Parasitofauna of Succinea putris (Mollusca: Pulmonata) in the territory of St. Petersburg and Leningrad Region

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

During 2018–2024, the invasion of Succinea putris in St. Petersburg and the Leningrad Region was studied. The main attention was paid to the infection of snails with sporocysts of Leucochloridium. Three species of this genus were found: L. paradoxum, L. perturbatum and L. vogtianum. However, during the autopsy of Succinea putris, seven more species of parasites were noted, belonging to both trematodes and other groups of multicellular and even protists: ciliates of the Intramacronucleata subtype, coccidia Klossia sp., metacercariae of the trematodes Brachylaima mesostoma and Pseudoleucochloridium soricis, metacestodes Monocercus sp., nematodes of the Mermithidae family, dipteran larvae Pherbellia sp. In addition, various combinations of multiple infections formed by these parasites have been noted.

Full Text

Restricted Access

About the authors

A. S. Tokmakova

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: ataev.gennady@gmail.com

Лаборатория экспериментальной зоологии

Russian Federation, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48

Е. Е. Prokhorova

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: ataev.gennady@gmail.com

Лаборатория экспериментальной зоологии

Russian Federation, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48

R. R. Usmanova

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: ataev.gennady@gmail.com

Лаборатория экспериментальной зоологии

Russian Federation, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48

А. А. Kornienko

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: ataev.gennady@gmail.com

Лаборатория экспериментальной зоологии

Russian Federation, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48

А. А. Vinogradova

Зоологический институт РАН

Email: ataev.gennady@gmail.com
Russian Federation, 199034, Санкт-Петербург, Университетская наб., 1

E. A. Pchelenok

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Email: ataev.gennady@gmail.com

Лаборатория экспериментальной зоологии

Russian Federation, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48

G. L. Ataev

Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена

Author for correspondence.
Email: ataev.gennady@gmail.com

Лаборатория экспериментальной зоологии

Russian Federation, 191186, Санкт-Петербург, наб. реки Мойки, д. 48

References

  1. Атаев Г.Л. 2014. Изучение дочерних генераций редий Echinostoma caproni (Trematoda) в условиях культивирования in vitro. Паразитология 48 (6): 423–429. [Ataev G.L. 2014. The study of daughter rediae Echinostoma caproni (Trematoda) in vitro cultivation. Parazitologiya 48 (6): 423–429. (in Russian)]
  2. Атаев Г.Л., Добровольский А.А. 1992. Развитие микрогемипопуляции редий Philophthalmus rhionica в моллюсках, природно-зараженных другими видами трематод. Паразитология 26 (3): 227–233. [Ataev G.L., Dobrovolskij A.A. 1992. Development of microhemipopulation of Philophthalmus rhionica rediae in molluscs naturally infected with other species of trematodes. Parazitologiya 26 (3): 227–233. (in Russian)]
  3. Атаев Г.Л., Добровольский А.А., Токмакова А.С. 2013. Размножение партенит трематод Leucochloridium paradoxum (Trematoda: Leucochloridiidae). Паразитология 47 (2): 178–182. [Ataev G.L., Dobrovolskij A.A., Tokmakova A.S. 2013. Reproduction of trematode Leucochloridium paradoxum sporocysts (Trematoda: Leucochloridiidae). Parazitologiya 47 (2): 178–182. (in Russian)]
  4. Атаев Г.Л., Токмакова А.С. 2015. Сезонные изменения в биологии Leucochloridium paradoxum (Trematoda: Leucochloridiomorphidae). Паразитология 49 (3): 200–207. [Ataev G.L., Tokmakova A.S. 2015. Seasonal changes in the biology of Leucochloridium paradoxum (Trematoda: Leucochloridiomorphidae). Parazitologiya 49 (3): 200–207. (in Russian)]
  5. Атаев Г.Л., Усманова Р.Р., Токмакова А.С. 2023. Роль моллюсков Succinea putris в поддержании жизненного цикла трематод Leucochloridium paradoxum. VII Съезд паразитологического общества: итоги и актуальные задачи, Петрозаводск, 16–20 октября 2023, 32–33. [Ataev G.L., Usmanova R.R., Tokmakova A.S. 2023. The role of the Succinea putris mollusc in maintaining the life cycle of the Leucochloridium paradoxum trematode. VII Congress of the Parasitological Society: Results and Current Tasks, Petrozavodsk, October 16–20, 2023, 32–33. (in Russian)]
  6. Ишигенова Л.А., Корниенко С.А. 2013. Развитие цистицеркоида Monocercus arionis (Cestoda, Dilepididae). Зоологический журнал 92 (11): 1–16. [Ishigenova L.A., Kornienko S.A. 2013. Development of cysticercoids in Monocercus arionis (Cestoda, Dilepididae). Zoological Journal 92 (11): 1–16. (in Russian)]. https://doi.org/10.7868/S0044513413110068
  7. Соболева Т.Н. 1986. Циклы развития трематод надсемейства Brachylaimoidea. В кн.: Гвоздев Е.В., Ждярска З. (ред.). Функциональная морфология личинок трематод и цестод. Алма-Ата, Наука, 70–75.
  8. Ataev G.L., Zhukova A.A., Tokmakova A.S., Prokhorova E.E. 2016. Multiple infection of amber Succinea putris snails with sporocysts of Leucochloridium spp. (Trematoda). Parasitology research 115 (8): 3203–3208. https://doi.org/10.1007/s00436-016-5082-6
  9. Ataev G.L., Usmanova R.R., Vinogradova A.A., Prokhorova E.E., Tokmakova A.S. 2024. Development and reproduction of sporocysts of Leucochloridium paradoxum (Trematoda). Invertebrate Biology 143 (4): e12443. https://doi.org/10.1111/ivb.12443
  10. Ataev G.L. 2023. Experimental study of the effect of Echinostoma caproni metacercariae on the survival of molluscs Biomphalaria pfeifferi. Amurian Zoological Journal 15 (4): 712–723. https://www.doi.org/10.33910/2686-9519-2023-15-4-712-723
  11. Barker G.M. 2004. Natural Enemies of Terrestrial Molluscs. UK, CABI Publishing, 320 p.
  12. Bratt A.D., Knutson L.V., Foote B.A., Berg C.O. 1969. Biology of Pherbellia (Diptera: Sciomyzidae). Cornell University Agricultural Experiment Station, New York State College of Agriculture, NY, Ithaca. Memoir. 404, 247 p.
  13. Chitwood B.G., Chitwood M.B. 1937. Snails as hosts and carriers of nematodes and Nematomorpha. The Nautilus 50: 130–135.
  14. Combes С. 1982. Trematodes: antagonism between species and sterilizing effects on snails in biological control. Parasitology 84 (4): 151–175. https://doi.org/10.1017/S0031182000053634
  15. Darriba D., Taboada G.L., Doallo R., Posada D. 2012. jModelTest 2: more models, new heuristics and parallel computing. Nature Methods 9 (8): 772. https://doi.org/10.1038/nmeth.2109
  16. Denver D., Howe D.K., Colton A.J., Richart C.H., Mc Donnell R.J. 2024. The biocontrol nematode Phasmarhabditis hermaphrodita infects and increases mortality of Monadenia fidelis, a non-target terrestrial gastropod species endemic to the Pacific Northwest of North America, in laboratory conditions. PLoS One 19 (3): e0298165. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0298165
  17. Dönges J. 1972. Double infection experiments with echinostomatids (Trematoda) in Lymnaea stagnalis by implantation of rediae and exposure to miracidia. International journal for parasitology 2 (4): 409–423. https://doi.org/10.1016/0020-7519(72)90085-9
  18. Felsenstein J. 1985. Confidence limits on phylogenies: an approach using the bootstrap. Evolution 39: 783–791. https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1985.tb00420.x
  19. Gaponov S. 2016. Fauna and bioecology of snail-killings flies (Diptera Sciomyzidae) in the Central black soil region of Russia. Proceedings of Voronezh State University. Series Law. 1: 54–63.
  20. Grell K.G. 1973. Protozoology. Heidelberg, Springer Berlin, 556 p.
  21. Hall T.A. 1999. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium Series 41: 95–98.
  22. Heneberg P., Sitko J., Bizos J. 2016. Molecular and comparative morphological analysis of central European parasitic flatworms of the superfamily Brachylaimoidea Allison, 1943 (Trematoda: Plagiorchiida). Parasitology 143: 455–474. https://doi.org/10.1017/S003118201500181X
  23. Jukes T.H., Cantor C.R. 1969. Evolution of protein molecules. In: Munro H.N. (ed.). Mammalian protein metabolism. New York, Academic Press, 21–132. https://doi.org/10.1016/C2013-0-12458-0
  24. Korneva Zh.V., Kornienko S.A., Gulyaev V.D. 2011. Morphology and ultrastructure of reproductive organs of Monocercus arionis (Sibold, 1850) Villot, 1982 (Cestoda: Cyclophyllidea). Inland Water Biology 4 (1): 21–27. https://doi.org/10.1134/S1995082910041029
  25. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. 2018. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across Computing Platforms. Molecular Biology and Evolution 35 (6): 1547–1549. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
  26. Lie K.J., Basch P.F., Heуneman D., Beck A.J. 1968. Implications for trematode control of interspecific larwae antogonism within snail hosts. Transactions of the Royal Society of Tropical Medicine and Hygiene 62 (3): 299–319. https://doi.org/10.1016/0035-9203(68)90081-3
  27. Lim H.K., Heyneman D. 1972. Intramolluscan inter-trematode antagonism: review of factors influencing the host-parasite system and its possible role in biological control. Advances in parasitology 10: 191–268. https://doi.org/10.1016/s0065-308x(08)60175-x
  28. Loker E.S., Coustau C., Ataev G.L., Jourdane J. 1999. In vitro culture of rediae of Echinostoma caproni. Parasite 6 (2): 169–174. https://doi.org/10.1051/parasite/1999062169
  29. Machado S.M.P., Magalhães L.A., Artigas P.d.T., Cordeiro N.d.S., Carvalho J.F.d. 1988. Verificação de antagonismo entre larvas de schistosoma mansoni e larvas de outros digenea em biomphalaria tenagophila, molusco planobídeo de criadouro natural situado na região de campinas, sp, brasil. Revista De Saúde Pública 22 (6): 484–488. https://doi.org/10.1590/s0034-89101988000600003
  30. Moltmann U.G. 1980. Light and electron microscopic studies on the merogony of Klossia helicina (Coccidia; Adeleidea) in snail kidney tissue cultures. Zeitschrift fur Parasitenkunde 62: 165–178.
  31. Morand S., Wilson M.J., Glen D.M. 2004. Nematodes (Nematoda) parasitic in terrestrial gastropods. In: Barker G.M. (ed.) Natural enemies of terrestrial molluscs. Cabi Publishing, UK, 525–558.
  32. Moravec F., BarusV., Risavy B., Yousif F. 1974. Observation on the development of two echonostomes, Echinoparyphium recurvatum and Echinostoma revolutum, the antagonists of human schistosomes in Egypt. Folia Parasitologica 21 (2): 107–126.
  33. Mouahid A., Mone H. 1990. Interference of Echinoparyphium elegans with the host-parasite system Bulinus truncates–Schistosoma bovis in natural condition. Annals of Tropical Medicine and Parasitology 84 (4): 341–348. https://www.doi.org/10.1080/00034983.1990.11812478
  34. Pojmańska T. 2002. Family Panopistidae Yamaguti, 1958. In: Gibson D.I., Jones A., Bray R.A. (eds.) Keys to the Trematoda: V. 1. Cabi Publishing, a division of CAB International and the Natural History Museum: Wallingford, Oxon – London, 61–64. https://doi.org/10.1079/9780851995472.0061
  35. Prokhorova E.E., Usmanova R.R., Ataev G.L. 2020. An analysis of morphological and molecular genetic characters for species identification of amber snails Succinea putris (Succineidae). Invertebrate zoology 17 (1): 1–17. https://www.doi.org/10.15298/invertzool.17.1.01
  36. Reynolds B.D. 1936. Colpoda steini, a facultative parasite of the land slug, Agriolimax agrestis. Journal of Parasitology 22 (1): 48–53. https://doi.org/10 .2307/3271896
  37. Sokolova Y.Y., Overstreet R.M., Heard R.W., Isakova N.P. 2021. Two new species of unikaryon (Microsporidia) hyperparasitic in microphallid metacercariae (Digenea) from florida intertidal crabs. Journal of Invertebrate Pathology 182: 107582. https://doi.org/10 .1016/j.jip.2021.107582
  38. Usmanova R.R., Ataev G.L., Tokmakova A.S., Tsymbalenko N.V., Prokhorova E.E. 2023. Genotypic and morphological diversity of trematodes Leucochloridium paradoxum. Parasitology research 122 (4): 997–1007. https://doi.org/10.1007/s00436-023-07805-7
  39. Usmanova R.R., Prokhorova E.E. 2023. Finding of an unusually colored sporocyst of the genus Leucochloridium in a Succinea putris snail. Doklady Biological Science 511: 222–227. https://doi.org/10.1134/S0012496623700473
  40. Valadão M.C., Silva B.C.M., López-Hernández D., Araújo J.V., Locke S.A., Pinto H.A. 2018. A molecular phylogenetic study of the caecal fluke of poultry, Postharmostomum commutatum (= P. gallinum) (Trematoda: Brachylaimidae). Parasitology research 117 (12): 3927–3934. https://doi.org/10.1007/s00436-018-6102-5
  41. Żbikowska E., Marszewska A., Cichy A., Templin J., Smorąg A., Strzała T. 2020. Cepaea spp. as a source of Brachylaima mesostoma (Digenea: Brachylaimidae) and Brachylecithum sp. (Digenea: Dicrocoeliidae) larvae in Poland. Parasitology research 119 (1): 145–152. https://doi.org/10.1007/s00436-019-06516-2
  42. Zhukova A.A., Prokhorova E.E., Tokmakova A.S., Tsymbalenko N.V., Ataev G.L. 2014. Identification of species Leucochloridium paradoxum and L. perturbatum (Trematoda) based on rDNA sequences. Parazitologiya 48 (3): 185–192.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure 1. Sporocysts of trematodes of the genus Leucochloridium: A – Leucochloridium paradoxum (1), L. pertrubatum (2); Б – L. vogtianum.

Download (301KB)
Indexing metadata
3. Figure 2. Metacercariae of Brachylaima mesostoma (A), Pseudoleucochloridium soricis (Б); B – Phylogenetic reconstruction performed by the maximum likelihood (ML) method based on the partial region of 5.8S–ITS2 rDNA (543 bp) using the Jukes–Cantor model. Number at the branch nodes percentage bootstrap support for 1000 replicates Numbers of used sequences from GenBank are shown. The sequences obtained in this study are highlighted. бп – ventral sucker, зс – posterior testis, к – intestine, пс – anterior testis, рп – oral sucker, ф – pharynx, ц – cirrus, я – ovary.

Download (486KB)
Indexing metadata
4. Figure 3. Metacestode Monocercus sp. (A), nematode of the Mermithidae family (Б), larva of the fly Pherbellia sp. (В). кр – hooks, п – sucker.

Download (426KB)
Indexing metadata
5. Figure 4. Protists parasitizing Succinea putris (A–B). A – oocysts of coccidia Klossia sp. at different stages of development. Б – merozoites of Klossia sp. inside kidney cells, B – ciliate of the subtype Intramacronucleata. m – merozoites, o – oocysts with sporoblasts and sporocysts.

Download (450KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».