New approaches to assessing the transformation of soil microbial communities in the soil surface horizons of Rostov-on-Don

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The aim of this work was to study the activity and composition of soil microbial communities, their resistance to heavy metals and polycyclic aromatic hydrocarbons to develop approaches for assessing the transformation of microbial communities in Urbic Technosol. To determine the physicochemical properties and analyze microbiological indicators, soil sampling was carried out in the city of Rostov-on-Don – a large industrial city located in the steppe zone. Anthropogenically transformed soils and zonal soil – natural soils samples were collected. In anthropogenically transformed soils, a slight excess of the approximately permissible concentration of Zn (up to 244 mg/kg) and a significant excess of the maximum permissible concentration of benzo[a]pyrene (up to 400 ng/g) were found. The most sensitive indicators of urbanization were the number of streptomycetes and nitrification activity, which were 2–4 times lower in the urban soils. Despite the absence of changes in the number of other ecotrophic groups of microorganisms, such as copiotrophs, prototrophs, amylolytics, proteolytics, denitrifiers, a change in community composition was observed in anthropogenically transformed soils, with an increase in the proportion of pigmented microorganisms. Among them, actinobacteria capable of PAH degradation (Kocuria, Gordonia and Rhodococcus), as well as those tolerant to Cd, were identified. Thus, under the influence of urbanization, a restructuring of microbial communities occurs, which makes it possible to propose new bioindicators for the assessment of urban soils.

About the authors

E. P. Pulikova

Southern Federal University

Author for correspondence.
Email: epulikova@sfedu.ru
ORCID iD: 0009-0008-7716-9302
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

F. D. Ivanov

Southern Federal University

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

E. S. Lacynnik

Southern Federal University

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

V. V. Sedova

Southern Federal University

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

I. S. Berezinskaya

Rostov Research Institute of Microbiology and Parasitology

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344000

T. S. Dudnikova

Southern Federal University

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

A. V. Gorovtsov

Southern Federal University

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

Z. B. Namsaraev

National Research Centre “Kurchatov Institute”

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Moscow, 123182

T. M. Minkina

Southern Federal University

Email: epulikova@sfedu.ru
Russian Federation, Rostov-on-Don, 344090

References

  1. Воробьева Л.А. Теория и практика химического анализа почв. М.: ГЕОС, 2006. 400 с.
  2. Гранатская Т.А., Плацында В.А., Дворникова Т.П., Сирецану Л.Ф. Способ выявления микроорганизмов – деструкторов ксенобиотиков. Пат. РФ № RU2051961C1. 1996.
  3. Назаренко Н.Н., Свистова И.Д. Микробиологическая индикация почв урболандшафтов. Воронеж: Воронежский гос. аграрный ун-т им. Императора Петра I, 2013. 135 с.
  4. Приваленко В.В., Безуглова О.С. Экология города Ростова-на-Дону. Ростов-на-Дону: Северо-Кавказский научный центр высшей школы, 2003. 290 с.
  5. Alotaibi F., Hijri M., St-Arnaud M. Overview of Approaches to Improve Rhizoremediation of Petroleum Hydrocarbon-Contaminated Soils // Appl. Microbiol. 2021. V. 1. № 2. P. 329–351. https://doi.org/10.3390/applmicrobiol1020023
  6. Asker D., Awad T.S., Beppu T., Ueda K. Rapid and Selective Screening Method for Isolation and Identification of Carotenoid-Producing Bacteria // Microbial Carotenoids: Methods and Protocols. N.Y.: Springer, 2018. С. 143–170 https://doi.org/10.1007/978-1-4939-8742-9_9
  7. Atlas R.M. Handbook of Microbiological Media. Boca Raton: CRC Press, 2004. 2056 p. https://doi.org/10.1201/9781420039726
  8. Bååth E., Díaz-Raviña M., Bakken L.R. Microbial Biomass, Community Structure and Metal Tolerance of a Naturally Pb-Enriched Forest Soil // Microbiol. Ecol. 2005. V. 50. № 4. P. 496–505. https://doi.org/10.1007/s00248-005-0008-3
  9. Bao Z., Sato Y., Kubota M., Ohta H. Isolation and Characterization of Thallium-tolerant Bacteria from Heavy Metal-polluted River Sediment and Non-polluted Soils // Microbes Environ. 2006. V. 21. № 4. P. 251–260. https://doi.org/10.1264/jsme2.21.251
  10. Behera S., Das S. Potential and prospects of Actinobacteria in the bioremediation of environmental pollutants: Cellular mechanisms and genetic regulations // Microbiol. Res 2023. V. 273. P. 127399. https://doi.org/10.1016/j.micres.2023.127399
  11. Blagodatskaya E., Kuzyakov Y. Active microorganisms in soil: Critical review of estimation criteria and approaches // Soil Biol. Biochem. 2013. V. 67. P. 192–211. https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2013.08.024
  12. Cachada A., Ferreira da Silva E., Duarte A.C., Pereira R. Risk assessment of urban soils contamination: The particular case of polycyclic aromatic hydrocarbons // Sci. Total Environ. 2016. V. 551–552. P. 271–284. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2016.02.012.13
  13. Delden L., Larsen E., Rowlings D., Scheer C., Grace P. Establishing turf grass increases soil greenhouse gas emissions in peri-urban environments // Urban Ecosyst. 2016. V. 19. № 2. P. 749–762. https://doi.org/10.1007/s11252-016-0529-1
  14. Dobrovol’skaya T.G., Zvyagintsev D.G., Chernov I.Yu., Golovchenko A.V., Zenova G.M., Lysak L.V., Manucharova N.A., Marfenina O.E., Polyanskaya L.M., Stepanov A.L., Umarov M.M. The role of microorganisms in the ecological functions of soils // Eurasian Soil Sc. 2015. V. 48. № 9. P. 959–967. https://doi.org/10.1134/S1064229315090033
  15. Elbanna K., El-Shahawy R.M., Atalla K. A new simple method for the enumeration of nitrifying bacteria in different environments // Plant Soil Environ. 2012. V. 58. № 1. P. 49–53. https://doi.org/10.17221/412/2011-PSE
  16. Ermakov V., Perelomov L., Khushvakhtova S., Tyutikov S., Danilova V., Safonov V. Biogeochemical assessment of the urban area in Moscow // Environ Monit Assess. 2017. V. 189. № 12. P. 641. https://doi.org/10.1007/s10661-017-6363-y
  17. Gertsen M., Arlyapov V., Perelomov L., Kharkova A., Golysheva A., Atroshchenko Y., Cardinale A., Reverberi A.P. Environmental Implications of Energy Sources: A Review on Technologies for Cleaning Oil-Contaminated Ecosystems // Energies. 2024. V. 17. P. 3561. https://doi.org/10.3390/en17143561
  18. Gorbov S.N., Bezuglova O.S., Abrosimov K.N., Skvortsova E.B., Tagiverdiev S.S., Morozov I.V. Physical properties of soils in Rostov agglomeration // Eurasian Soil Sc. 2016. V. 49. № 8. P. 898–907. https://doi.org/10.1134/S106422931606003X
  19. Gorbov S.N., Bezuglova O.S., Varduni T.V., Gorovtsov A.V., Tagiverdiev S.S., Hildebrant Yu.A. Genotoxicity and contamination of natural and anthropogenically transformed soils of the city of Rostov-on-Don with heavy metals // Eurasian Soil Sc. 2015. V. 48. № 12. P. 1383–1392. https://doi.org/10.1134/S106422931512008X
  20. Gorbov S.N., Gorovtsov A.V., Bezuglova O.S., Anisimova M.A., Skripnikov P.N., Tishchenko S.A., Marschner B. Enzyme activity of soils in urban landscapes of the lower Don area, Southern Russia // Land Degradation Development. 2021. V. 32. № 4. P. 1618–1631. https://doi.org/10.1002/ldr.3752
  21. Grishko V.N., Syshchikova O.V. Streptomyces communities in soils polluted with heavy metals // Eurasian Soil Sc. 2009. V. 42. № 2. P. 217–224. https://doi.org/10.1134/S1064229309020136
  22. Hagedorn C., Holt J.G. A nutritional and taxonomic survey of Arthrobacter soil isolates // Can. J. Microbiol. 1975. V. 21. № 3. P. 353–361. https://doi.org/10.1139/m75-050
  23. Howard J. Anthropogenic Soils in Urban Settings // Anthropogenic Soils Progress in Soil Science. Cham: Springer Int. Publ., 2017. С. 187–228. https://doi.org/10.1007/978-3-319-54331-4_10
  24. Ivshina I.B., Kostina L.V., Kamenskikh T.N., Zhuikova V.A., Zhuikova T.V., Bezel’ V.S. Soil microbiocenosis as an indicator of stability of meadow communities in the environment polluted with heavy metals // Russ. J. Ecol. 2014. V. 45. № 2. P. 83–89. https://doi.org/10.1134/S1067413614020039
  25. Korneykova M., Kozlova E., Ivashchenko K., Vasilieva M., Vasenev V. Urban soil microbiome: Activity, diversity and functioning // Encyclopedia Soils Environ. 2023. P. 480–493. https://doi.org/10.1016/B978-0-12-822974-3.00266-4
  26. Lemire J.A., Harrison J.J., Turner R.J. Antimicrobial activity of metals: mechanisms, molecular targets and applications // Nat. Rev. Microbiol. 2013. V. 11. № 6. P. 371–384. https://doi.org/10.1038/nrmicro3028
  27. Lenart A., Wolny-Koładka K. The Effect of Heavy Metal Concentration and Soil pH on the Abundance of Selected Microbial Groups Within ArcelorMittal Poland Steelworks in Cracow // Bull. Environ. Contam. Toxicol. 2013. V. 90. № 1. P. 85–90. https://doi.org/10.1007/s00128-012-0869-3
  28. Liu J., Wu D., Zhu N., Wu Y., Li G. Antibacterial mechanisms and applications of metal-organic frameworks and their derived nanomaterials // Trends in Food Science & Technology. 2021. V. 109. P. 413–434. https://doi.org/10.1016/j.tifs.2021.01.012
  29. Liu Q., Liu Y., Zhang M. Mercury and Cadmium Contamination in Traffic Soil of Beijing, China // Bull. Environ. Contam. Toxicol. 2012. V. 88. № 2. P. 154–157. https://doi.org/10.1007/s00128-011-0441-6
  30. Liu X., Guo D., Ren C., Li R., Du J., Guan W., Li Y., Zhang Z. Performance of Streptomyces pactum–assisted phytoextraction of Cd and Pb: in view of soil properties, element bioavailability, and phytoextraction indices // Environ Sci Pollut Res. 2020. V. 27. № 35. P. 43514–43525. https://doi.org/10.1007/s11356-020-09842-6
  31. Lu L., Chen C., Ke T., Wang M., Sima M., Huang S. Long-term metal pollution shifts microbial functional profiles of nitrification and denitrification in agricultural soils // Sci. Total Environ. 2022. V. 830. P. 154732. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.154732
  32. Lysak L.V., Lapygina E.V. The Diversity of Bacterial Communities in Urban Soils // Eurasian Soil Sc. 2018. V. 51. № 9. P. 1050–1056. https://doi.org/10.1134/S1064229318090077
  33. Mao Q., Huang G., Buyantuev A., Wu J., Luo S., Ma K. Spatial heterogeneity of urban soils: the case of the Beijing metropolitan region, China // Ecol. Process. 2014. V. 3. № 1. P. 23. https://doi.org/10.1186/s13717-014-0023-8
  34. Martínez-Espinosa R.M., Cole J.A., Richardson D.J., Watmough N.J. Enzymology and ecology of the nitrogen cycle // Biochemical Society Transactions. 2011. V. 39. № 1. P. 175–178. https://doi.org/10.1042/BST0390175
  35. Massadeh A.M., Tahat M., Jaradat Q.M., Al-Momani I.F. Lead and cadmium contamination in roadside soils in Irbid City, Jordan: a case study // Soil and Sediment Contamination: Int. J. 2004. V. 13. № 4. P. 347–359. https://doi.org/10.1080/10588330490466030
  36. Miles L.S., Breitbart S.T., Wagner H.H., Johnson M.T.J. Urbanization Shapes the Ecology and Evolution of Plant-Arthropod Herbivore Interactions // Front. Ecol. Evol. 2019. V. 7. P. 310. https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00310
  37. Naylo A., Almeida Pereira S.I., Benidire L., El Khalil H., Castro P.M.L., Ouvrard S., Schwartz C., Boularbah A. Trace and major element contents, microbial communities, and enzymatic activities of urban soils of Marrakech city along an anthropization gradient // J. Soils Sediments. 2019. V. 19. № 5. P. 2153–2165. https://doi.org/10.1007/s11368-018-2221-y
  38. Niemeyer J.C., Lolata G.B., Carvalho G.M. de, Da Silva E.M., Sousa J.P., Nogueira M.A. Microbial indicators of soil health as tools for ecological risk assessment of a metal contaminated site in Brazil // Applied Soil Ecology. 2012. V. 59. P. 96–105. https://doi.org/10.1016/j.apsoil.2012.03.019
  39. Nikitin D.A., Semenov M.V., Chernov T.I., Ksenofontova N.A., Zhelezova A.D., Ivanova E.A., Khitrov N.B., Stepanov A.L. Microbiological Indicators of Soil Ecological Functions: A Review // Eurasian Soil Sc. 2022. V. 55. № 2. P. 221–234. https://doi.org/10.1134/S1064229322020090
  40. Oliveira A., Pampulha M.E. Effects of long-term heavy metal contamination on soil microbial characteristics // Journal of Bioscience and Bioengineering. 2006. V. 102. № 3. P. 157–161. https://doi.org/10.1263/jbb.102.157
  41. O’Riordan R., Davies J., Stevens C., Quinton J.N., Boyko C. The ecosystem services of urban soils: A review // Geoderma. 2021. V. 395. P. 115076. https://doi.org/10.1016/j.geoderma.2021.115076
  42. Ozturkoglu-Budak S., Wiebenga A., Bron P.A., Vries R.P. Protease and lipase activities of fungal and bacterial strains derived from an artisanal raw ewe’s milk cheese // International Journal of Food Microbiology. 2016. V. 237. P. 17–27. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2016.08.007
  43. Pašková V., Hilscherová K., Feldmannová M., Bláha L. Toxic effects and oxidative stress in higher plants exposed to polycyclic aromatic hydrocarbons and their N‐heterocyclic derivatives // Environ. Toxicol. Chem. 2006. V. 25. № 12. P. 3238–3245. https://doi.org/10.1897/06-162R.1
  44. Peng C., Ouyang Z., Wang M., Chen W., Li X., Crittenden J.C. Assessing the combined risks of PAHs and metals in urban soils by urbanization indicators // Environ. Pollut. 2013. V. 178. P. 426–432. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2013.03.058
  45. Placella S.A., Firestone M.K. Transcriptional Response of Nitrifying Communities to Wetting of Dry Soil // Appl. Environ. Microbiol. 2013. V. 79. № 10. P. 3294–3302. https://doi.org/10.1128/AEM.00404-13
  46. Pouyat R.V., Szlavecz K., Yesilonis I.D., Groffman P.M., Schwarz K. Chemical, Physical, and Biological Characteristics of Urban Soils // Urban Ecosystem Ecology Agronomy Monographs. N.Y.: Am. Soc. Agronomy, 2010. P. 119–152.
  47. Ramakrishnan B., Megharaj M., Venkateswarlu K., Sethunathan N., Naidu R. Mixtures of environmental pollutants: effects on microorganisms and their activities in soils // Rev. Environ. Contamin. Toxicol. N.Y.: Springer, 2011. P. 63–120. https://doi.org/10.1007/978-1-4419-8011-3_3
  48. Rasmussen L.D., Sørensen S.J. Effects of mercury contamination on the culturable heterotrophic, functional and genetic diversity of the bacterial community in soil // FEMS Microbiol. Ecol. 2001. V. 36. № 1. P. 1–9. https://doi.org/10.1111/j.1574-6941.2001.tb00820.x
  49. Rathsack K., Böllmann J., Martienssen M. Comparative Study of Different Methods for Analyzing Denitrifying Bacteria in Fresh Water Ecosystems // J. Water Resource Protection. 2014. V. 6. № 6. P. 609–617. https://doi.org/10.4236/jwarp.2014.66059
  50. Sazonova O.I., Gavrichkova O., Ivanova A.A., Petrikov K.V., Streletskii R.A., Sarzhanov D.A., Korneykova M.V., Novikov A.I., Vasenev V.I., Ivashchenko K.V., Slukovskaya M.V., Vetrova A.A. Polycyclic aromatic hydrocarbon-degrading bacteria in three different functional zones of the cities of Moscow and Murmansk // Microorganisms. 2022. V. 10. № 10. P. 1979. https://doi.org/10.3390/microorganisms10101979
  51. Serrano L.Z., Lara N.O., Vera R.R., Cholico-González D. Removal of Fe(III), Cd(II), and Zn(II) as Hydroxides by Precipitation–Flotation System // Sustainability. 2021. V. 13. № 21. P. 11913. https://doi.org/10.3390/su132111913
  52. Smagin A.V., Azovtseva N.A., Smagina M.V., Stepanov A.L., Myagkova A.D., Kurbatova A.S. Criteria and methods to assess the ecological status of soils in relation to the landscaping of urban territories // Eurasian Soil Sc. 2006. V. 39. № 5. P. 539–551. https://doi.org/10.1134/S1064229306050115
  53. Stoma G.V., Manucharova N.A., Belokopytova N.A. Biological Activity of Microbial Communities in Soils of Some Russian Cities // Eurasian Soil Sc. 2020. V. 53. № 6. P. 760–771. https://doi.org/10.1134/S1064229320060125
  54. Tang J., Zhang J., Ren L., Zhou Y., Gao J., Luo L., Yang Y., Peng Q., Huang H., Chen A. Diagnosis of soil contamination using microbiological indices: A review on heavy metal pollution // J. Environ. Managem. 2019. V. 242. P. 121–130. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2019.04.061
  55. Throbäck I.N. Exploring denitrifying communities in the environment. Uppsala: Swedish University of Agricultural Sciences, 2006. 39 с.
  56. Wakisaka Y., Koizumi K., Nishimoto Y. A preferential isolation procedure for asporogenous gram-positive bacteria // J. Antibiot. 1982. V. 35. № 4. P. 441–449. https://doi.org/10.7164/antibiotics.35.441
  57. Wang X., Gao Q., Wang W., Yan J., Liu Y., Kuang S., Lu J. Determining priority control factors for heavy metal management in urban road dust based on source-oriented probabilistic ecological-health risk assessment: A study in Xi’an during peak pollution season // J. Environ. Management. 2024. V. 369. P. 122105. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.08.085
  58. Wang G., Wang L., Ma F., You Y., Wang Y., Yang D. Integration of earthworms and arbuscular mycorrhizal fungi into phytoremediation of cadmium-contaminated soil by Solanum nigrum L // J. Hazardous Mater. 2020. V. 389. P. 121873. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2019.121873
  59. Wu S., Peng S., Zhang X., Wu D., Luo W., Zhang T. et al. Levels and health risk assessments of heavy metals in urban soils in Dongguan, China // J. Geochem. Exploration. 2015. V. 148. P. 71–78. https://doi.org/10.1016/j.gexplo.2014.08.009
  60. Yan J., Quan G., Ding C. Effects of the Combined Pollution of Lead and Cadmium on Soil Urease Activity and Nitrification // Procedia Environ. Sci. 2013. V. 18. P. 78–83. https://doi.org/10.1016/j.proenv.2013.04.011
  61. Zhao H., Yu L., Yu M., Afzal M., Dai Z., Brookes P., Xu J. Nitrogen combined with biochar changed the feedback mechanism between soil nitrification and Cd availability in an acidic soil // J. Hazardous Mater. 2020. V. 390. P. 121631. https://doi.org/10.1016/j.jhazmat.2019.121631

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Additional materials
Download (633KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».