Phycological studies IV. Some soil algae from Enchanted Rock and related algal species. University of Texas Publication 6318, 1963. 95 p.
  12. Darriba D., Taboada G. L., Doallo R., Posada D. jModelTest 2: More models, new heuristics and parallel computing // Nature Meth. 2012. V. 9. Art. 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109
  13. Drummond A. J., Rambaut A. BEAST: Bayesian evolutionary analysis by sampling trees // BMC Evol. Biol. 2007. V. 7. Art. 214. https://doi.org/10.1186/1471-2148-7-214
  14. Ettl H., Gärtner G. Syllabus der Boden-, Luft- und Flechtenalgen. 2nd Edn. Berlin Heidelberg: Springer Spektrum, 2014. 777 p.
  15. Fawley K. P., Eliáš M., Fawley M. W. The diversity and phylogeny of the commercially important algal class Eustigmatophyceae, including the new clade Goniochloridales // J. Appl. Phycol. 2014. V. 26. P. 1773–1782. https://doi.org/10.1007/s10811-013-0216-z
  16. Fawley M. W., Fawley K. P. Rediscovery of Tetraëdriella subglobosa Pascher, a member of the Eustigmatophyceae // Fottea. 2017. V. 17. P. 96–102. https://doi.org/10.5507/fot.2016.018
  17. Gao B., Xia S., Lei X., Zhang C. Combined effects of different nitrogen sources and levels and light intensities on growth and fatty acid and lipid production of oleaginous eustigmatophycean microalga Eustigmatos cf. polyphem // J. Appl. Phycol. 2018. V. 30. P. 215–229. https://doi.org/10.1007/s10811-017-1180-9
  18. Gruber-Brunhumer M.R., Schöberl A., Zohar E., Koenigsberger S., Bochmann G., Uher B., Lang I., Schagerl M., Fuchs W., Drosg B. Cultivation of the microalga Eustigmatos magnus in different photobioreactor geometries and subsequent anaerobic digestion of pre-treated biomass // Biomass Bioener. 2019. V. 128. Art. 105303. https://doi.org/10.1016/j.biombioe.2019.105303
  19. Katoh K., Toh H. Parallelization of the MAFFT multiple sequence alignment program // Bioinform. 2010. V. 26. P. 1899–1900. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btq224
  20. Kryvenda A., Rybalka N., Wolf M., Friedl T. Species distinctions among closely related strains of Eustigmatophyceae (Stramenopiles) emphasizing ITS2 sequence-structure data: Eustigmatos and Vischeria // Eur. J. Phycol. 2018. V. 53. P. 471–491. https://doi.org/10.1080/09670262.2018.1475015
  21. Krzemińska I., Szymańska M., Ciempiel W., Piasecka A. Auxin supplementation under nitrogen limitation enhanced oleic acid and MUFA content in Eustigmatos calaminaris biomass with potential for biodiesel production // Sci. Rep. 2023. V. 13. Art. 594. https://doi.org/10.1038/s41598-023-27778-y
  22. Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets // Molec. Biol. Evol. 2016. V. 33. P. 1870–1874. https://doi.org/10.1093/molbev/msw054
  23. Lang I., Hodac L., Friedl T., Feussner I. Fatty acid profiles and their distribution patterns in microalgae: a comprehensive analysis of more than 2000 strains from the SAG culture collection // BMC Pl. Biol. 2011. V. 11. Art. 124. https://doi.org/10.1186/1471-2229-11-124
  24. Li Z., Ma X., Li A., Zhang C. A novel potential source of β-carotene: Eustigmatos cf. polyphem (Eustigmatophyceae) and pilot β-carotene production in bubble column and flat panel photobioreactors // Bioresour. Technol. 2012. V. 117. P. 257–263.
  25. Maltsev Y. I., Didovich S. V., Maltseva I. A. Seasonal changes in the communities of microorganisms and algae in the litters of tree plantations in the Steppe zone // Euras. Soil Sci. 2017. V. 50. P. 935–942. https://doi.org/10.1134/S1064229317060059
  26. Maltsev Y., Gusev E., Maltseva I., Kulikovskiy M., Namsaraev Z., Petrushkina M., Filimonova A., Sorokin B., Golubeva A., Butaeva G., Khrushchev A., Kuzmin D. Description of a new species of soil algae, Parietochloris grandis sp. nov., and study of its fatty acid profiles under different culturing conditions // Algal Res. 2018. V. 33. P. 358–368. https://doi.org/10.1016/j.algal.2018.06.008
  27. Maltsev Y., Kulikovskiy M., Maltseva S. Nitrogen and phosphorus stress as a tool to induce lipid production in microalgae // Microb. Cell Fact. 2023. V. 22. P. 239. https://doi.org/10.1186/s12934-023-02244-6
  28. Maltsev Y., Maltseva K. Fatty acids of microalgae: diversity and applications // Rev. Environ. Sci. Biotechnol. 2021. V. 20. P. 515–547. https://doi.org/10.1007/s11157-021-09571-3
  29. Maltsev Y. I., Pakhomov A.Ye., Maltseva I. A. Specific features of algal communities in forest litter of forest biogeocenoses of the Steppe zone // Contemp. Probl. Ecol. 2017. V. 10. P. 71–76. https://doi.org/10.1134/S1995425517010085
  30. Maltseva S., Kezlya E., Krivova Z., Gusev E., Kulikovskiy M., Maltsev Y. Phylogeny and fatty acid profiles of Aliinostoc vietnamicum sp. nov. (Cyanobacteria) from the soils of Vietnam // J. Phycol. 2022. V. 58. P. 789–803. https://doi.org/10.1111/jpy.13283
  31. Nakada T., Shinkawa H. Ito T., Tomita M. Recharacterization of Chlamydomonas reinhardtii and its relatives with new isolates from Japan // J. Plant Res. 2010. V. 123. P. 67–78. https://doi.org/10.1007/s10265-009-0266-0
  32. Patova E., Novakovskaya I., Gusev E., Martynenko N. Diversity of Cyanobacteria and algae in biological soil crusts of the Northern Ural Mountain region assessed through morphological and metabarcoding approaches // Diversity. 2023. V. 15. Art. 1080. https://doi.org/10.3390/d15101080
  33. Pitschmann H. Zwei neue Heterokonten (Pleurochloris polyphem und Heterococcus clavatus) aus Böden der alpinen Stufe des Mt. Kenya // Österr. Bot. Z. 1969. V. 116. P. 486–491.
  34. Redkina V. V., Shalygina R. R. Algae and cyanobacteria in soils polluted with heavy metals (Northwest Russia, Murmansk region) // Czech Polar Rep. 2021. V. 11. P. 279–290. http://dx.doi.org/10.5817/CPR2021-2-19
  35. Remias D., Nicoletti C., Krennhuber K., Möderndorfer B., Nedbalová L., Procházková L. Growth, fatty, and amino acid profiles of the soil alga Vischeria sp. E71.10 (Eustigmatophyceae) under different cultivation conditions // Folia Microbiol. 2020. V. 65. P. 1017–1023. https://doi.org/10.1007/s12223-020-00810-8
  36. Řezanka T., Lukavský J., Nedbalová L., Sigler K. Effect of nitrogen and phosphorus starvation on the polyunsaturated triacylglycerol composition, including positional isomer distribution, in the alga Trachydiscus minutus // Phytochemistry 2011. V. 72. P. 2342–2351. https://doi.org/10.1016/j.phytochem.2011.08.017
  37. Safafar H., Hass M. Z., Møller P., Holdt S. L., Jacobsen C. High-EPA biomass from Nannochloropsis salina cultivated in a flat-panel photo-bioreactor on a process water-enriched growth medium // Marine Drugs. 2016. V. 14. Art. 144. https://doi.org/10.3390/md14080144
  38. She Y., Gao X., Jing X., Wang J., Dong Y., Cui J., Xue H., Li Z., Zhu D. Effects of nitrogen source and NaCl stress on oil production in Vischeria sp. WL1 (Eustigmatophyceae) isolated from dryland biological soil crusts in China // J. Appl. Phycol. 2022. V. 34. P. 1281–1291. https://doi.org/10.1007/s10811-022-02720-3
  39. Sinetova M. A., Sidorov R. A., Medvedeva A. A., Starikov A. Y., Markelova A. G., Allakhverdiev S. I., Los D. A. Effect of salt stress on physiological parameters of microalgae Vischeria punctata strain IPPAS H-242, a superproducer of eicosapentaenoic acid // J. Biotechnol. 2021. V. 331. P. 63–73. https://doi.org/10.1016/j.jbiotec.2021.03.001
  40. Stamatakis A., Hoover P., Rougemont J. A Rapid Bootstrap Algorithm for the RAxML Web Servers // System. Biol. 2008. V. 57. P. 758–771. https://doi.org/10.1080/10635150802429642
  41. Tamburic B., Guruprasad S., Radford D. T., Szabó M., Lilley R. M., Larkum A. W.D., Franklin J. B., Kramer D. M., Blackburn S. I., Raven J. A., Schliep M., Ralph P. J. The effect of diel temperature and light cycles on the growth of Nannochloropsis oculata in a photobioreactor matrix // PLoS One. 2014. V. 9. Art. e86047. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0086047
  42. Trzcińska M., Pawlik–Skowrońska B., Krokowski D., Watanabe S. Genetic and morphological characteristics of two ecotypes of Eustigmatos calaminaris sp. nov. (Eustigmatophyceae) inhabiting Zn- and Pb-loaded calamine mine spoils // Fottea (Olomouc). 2014. V. 14. P. 1–13. https://doi.org/10.5507/fot.2014.001
  43. Wang F., Gao B., Huang L., Su M., Dai C., Zhang C. Evaluation of oleaginous eustigmatophycean microalgae as potential biorefinery feedstock for the production of palmitoleic acid and biodiesel // Bioresour. Technol. 2018. V. 270. P. 30–37. https://doi.org/10.1016/j.biortech.2018.09.016
  44. Xu J., Li T., Li C. L., Zhu S. N., Wang Z. M., Zeng E. Y. Lipid accumulation and eicosapentaenoic acid distribution in response to nitrogen limitation in microalga Eustigmatos vischeri JHsu-01 (Eustigmatophyceae) // Algal Res. 2020. V. 48. Art. 101910. https://doi.org/10.1016/J.ALGAL.2020.101910
  45. Yakoviichuk A., Krivova Z., Maltseva S., Kochubey A., Kulikovskiy M., Maltsev Y. Antioxidant status and biotechnological potential of new Vischeria vischeri (Eustigmatophyceae) soil strains in enrichment cultures // Antioxidants. 2023. V. 12. Art. 654. https://doi.org/10.3390/antiox12030654

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».