Experience in the application of ultrasound indices for assessing the activity of inflammatory bowel diseases

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim. To evaluate the diagnostic value of ultrasound (US) parameters and indices for assessing the active inflammatory bowel diseases (IBD).

Materials and methods. The study included 115 patients with IBD, 41 (36%) patients were with ulcerative colitis (UC) and 74 (64%) – with Crohn's disease (CD). Transabdominal US examination of the intestine was performed on Sonoscape S2N, with a bowel wall thickness (BWT) of 3 mm considered the norm. To assess activity in UC, the Milan Ultrasound Criteria (MUC) score was used, and in CD – International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score (IBUS-SAS).

Results. In active UC BWT (5.91 [4.87; 6.95] mm) was greater than in remission (2.9 [2.6; 3.1] mm; p = 0.003). For active UC diagnosis BWT greater than 3 mm had sensitivity (Se) of 90.5% and specificity (Sp) of 70.6%. The MUC in exacerbation (9 [7.88; 11.8]) was higher than in remission (4.2 [3.64; 4.9]; p < 0.001). In 31 (89%) patients in exacerbation, the MUC was higher than 6.2 (Se 88.9%, Sp 87.5%), and in 34 (97%) at a threshold of 5.18 (Se 96.3%, Sp 87.5%). In active CD, BWT (4.9 [3.8; 6.6] mm) was greater than in remission (3.18 [2.6; 3.5]; p = 0.0001), with Se 87.0%, Sp 71.4%. The IBUS-SAS in active CD (46.8 [27; 71.5]) was higher than the remission (12.6 [11.2; 30.2]; p = 0.001). At a threshold of 37.5, the IBUS-SAS had Se 92.6%, Sp 61.5%, and at 45.2, Se 92.6%, Sp 87.2%.

Conclusion. US imaging is a useful and effective tool for assessing IBD activity; a threshold value of the MUC score of 5.18 and IBUS-SAS of 45.2 suggests better diagnostic value for differentiating between exacerbation and remission.

About the authors

Dilyara D. Mukhametova

Kazan State Medical University

Author for correspondence.
Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-2102-0142

канд. мед. наук, ассистент каф. госпитальной терапии 

Russian Federation, Kazan

Ilyas M. Minnemullin

Ziyatdinov Central City Clinical Hospital No. 18

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-0629-2978

врач-терапевт 

Russian Federation, Kazan

Olga E. Akchurina

Kazan State Medical University

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0009-0009-5739-7807

врач-ординатор каф. госпитальной терапии

Russian Federation, Kazan

Alfia Kh. Odintsova

Republican Clinical Hospital

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7148-8862

канд. мед. наук, зав. отд-нием гастроэнтерологии

Russian Federation, Kazan

Diana I. Abdulganieva

Kazan State Medical University; Republican Clinical Hospital

Email: muhdilyara@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7069-2725

д-р мед. наук, проф., зав. каф. госпитальной терапии; гл. специалист по терапии

Russian Federation, Kazan; Kazan

References

  1. Маев И.В., Бакулин И.Г., Скалинская М.И., Сказываева Е.В. Воспалительные заболевания кишечника: трансформация представлений. Терапевтический архив. 2023;95(12):1064-74 [Maev IV, Bakulin IG, Skalinskaya MI, Skazyvaeva EV. Inflammatory bowel diseases: Transformation of representations. A review. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2023;95(12):1064-74 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2023.12.202507
  2. Шелыгин Ю.А., Ивашкин В.Т., Белоусова Е.А., и др. Язвенный колит (К51), взрослые. Колопроктология. 2023;22(1):10-44 [Shelygin YuA, Ivashkin VT, Belousova EA, et al. Ulcerative colitis (K51), adults. Koloproktologia. 2023;22(1):10-44 (in Russian)]. doi: 10.33878/2073-7556-2023-22-1-10-44
  3. Шелыгин Ю.А., Ивашкин В.Т., Ачкасов С.И., и др. Клинические рекомендации. Болезнь Крона (К50), взрослые. Колопроктология. 2023;22(3):10-49 [Shelygin YuA, Ivashkin VT, Achkasov SI, et al. Clinical guidelines. Crohn’s disease (К50), adults. Koloproktologia. 2023;22(3):10-49 (in Russian)]. doi: 10.33878/2073-7556-2023-22-3-10-49
  4. Ломакина Е.Ю., Будзинская А.А., Белоусова Е.А., Терещенко С.Г. Роль уточняющих эндоскопических методик в определении степени активности у пациентов с воспалительными заболеваниями кишечника. Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2024;225(5):43-50 [Lomakina EYu, Budzinskaya AA, Belousova EA, Tereschenko SG. The role of clarifying endoscopic techniques in determining the degree of activity in patients with inflammatory bowel diseases. Experimental and Clinical Gastroenterology. 2024;225(5):43-50 (in Russian)]. doi: 10.31146/1682-8658-ecg-225-5-43-50
  5. Nylund K, Maconi G, Hollerweger A, et al. EFSUMB Recommendations and Guidelines for Gastrointestinal Ultrasound – Part 1: Examination Techniques and Normal Findings (Short version). Ultraschall in Med. 2017;38(3):1-15. doi: 10.1055/s-0042–115853
  6. Turner D, Ricciuto A, Lewis A, et al. STRIDE-II: An Update on the Selecting Therapeutic Targets in Inflammatory Bowel Disease (STRIDE) Initiative of the International Organization for the Study of IBD (IOIBD): Determining Therapeutic Goals for Treat-to-Target strategies in IBD. Gastroenterology. 2021;160(5):1570-83. doi: 10.1053/j.gastro.2020.12.031
  7. Sturm A, Maaser C, Calabrese E, at al. ECCO-ESGAR Guideline for Diagnostic Assessment in IBD Part 2: IBD scores and general principles and technical aspects. J Crohns Colitis. 2019;13(3):273-84. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjy114
  8. Allocca M, Filippi E, Costantino A, et al. Milan ultrasound criteria are accurate in assessing disease activity in ulcerative colitis: external validation. United European Gastroenterol J. 2021;9(4):438-42. doi: 10.1177/2050640620980203
  9. Novak KL, Nylund K, Maaser C. Expert Consensus on Optimal Acquisition and Development of the International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score [IBUS-SAS]: A Reliability and Inter-rater Variability Study on Intestinal Ultrasonography in Crohn’s Disease. J Crohns Colitis. 2021;15(4):609-16. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjaa216
  10. Krugliak CN, St-Pierre J, Kellar A, Rubin DT. Clinical Application of Intestinal Ultrasound in Inflammatory Bowel Disease. Curr Gastroenterol Rep. 2024;26(2):31-40. doi: 10.1007/s11894-024-00915-x
  11. Maconi G, Nylund K, Ripolles T, et al. EFSUMB Recommendations and Clinical Guidelines for Intestinal Ultrasound (GIUS) in Inflammatory Bowel Diseases. Ultraschall Med. 2018;39(3):304-17. doi: 10.1055/s-0043–125329
  12. Синельникова Е.В., Столова Э.Н., Синицына А.В., Крашенинникова Н.В. Возможности трансабдоминального ультразвукового сканирования при воспалительных заболеваниях кишечника. Визуализация в медицине. 2023;5(2):25-31 [Sinelnikova EV, Stolova EN, Sinitsyna AV, Krasheninnikova NV. Value of transabdominal bowel ultrasonography in inflammatory diseases. Visualization in medicine. 2023;5(2):25-31 (in Russian)]. EDN: GGTVWA
  13. Ilvemark J, Hansen T, Goodsall TM, et al. Defining Transabdominal Intestinal Ultrasound Treatment Response and Remission in Inflammatory Bowel Disease: Systematic Review and Expert Consensus Statement. J Crohns Colitis. 2022;16(4):554-80. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjab173
  14. Freitas M, de Castro FD, Macedo SV, et al. Ultrasonographic scores for ileal Crohn’s disease assessment: Better, worse or the same as contrast-enhanced ultrasound? BMC Gastroenterol. 2022;22(1):252. doi: 10.1186/s12876-022-02326-6
  15. Parra Izquierdo LV, Vargas M, Frías-Ordoñez J. Experience with the use of intestinal ultrasound and application of the Milan Ultrasound Criteria in Colombian patients with ulcerative colitis. J Crohns Colitis. 2024;18:i834. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjad212.0530
  16. Dong J, Wang H, Zhao J, et al. Ultrasound as a diagnostic tool in detecting active Crohn’s disease: a meta-analysis of prospective studies. Eur Radiol. 2014;24(1):26-33. doi: 10.1007/s00330-013-2973-0
  17. Самсонова Т.В., Орлова Л.П. Роль ультразвукового исследования в диагностике осложнений болезни Крона тонкой кишки. Ультразвуковая и функциональная диагностика. 2015;5S:155a [Samsonova TV, Orlova LP. The role of ultrasound examination in the diagnosis of complications of Crohn's disease of the small intestine. Ultrasound and Functional Diagnostics. 2015;5S:155a (in Russian)]. EDN: VPLBYH
  18. Stenczel ND, Purcarea MR, Tribus LC, Oniga GH. The role of the intestinal ultrasound in Crohn's disease diagnosis and monitoring. J Med Life. 2021;14(3):310-5. doi: 10.25122/jml-2021-0067
  19. Nagarajan KV, Yelsangikar A, Nagar A, Bhat N. External validation of Intestinal Ultrasound score: IBUS-SAS with clinical (CDAI), biomarkers and endoscopic scoring system (SES-CD). J Crohns Colitis. 2024;18:i517-8. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjad212.0329

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Ultrasound imaging of a 53-year-old patient with UC, pancolitis. In the sigmoid colon, bowel wall thickening is about 9 mm, the stratification of layers is disrupted throughout the entire length, Dopplerography reveals increased blood flow, which indicates high-activity inflammation.

Download (146KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Milan ultrasound criteria score depending on the stage (a) and activity (b) of UC.

Download (171KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Correlations between the Milan ultrasound criteria score and endoscopic activity of UC according to Schroeder (a) and the level of C-reactive protein in the blood (b).

Download (56KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Ultrasound imaging of a 35-year-old patient with CD sigmoiditis: a – in the ileum wall thickening is about 7 mm (due to the submucosa and muscular propria), intestinal lumen is narrowed, Dopplerography reveals increased blood flow; b – in a transverse section along the periphery of the ileum, inflammatory “creeping” mesenteric fat is noted.

Download (96KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score depending: a – on the stage; b – activity of CD.

Download (183KB)
Indexing metadata
7. Fig. 6. Correlations of the International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score: a – in CD with the level of fecal calprotectin; b – the level of C-reactive protein in the blood.

Download (59KB)
Indexing metadata
8. Fig. 7. ROC curve characterizing the discriminatory ability of the ultrasound thickness of the intestinal wall the ability to predict the endoscopic activity of UC to differentiate between exacerbation and remission: a – ultrasound bowel wall thickness (AUC 0.945; 95% CI 0.904–0.986; p < 0.001); b – the Milan ultrasound criteria score (AUC 0.977; 95% CI 0.932–1.000; p < 0.001).

Download (114KB)
Indexing metadata
9. Fig. 8. ROC curve characterizing: a – the discriminatory ability the ability to predict the endoscopic activity of CD to differentiate between exacerbation and remission: of the bowel wall thickness in CD (AUC 0.919; 95% CI 0.854–0.984, p < 0.001); b – International Bowel Ultrasound Segmental Activity Score (AUC 0.940; 95% CI 0.875–1.000; p < 0.001).

Download (115KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».