Characteristics of δ-Aminolevulenic Acid Dehydratase of the Cold-Water Sponge Halisarca dujardinii

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Delta-aminolevulinic acid dehydratase (ALAD) is a key enzyme in the cytoplasmic pathway of heme biosynthesis. Here, a primary structure of the ALAD gene of the marine cold-water sponge Halisarca dujardinii, a multimeric structure of the ALAD/hemB protein, and the ALAD gene expression during the sponge annual reproductive cycle were analyzed. On the base of results obtained one can suppose that the sponge ALAD gene expression is regulated by the transcription factor GATA-1 and DNA methylation. Re-aggregation of the sponge cells was accompanied by a decrease in ALAD expression and a change in the cellular content of the active ALAD/hemB form. Further study of heme biosynthesis and the role of ALAD/hemB in morphogenesis of basal animals may provide new opportunities for correcting pathologies in higher animals.

About the authors

O. I. Kravchuk

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

E. I. Shagimardanova

Institute of Fundamental Medicine and Biology, Kazan Federal University

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 420012, Kazan

V. S. Mikhailov

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

A. I. Zhurakovskaya

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

N. G. Gornostaev

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

K. I. Adameyko

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

R. H. Ziganshin

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 117997, Moscow

K. V. Mikhailov

Belozersky Institute of Physical and Chemical Biology, Lomonosov Moscow State University; Kharkevich Institute for Information Transmission Problems, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119992, Moscow; Russia, 127051, Moscow

A. D. Finoshin

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

Yu. V. Lyupina

Koltzov Institute of Developmental Biology, Russian Academy of Sciences

Email: kravchuk444@mail.ru
Russia, 119334, Moscow

References

  1. Jaffe E.K. (2020) Porphobilinogen synthase: an equilibrium of different assemblies in human health. Prog. Mol. Biol. Transl. Sci. 169, 85‒104. https://doi.org/10.1016/bs.pmbts.2019.11.003
  2. Finoshin A.D., Adameyko K.I., Mikhailov K.V., Kravchuk O.I., Georgiev A.A., Gornostaev N.G., Kosevich I.A., Mikhailov V.S., Gazizova G.R., Shagimardanova E.I., Gusev O.A., Lyupina Y.V. (2020) Iron metabolic pathways in the processes of sponge plasticity. PLoS One. 15, e0228722. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0228722
  3. Chiabrando D., Bertino F., Tolosano E. (2020) Hereditary ataxia: a focus on heme metabolism and Fe–S cluster biogenesis. Int. J. Mol. Sci. 21, 3760. https://doi.org/10.3390/ijms21113760
  4. Jaffe E.K., Lawrence S.H. (2012) Allostery and the dynamic oligomerization of porphobilinogen synthase. Arch. Biochem. Biophys. 519, 144‒153. https://doi.org/10.1016/j.abb.2011.10.010
  5. Ge J., Yu Y., Xin F., Yang Z.J., Zhao H.M., Wang X., Tong Z.S., Cao X.C. (2017) Downregulation of delta-aminolevulinate dehydratase is associated with poor prognosis in patients with breast cancer. Cancer Sci. 108, 604‒611. https://doi.org/10.1111/cas.13180
  6. Ye Q., Yang X., Zheng S., Mao X., Shao Y., Xuan Z., Huang P. (2022) Low expression of moonlight gene ALAD is correlated with poor prognosis in hepatocellular carcinoma. Gene. 825, 146437. https://doi.org/10.1016/j.gene.2022.146437
  7. Kaya A.H., Plewinska M., Wong D.M., Desnick R.J., Wetmur J.G. (1994) Human delta-aminolevulinate dehydratase (ALAD) gene: structure and alternative splicing of the erythroid and housekeeping mRNAs. Genomics. 19, 242‒248. https://doi.org/10.1006/geno.1994.1054
  8. Bishop T.R., Miller M.W., Beall J., Zon L.I., Dierks P. (1996) Genetic regulation of delta-aminolevulinate dehydratase during erythropoiesis. Nucleic Acids Res. 24, 2511‒2518. https://doi.org/10.1093/nar/24.13.2511
  9. Desgardin A.D., Abramova T., Rosanwo T.O., Kartha S., Shim E.H., Jane S.M., Cunningham J.M. (2012) Regulation of delta-aminolevulinic acid dehydratase by Krüppel-like factor 1. PLoS One. 7, e46482. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0046482
  10. Li C., Xu M., Wang S., Yang X., Zhou S., Zhang J., Liu Q., Sun Y. (2011) Lead exposure suppressed ALAD transcription by increasing methylation level of the promoter CpG islands. Toxicol. Lett. 203, 48‒53. https://doi.org/10.1016/j.toxlet.2011.03.002
  11. Simion P., Philippe H., Baurain D., Jager M., Richter D.J., Di Franco A., Roure B., Satoh N., Quéinnec É., Ereskovsky A., Lapébie P., Corre E., Delsuc F., King N., Wörheide G., Manuel M.A. (2017) Large and consistent phylogenomic dataset supports sponges as the sister group to all other animals. Curr. Biol. 27, 958‒967. https://doi.org/10.1016/j.cub.2017.02.031
  12. Wade J, Byrne D.J., Ballentine C.J., Drakesmith H. (2021) Temporal variation of planetary iron as a driver of evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 118, e2109865118. https://doi.org/10.1073/pnas.2109865118
  13. Лавров А.И., Косевич И.А. (2014) Реагрегация клеток губок: механизмы и динамика процесса. Онтогенез. 45, 250‒271. https://doi.org/10.7868/S0475145014040077
  14. Ereskovsky A., Borisenko I.E., Bolshakov F.V., Lavrov A.I. (2021) Whole-body regeneration in sponges: diversity, fine mechanisms, and future prospects. Genes (Basel). 12, 506. https://doi.org/10.3390/genes12040506
  15. Sogabe S., Hatleberg W.L., Kocot K.M., Say T.E., Stoupin D., Roper K.E., Fernandez-Valverde S.L., Degnan S.M., Degnan B.M. (2019) Pluripotency and the origin of animal multicellularity. Nature. 570, 519–522. https://doi.org/10.1038/s41586-019-1290-4
  16. Adameyko K.I., Burakov A.V., Finoshin A.D., Mikhailov K.V., Kravchuk O.I., Kozlova O.S., Gornostaev N.G., Cherkasov A.V., Erokhov P.A., Indeykina M.I., Bugrova A.E., Kononikhin A.S., Moiseenko A.V., Sokolova O.S., Bonchuk A.N., Zhegalova I.V., Georgiev A.A., Mikhailov V.S., Gogoleva N.E., Gazizova G.R., Shagimardanova E.I., Gusev O.A., Lyupina Y.V. (2021) Conservative and atypical ferritins of sponges. Int. J. Mol. Sci. 22, 8635. https://doi.org/10.3390/ijms22168635
  17. Ereskovsky A.V. (2000) Reproduction cycles and strategies of the cold-water sponges Halisarca dujardini (Demospongiae, Halisarcida), Myxilla incrustans and Iophon piceus (Demospongiae, Poecilosclerida) from the White Sea. Biol. Bull. 198, 77‒87. https://doi.org/10.2307/1542805
  18. Haas B.J., Papanicolaou A., Yassour M., Grabherr M., Blood P.D., Bowden J., Couger M.B., Eccles D., Li B., Lieber M., MacManes M.D., Ott M., Orvis J., Pochet N., Strozzi F., Weeks N., Westerman R., William T., Dewey C.N., Henschel R., LeDuc R.D., Friedman N., Regev A. (2013) De novo transcript sequence reconstruction from RNA-seq using the Trinity platform for reference generation and analysis. Nat. Protoc. 8, 1494‒1512. https://doi.org/10.1038/nprot.2013.084
  19. Langmead B., Salzberg S.L. (2012) Fast gapped-read alignment with Bowtie 2. Nat. Methods. 9, 357‒359. https://doi.org/10.1038/nmeth.1923
  20. Li B., Dewey C.N. (2011) RSEM: accurate transcript quantification from RNA-Seq data with or without a reference genome. BMC Bioinformatics. 12, 323. https://doi.org/10.1186/1471-2105-12-323
  21. Адамейко К.И., Кравчук О.И., Финошин А.Д., Бончук А.Н., Георгиев А.А., Михайлов В.С., Горностаев Н.Г., Михайлов К.В., Бачева А.В., Индейкина М.И., Бугрова А.Е., Газизова Г.Р., Козлова О.С., Гусев О.А., Шагимарданова Е.И., Люпина Ю.В. (2020) Структура нейроглобина холодноводной губки Halisarca dujardinii. Молекуляр. биология. 54, 474‒479. https://doi.org/https://doi.org/10.31857/S0026898420030039
  22. Altschul S.F., Madden T.L., Schaffer A.A., Zhang J., Zhang Z., Miller W., Lipman D.J. (1997) Gapped BLAST and PSI-BLAST: a new generation of protein database search programs. Nucleic Acids Res. 25, 3389‒3402. https://doi.org/10.1093/nar/25.17.3389
  23. Slater G.S., Birney E. (2005) Automated generation of heuristics for biological sequence comparison. BMC Bioinformatics. 6, 31. https://doi.org/10.1186/1471-2105-6-31
  24. Katoh K., Standley D.M. (2013) MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability. Mol. Biol. Evol. 30, 772‒780. https://doi.org/10.1093/molbev/mst010
  25. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. (2015) IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 32, 268‒274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  26. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. (2017) ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 14, 587‒589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  27. Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. (2018) UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation. Mol. Biol. Evol. 35, 518‒522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281
  28. Kumar S., Stecher G., Tamura K. (2016) MEGA7: molecular evolutionary genetics analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol. Biol. Evol. 33, 1870‒1874. https://doi.org/10.1093/molbev/msw054
  29. Laemmli U.K. (1970) Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature. 227, 680‒685. https://doi.org/10.1038/227680a0
  30. Ma B., Zhang K., Hendrie C., Liang C., Li M., Doherty-Kirby A., Lajoie G. (2003) PEAKS: powerful software for peptide de novo sequencing by tandem mass spectrometry. Rapid Commun. Mass Spectrom. 17, 2337‒2342. https://doi.org/10.1002/rcm.1196
  31. Williams S.T., Lockyer A.E., Dyal P., Nakano T., Churchill C.K.C., Speiser D.I. (2017) Colorful seashells: identification of haem pathway genes associated with the synthesis of porphyrin shell color in marine snails. Ecol. Evol. 7, 10379‒10397. https://doi.org/10.1002/ece3.3552
  32. Akagi R., Kato N., Inoue R., Anderson K.E., Jaffe E.K., Sassa S. (2006) delta-Aminolevulinate dehydratase (ALAD) porphyria: the first case in North America with two novel ALAD mutations. Mol. Genet. Metab. 87, 329‒336. https://doi.org/10.1016/j.ymgme.2005.10.011
  33. Inoue R., Akagi R. (2008) Co-synthesis of human delta-aminolevulinate dehydratase (ALAD) mutants with the wild-type enzyme in cell-free system-critical importance of conformation on enzyme activity. J. Clin. Biochem. Nutr. 43, 143‒153. https://doi.org/10.3164/jcbn.2008035
  34. Maruno M., Furuyama K., Akagi R., Horie Y., Meguro K., Garbaczewski L., Chiorazzi N., Doss M.O., Hassoun A., Mercelis R., Verstraeten L., Harper P., Floderus Y., Thunell S., Sassa S. (2001) Highly heterogeneous nature of delta-aminolevulinate dehydratase (ALAD) deficiencies in ALAD porphyria. Blood. 97, 2972‒2978. https://doi.org/10.1182/blood.v97.10.2972
  35. Neslund-Dudas C., Levin A.M., Rundle A., Beebe-Dimmer J., Bock C.H., Nock N.L., Jankowski M., Datta I., Krajenta R., Dou Q.P., Mitra B., Tang D., Rybicki B.A. (2014) Case-only gene-environment interaction between ALAD tagSNPs and occupational lead exposure in prostate cancer. Prostate. 74, 637‒646. https://doi.org/10.1002/pros.22781
  36. Richard K.L., Kelley B.R., Johnson J.G. (2019) Heme uptake and utilization by Gram-negative bacterial pathogens. Front. Cell. Infect. Microbiol. 9, 81. https://doi.org/10.3389/fcimb.2019.00081
  37. Jaffe E.K. (2016) The remarkable character of porphobilinogen synthase. Acc. Chem. Res. 49, 2509‒2517. https://doi.org/10.1021/acs.accounts.6b00414
  38. Selwood T., Tang L., Lawrence S.H., Anokhina Y., Jaffe E.K. (2008) Kinetics and thermodynamics of the interchange of the morpheein forms of human porphobilinogen synthase. Biochemistry. 47, 3245‒3257. https://doi.org/10.1021/bi702113z

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2.

Download (90KB)
3.

Download (2MB)
4.

Download (203KB)
5.

Download (211KB)
6.

Download (321KB)
7.

Download (957KB)

Copyright (c) 2023 О.И. Кравчук, А.Д. Финошин, К.В. Михайлов, Р.Х. Зиганшин, К.И. Адамейко, Н.Г. Горностаев, А.И. Жураковская, В.С. Михайлов, Е.И. Шагимарданова, Ю.В. Люпина

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».