Serological markers as predictors of the severity of gastric mucosal atrophy in autoimmune and Helicobacter рylori-associated gastritis

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim. To evaluate the possibility of using serum markers of atrophy (pepsinogens – PG I and II) to form high-risk groups for gastric cancer (Operative Link for Gastritis Assessment – OLGA stage III–IV) depending on the etiology of gastritis.

Materials and methods. A total of 237 (56 men and 181 women) patients were examined. All patients underwent a 13C-urea breath test, a blood test for GastroPanel (PG I, PG II, gastrin-17, antibodies to Helicobacter pylori immunoglobulin G), a blood test for antibodies to gastric parietal cells. All patients underwent esophagogastroduodenoscopy with a biopsy of the gastric mucosa from 5 standard points according to the Sydney system and a histomorphological study according to the OLGA system, as well as a biopsy to detect H. pylori infection using the polymerase chain reaction. The patients were divided into 3 groups depending on the etiology of gastritis: Group 1 included 55 patients with chronic gastritis, autoimmune gastritis and associated with H. pylori gastritis (AIG+HP+); Group 2 – 47 patients with AIG and negative tests for H. pylori infection (AIG+HP-); Group 3 – 135 patients with chronic gastritis associated with H. pylori and negative markers of AIG (AIG-HP+).

Results. The analysis showed that in patients with AIG (group 2), the most reliable serological markers of atrophy predicted severe atrophy (OLGA stage III–IV): when the ratio PG I/PG II was ≤ 3, it was detected in 70.21% of cases, and when PG I decreased to ≤ 30 μg/L, it was found in 68.08%. In group 1, stages III–IV according to OLGA were diagnosed in 20% of cases with PG I/PG II indicators ≤ 3; and in 18.18% with a decrease in PG I ≤ 30 μg/L. When analyzing the diagnostic accuracy of GastroPanel biomarkers in identifying severe atrophy (OLGA stages III–IV) in the total sample of patients (all 3 groups), it was possible to achieve cut-off indicators as close as possible to the reference values while maintaining a relatively high sensitivity and specificity – 75.81% and 81.50% for PG I ≤ 30 μg/L and 85.48% and 64.50% for PG I/PG II ≤ 3, respectively. The optimal cut-off in the study population for the PG I indicator was < 22.5 μg/L (sensitivity – 72.58%, specificity – 88.00%), and for the PG I/PG II ratio ≤ 2 (sensitivity – 80.65%, specificity – 78.50%).

Conclusion. Serum pepsinogens can be used in the Moscow population as a non-invasive marker of gastric mucosa atrophy for the formation of high-risk patient groups for gastric cancer requiring endoscopic examination.

About the authors

Margarita V. Chebotareva

Loginov Moscow Clinical Scientific Center; Research Institute of Healthcare Organization and Medical Management

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0175-4328

мл. науч. сотр. лаб. функциональной диагностики заболеваний пищевода и желудка; специалист организационно-методического отд. по гастроэнтерологии

Russian Federation, Moscow; Moscow

Karine A. Nikolskaya

Loginov Moscow Clinical Scientific Center; Research Institute of Healthcare Organization and Medical Management

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1477-888X

канд. мед. наук, ст. науч. сотр. отд. патологии поджелудочной железы, желчевыводящих путей и верхних отделов пищеварительного тракта; зав. организационно-методическим отд. по гастроэнтерологии

Russian Federation, Moscow; Moscow

Dmitry N. Andreev

Russian University of Medicine

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4007-7112

канд. мед. наук, доц. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Alexey S. Dorofeev

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8515-6658

мл. науч. сотр. лаб. клинической иммунологии

Russian Federation, Moscow

Sergey G. Khomeriki

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4308-8009

д-р мед. наук, проф., зав. лаб. инновационной патоморфологии

Russian Federation, Moscow

Larisa A. Tsapkova

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7206-8691

канд. биол. наук, ст. науч. сотр. лаб. онкогенетики и наследственных заболеваний Центра персонализированной медицины

Russian Federation, Moscow

Elena V. Parfenchikova

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6972-8644

д-р мед. наук, зав. отд-нием диагностической эндоскопии

Russian Federation, Moscow

Artur M. Veliev

Russian University of Medicine

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0009-0006-2857-2475

соискатель каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко

Russian Federation, Moscow

Alexey Yu. Spasenov

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7492-7966
Russian Federation, Moscow

Irina N. Voynovan

Loginov Moscow Clinical Scientific Center

Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5584-8514

канд. мед. наук, науч. сотр. отд. патологии поджелудочной железы, желчевыводящих путей и верхних отделов пищеварительного тракта

Russian Federation, Moscow

Dmitry S. Bordin

Loginov Moscow Clinical Scientific Center; Russian University of Medicine; Tver State Medical University

Author for correspondence.
Email: dbordin@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2815-3992

д-р мед. наук, зав. отд. патологии поджелудочной железы, желчных путей и верхних отделов пищеварительного тракта; проф. каф. пропедевтики внутренних болезней и гастроэнтерологии лечебного фак-та Научно-образовательного института клинической медицины им. Н.А. Семашко; проф. каф. общей врачебной практики и семейной медицины

Russian Federation, Moscow; Moscow; Tver

References

  1. Bordin D, Livzan M. History of chronic gastritis: How our perceptions have changed. World J Gastroenterol. 2024;30(13):1851-8. doi: 10.3748/wjg.v30.i13.1851
  2. Бордин Д.С., Никольская К.А., Чеботарева М.В., Хатьков И.Е. Современные стратегии профилактики рака желудка. Терапевтический архив. 2024;96(12):59-64 [Bordin DS, Nikolskaya KA, Chebotareva MV, Khatkov IE. Modern strategies for the gastric cancer prevention. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2024;96(12):59-64 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2024.12.203080
  3. Robles C, Rudzite D, Polaka I, et al. Assessment of serum pepsinogens with and without co-testing with gastrin-17 in gastric cancer risk assessment-results from the GISTAR Pilot Study. Diagnostics (Basel). 2022;12(7):1746. doi: 10.3390/diagnostics12071746
  4. Kriķe P, Shums Z, Poļaka I, et al. The diagnostic value of anti-parietal cell and intrinsic factor antibodies, pepsinogens, and gastrin-17 in corpus-restricted atrophic gastritis. Diagnostics (Basel). 2022;12(11):2784. doi: 10.3390/diagnostics12112784
  5. Куваев Р.О., Никонов Е.Л., Кашин С.В., Гусейнова С.Р. Роль эндоскопии в программах скрининга рака верхних отделов пищеварительного тракта. Доказательная гастроэнтерология. 2024;13(2): 79-88 [Kuvaev RO, Nikonov EL, Kashin SV, Guseinova SR. The impact of endoscopy in upper gastrointestinal tract cancer screening programs. Russian Journal of Evidence-Based Gastroenterology. 2024;13(2):79-88 (in Russian)]. doi: 10.17116/dokgastro20241302179
  6. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л., и др. H. pylori-ассоциированный, постэрадикационный и негеликобактерный гастриты: алгоритм диагностики и лечения (обзор литературы и резолюция Совета экспертов Российской гастроэнтерологической ассоциации). Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2024;34(3):7-23 [Ivashkin VT, Maev IV, Lapina TL, et al. H. pylori-associated gastritis, gastritis after H. pylori eradication and H. pylori-negative gastritis: Algorithm of diagnosis and treatment (literature review and resolution of the expert panel of the Russian Gastroenterological Association). Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2024;34(3):7-23 (in Russian)]. doi: 10.22416/1382-4376-2024-34-3-7-23
  7. Ливзан М.А., Гаус О.В., Мозговой С.И., и др. Хронический аутоиммунный гастрит: факторы риска, клинические проявления и принципы диагностики. Эффективная фармакотерапия. 2021;17(39):66-73 [Livzan MA, Gaus OV, Mozgovoy SI, et al. Chronic autoimmune gastritis: Risk factors, clinical manifestations and principles of diagnosis. Effective Pharmacotherapy. 2021;17(39):66-73 (in Russian)]. doi: 10.33978/2307-3586-2021-17-39-66-73
  8. Shah SC, Piazuelo MB, Kuipers EJ, Li D. AGA clinical practice update on the diagnosis and management of atrophic gastritis: Expert review. Gastroenterology. 2021;161(4):1325-32.e7. doi: 10.1053/j.gastro.2021.06.078
  9. Leja M. Where are we with gastric cancer screening in Europe in 2024? Gut. 2024;73(12):2074-82. doi: 10.1136/gutjnl-2024-332705
  10. Hoft SG, Noto CN, DiPaolo RJ. Two distinct etiologies of gastric cancer: Infection and autoimmunity. Front Cell Dev Biol. 2021;9:752346. doi: 10.3389/fcell.2021.752346
  11. Castellana C, Eusebi LH, Dajti E, et al. Autoimmune atrophic gastritis: A clinical review. Cancers (Basel). 2024;16(7):1310. doi: 10.3390/cancers16071310
  12. Bang CS, Lee JJ, Baik GH. Prediction of chronic atrophic gastritis and gastric neoplasms by serum pepsinogen assay: A systematic review and meta-analysis of diagnostic test accuracy. J Clin Med. 2019;8(5):657. doi: 10.3390/jcm8050657
  13. Dinis-Ribeiro M, Yamaki G, Miki K, et al. Meta-analysis on the validity of pepsinogen test for gastric carcinoma, dysplasia or chronic atrophic gastritis screening. J Med Screen. 2004;11(3):141-7. doi: 10.1258/0969141041732184
  14. Huang Y Kai, Yu J Chun, Kang W Ming, et al. Significance of serum pepsinogens as a biomarker for gastric cancer and atrophic gastritis screening: A systematic review and meta-analysis. PLoS One. 2015;10(11):e0142080. doi: 10.1371/journal.pone.0142080
  15. Rugge M, Genta RM, Malfertheiner P, et al. RE.GA.IN.: the Real-world Gastritis Initiative – updating the updates. Gut. 2024;73(3):407-41. doi: 10.1136/gutjnl-2023-331164
  16. Андреев Д.Н., Кучерявый Ю.А. Хронический атрофический гастрит: современное состояние проблемы. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2024;(4):10-9 [Andreev DN, Kucheryavyi YuA. Chronic atrophic gastritis: Current state of the problem. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2024;(4):10-9 (in Russian)]. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-224-4-10-1
  17. Dinis-Ribeiro M, Libânio D, Uchima H, et al. Management of epithelial precancerous conditions and early neoplasia of the stomach (MAPS III): European Society of Gastrointestinal Endoscopy (ESGE), European Helicobacter and Microbiota Study Group (EHMSG) and European Society of Pathology (ESP) Guideline update 2025. Endoscopy. 2025;57(5):504-54. doi: 10.1055/a-2529-5025
  18. Бордин Д.С., Ливзан М.А., Осипенко М.Ф., и др. Ключевые положения консенсуса Маастрихт VI. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2022;(9):5-21 [Bordin DS, Livzan MA, Osipenko MF, et al. The key statements of the Maastricht VI consensus. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2022;(9):5-21 (in Russian)]. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-205-9-5-21
  19. Маев И.В., Кучерявый Ю.А., Андреев Д.Н., Баркалова Е.В. Эрадикационная терапия инфекции Helicobacter pylori: обзор мировых тенденций. Терапевтический архив. 2014;86(3):94-9 [Maev IV, Kucheryavyi YuA, Andreev DN, Barkalova EV. Eradication therapy for Helicobacter pylori infection: Review of world trends. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2014;86(3):94-9 (in Russian)].
  20. Chen HN, Wang Z, Li X, Zhou ZG. Helicobacter pylori eradication cannot reduce the risk of gastric cancer in patients with intestinal metaplasia and dysplasia: Evidence from a meta-analysis. Gastric Cancer. 2016;19(1):166-75. doi: 10.1007/s10120-015-0462-7
  21. Rokkas T, Rokka A, Portincasa P. A systematic review and meta-analysis of the role of Helicobacter pylori eradication in preventing gastric cancer. Ann Gastroenterol. 2017;30(4):414-23. doi: 10.20524/aog.2017.0144
  22. Маев И.В., Андреев Д.Н. Молекулярно-генетические предикторы резистентности к антихеликобактерной терапии. Терапевтический архив. 2017;89(8):5-12 [Maev IV, Andreev DN. Molecular genetic predictors of resistance to anti-Helicobacter pylori therapy. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2017;89(8):5-12 (in Russian)]. doi: 10.17116/terarkh20178985-12
  23. Maev IV, Andreev DN, Kucheryavyi YA, Dicheva DT. Host factors influencing the eradication rate of Helicobacter pylori. World Applied Sciences Journal. 2014;30(30):134-40. doi: 10.5829/idosi.wasj.2014.30.mett.61
  24. Andreev DN, Khurmatullina AR, Maev IV, et al. Helicobacter pylori antibiotic resistance in Russia: A systematic review and meta-analysis. Antibiotics (Basel). 2025;14(5):524. doi: 10.3390/antibiotics14050524
  25. Haruma K, Ito M, Kido S, et al. Long-term rebamipide therapy improves Helicobacter pylori-associated chronic gastritis. Dig Dis Sci. 2002;47(4):862-7. doi: 10.1023/a:1014716822702
  26. Kamada T, Sato M, Tokutomi T, et al. Rebamipide improves chronic inflammation in the lesser curvature of the corpus after Helicobacter pylori eradication: A multicenter study. Biomed Res Int. 2015;2015:865146. doi: 10.1155/2015/865146
  27. Андреев Д.Н., Маев И.В., Дичева Д.Т., и др. Эффективность и безопасность применения ребамипида в схеме тройной эрадикационной терапии инфекции Helicobacter pylori: проспективное рандомизированное сравнительное исследование. Терапевтический архив. 2018;90(8):27-32 [Andreev DN, Maev IV, Dicheva DT, et al. Efficacy and safety of the use of rebamipide in the scheme of triple eradication therapy of Helicobacter pylori infection: A prospective randomized comparative study. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2018;90(8):27-32 (in Russian)]. doi: 10.26442/terarkh201890827-32
  28. Lee JS, Jeon SW, Lee HS, et al. Rebamipide for the improvement of gastric atrophy and intestinal metaplasia: A prospective, randomized, pilot study. Dig Dis Sci. 2022;67(6):2395-402. doi: 10.1007/s10620-021-07038-7
  29. Бакулин И.Г., Сушилова А.Г., Жарков А.В., Мальков В.А. Эффективность шестимесячной терапии ребамипидом при хроническом атрофическом гастрите: результаты исследования «ОПЛОТ». Эффективная фармакотерапия. 2024;20(46):28-3 [Bakulin IG, Sushilova AG, Zharkov AV. Effectiveness of 6-month rebamipide therapy in chronic atrophic gastritis: Results of the OPLOT study. Effective Pharmacotherapy. 2024;20(46):28-3 (in Russian)]. doi: 10.33978/2307-3586-2024-20-46-28-34

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Study design.

Download (120KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. A statistically significant median between the average PG I/PG II ratio depending on the stage of atrophy in the AIG+HP+ (a) and AIG-HP+ (b) groups.

Download (74KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. A statistically significant median between the average PG I level (μg/L) depending on the stage of atrophy in group 1 (AIG+HP+).

Download (43KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. The ratio of PG I (a) and PG I/PG II (b) for the detection of biopsy-confirmed severe atrophic gastritis in the ROC analysis.

Download (116KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».