Metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease in patients with prediabetes and type 2 diabetes mellitus

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Aim. The aim of this study was to identify the prevalence of steatosis degrees and stages of liver fibrosis in metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease (MASLD) in connection with the presence of carbohydrate metabolism disorders, such as prediabetes and type 2 diabetes mellitus (DM).

Materials and methods. Retrospective database search (4101 records) was performed. Vibration-controlled transient liver elastography with controlled attenuation parameter module was used for the assessment of liver steatosis and fibrosis. Based on the presence of carbohydrate metabolism disorders, subjects with MASLD were allocated to one of the following groups: MASLD without prediabetes or DM (group 1), MASLD with prediabetes (group 2) and MASLD with DM (group 3).

Results. Proportion of patients with severe liver steatosis (S3) was lowest in the group 1 (61.9%), while no difference was found between groups 2 and 3 (74.3% vs 76.7%; p = 0.5). Moderate-to-severe liver fibrosis (stages F2–F4) was less widespread in the group 1 (24.1%); significant difference by this parameter was also revealed between groups 2 and 3 (34.0% vs 45.4%; p = 0.004). Proportion of patients with metabolic dysfunction-associated steatohepatitis was similar in groups 2 and 3 (33.9% vs 35.4%; p = 0.7), but was lower in the group 1 (26.7% vs 33.9% and 35.4%; p = 0.02 and p < 0.001, respectively).

Conclusion. Carbohydrate metabolism disorders are closely associated with progressive steatosis and liver fibrosis in patients with MASLD. No differences in the severity of liver steatosis was found between groups with prediabetes and T2DM, however, in T2DM, the prevalence of advanced/severe liver fibrosis was highest among all studied groups.

About the authors

Armida N. Sasunova

Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety

Email: morosoffsv@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-8896-5285

врач-эндокринолог

Russian Federation, Moscow

Alexey A. Goncharov

Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety

Email: morosoffsv@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8099-8602

мл. науч. сотр. отд-ния гастроэнтерологии, гепатологии и диетотерапии

Russian Federation, Moscow

Sergey V. Morozov

Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety; Russian Medical Academy of Continuous Professional Education

Author for correspondence.
Email: morosoffsv@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6816-3058

д-р мед. наук, вед. науч. сотр. отд-ния гастроэнтерологии, гепатологии и диетотерапии; проф. каф. гастроэнтерологии

Russian Federation, Moscow; Moscow

Vladimir I. Pilipenko

Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety

Email: morosoffsv@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-5632-1880

канд. мед. наук, науч. сотр. отд-ния гастроэнтерологии, гепатологии и диетотерапии

Russian Federation, Moscow

Vasily A. Isakov

Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety

Email: morosoffsv@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4417-8076

д-р мед. наук, проф., зав. отд-нием гастроэнтерологии, гепатологии и диетотерапии

Russian Federation, Moscow

References

  1. European Association for the Study of the Liver (EASL); European Association for the Study of Diabetes (EASD); European Association for the Study of Obesity (EASO). EASL-EASD-EASO Clinical Practice Guidelines on the management of metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease (MASLD). J Hepatol. 2024;81(3):492-542. doi: 10.1016/j.jhep.2024.04.031
  2. Maldonado-Rojas ADC, Zuarth-Vázquez JM, Uribe M, et al. Insulin resistance and Metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease (MASLD): Pathways of action of hypoglycemic agents. Ann Hepatol. 2024;29(2):101182. doi: 10.1016/j.aohep.2023.101182
  3. Williamson RM, Price JF, Glancy S, et al. Prevalence of and risk factors for hepatic steatosis and non-alcoholic Fatty liver disease in people with type 2 diabetes: the Edinburgh Type 2 Diabetes Study. Diabetes Care. 2011;34(5):1139-44. doi: 10.2337/dc10-2229
  4. Аметов А.С., Амикишиева К.А., Гурьева И.В. Ведение пациентов с метаболически ассоциированной жировой болезнью печени: взгляд эндокринолога. Эндокринология: новости, мнения, обучение. 2024;13(2):35-46 [Ametov AS, Amikishieva KA, Gurieva IV. Management of patients with metabolic-associated fatty liver disease: an endocrinologist's view. Endokrinologiia: novosti, mneniia, obuchenie. 2024;13(2):35-46 (in Russian)]. doi: 10.33029/2304-9529-2024-13-2-35-46
  5. Qi X, Li J, Caussy C, et al. Epidemiology, screening, and co-management of type 2 diabetes mellitus and metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease. Hepatology. 2024. doi: 10.1097/HEP.0000000000000913
  6. Godoy-Matos AF, Valério CM, Silva Júnior WS, et al. 2024 UPDATE: the Brazilian Diabetes Society position on the management of metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease (MASLD) in people with prediabetes or type 2 diabetes. Diabetol Metab Syndr. 2024;16(1):23. doi: 10.1186/s13098-024-01259-2
  7. Younossi ZM, Kalligeros M, Henry L. Epidemiology of metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease. Clin Mol Hepatol. 2025;31(Suppl):S32-50. doi: 10.3350/cmh.2024.0431
  8. Rooney MR, Fang M, Ogurtsova K, et al. Global Prevalence of Prediabetes. Diabetes Care. 2023;46(7):1388-94. doi: 10.2337/dc22-2376
  9. Saeedi P, Petersohn I, Salpea P, et al. Global and regional diabetes prevalence estimates for 2019 and projections for 2030 and 2045: Results from the International Diabetes Federation Diabetes Atlas, 9th edition. Diabetes Res Clin Pract. 2019;157:107843. doi: 10.1016/j.diabres.2019.107843
  10. Yuan F, Fang D, Xu H, et al. One-hour post-load glucose is associated with biopsy-proven metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease in obese individuals. Diabetes Metab. 2025;51(1):101588. doi: 10.1016/j.diabet.2024.101588
  11. Han E, Lee BW, Kang ES, et al. Mortality in metabolic dysfunction-associated steatotic liver disease: A nationwide population-based cohort study. Metabolism. 2024;152:155789. doi: 10.1016/j.metabol.2024.155789
  12. Mezzacappa C. Co-occurring MASLD and Diabetes Is Associated With Increased Incidence of Cardiovascular Events and Mortality. Gastroenterology. 2024;167(4):812-3. doi: 10.1053/j.gastro.2024.04.021
  13. Matsubayashi Y, Fujihara K, Khin L, et al. Association of changes in the type 2 diabetes and MASLD/related SLD status with risk of developing cardiovascular disease. Diabetes Obes Metab. 2025;27(4):2035-43. doi: 10.1111/dom.16196
  14. Дедов И.И., Шестакова М.В., Майоров А.Ю., и др. Сахарный диабет 2 типа у взрослых. Сахарный диабет. 2020;23(2S): 4-102 [Dedov II, Shestakova MV, Mayorov AYu. Diabetes mellitus type 2 in adults. Diabetes mellitus. 2020;23(2S):4-102 (in Russian)]. doi: 10.14341/DM12507
  15. Сасунова А.Н., Гончаров А.А., Гаппарова К.М., Исаков В.А. Взаимосвязь сахарного диабета и неалкогольной жировой болезни печени: клинико-инструментальное парное исследование. Терапевтический архив. 2024;96(8):764-70 [Sasunova AN, Goncharov AA, Gapparova KM, Isakov VA. The relationship between diabetes mellitus and non-alcoholic fatty liver disease: a clinical and instrumental paired study. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2024;96(8):764-70 (in Russian)]. doi: 10.26442/00403660.2024.08.202810
  16. Karlas T, Petroff D, Sasso M, et al. Individual patient data meta-analysis of controlled attenuation parameter (CAP) technology for assessing steatosis. J Hepatol. 2017;66(5):1022-30. doi: 10.1016/j.jhep.2016.12.022
  17. Tsochatzis EA, Gurusamy KS, Ntaoula S, et al. Elastography for the diagnosis of severity of fibrosis in chronic liver disease: a meta-analysis of diagnostic accuracy. J Hepatol. 2011;54(4):650-9. doi: 10.1016/j.jhep.2010.07.033
  18. Дедов И.И., Шестакова М.В., Майоров А.Ю. Алгоритмы специализированной медицинской помощи больным сахарным диабетом. М., 2023. 11-й выпуск [Dedov II, Shestakova MV, Maiorov AIu. Algoritmy spetsializirovannoi meditsinskoi pomoshchi bolnym sakharnym diabetom. Moscow, 2023. Iss. 11 (in Russian)]. doi: 10.14341/DM13042
  19. Chan KE, Ong EYH, Chung CH, et al. Longitudinal Outcomes Associated With Metabolic Dysfunction-Associated Steatotic Liver Disease: A Meta-analysis of 129 Studies. Clin Gastroenterol Hepatol. 2024;22(3):488-98.e14. doi: 10.1016/j.cgh.2023.09.018
  20. Cuthbertson DJ, Koskinen J, Brown E, et al. Fatty liver index predicts incident risk of prediabetes, type 2 diabetes and non-alcoholic fatty liver disease (NAFLD). Ann Med. 2021;53(1):1256-64. doi: 10.1080/07853890.2021.1956685
  21. Parry SA, Hodson L. Managing NAFLD in Type 2 Diabetes: The Effect of Lifestyle Interventions, a Narrative Review. Adv Ther. 2020;37(4): 1381-406. doi: 10.1007/s12325-020-01281-6
  22. Shao J, Zhou M, Xie X, Lan Sh . Association between fatty liver disease and risk of microvascular complications in Type-2 diabetes mellitus: A systematic review and meta-analysis. Pak J Med Sci. 2025;41(3):902-9. doi: 10.12669/pjms.41.3.11362
  23. Adams LA, Harmsen S, St Sauver JL, et al. Nonalcoholic fatty liver disease increases risk of death among patients with diabetes: a community-based cohort study. Am J Gastroenterol. 2010;105(7): 1567-73. doi: 10.1038/ajg.2010.18
  24. Kim KS, Hong S, Han K, Park CY. Association of non-alcoholic fatty liver disease with cardiovascular disease and all cause death in patients with type 2 diabetes mellitus: nationwide population based study. BMJ. 2024;384:e076388. doi: 10.1136/bmj-2023-076388
  25. Ebert T, Widman L, Stenvinkel P, Hagström H. Increased risk for microvascular outcomes in NAFLD-A nationwide, population-based cohort study. J Intern Med. 2023;294(2):216-27. doi: 10.1111/joim.13673
  26. Song QR, Liu SL, Bi YG, et al. Non-alcoholic Fatty Liver Disease Is Associated With Cardiovascular Outcomes in Subjects With Prediabetes and Diabetes: A Prospective Community-Based Cohort Study. Front Cardiovasc Med. 2022;9:889597. doi: 10.3389/fcvm.2022.889597
  27. Choi W, Park M, Park S, et al. Combined impact of prediabetes and hepatic steatosis on cardiometabolic outcomes in young adults. Cardiovasc Diabetol. 2024;23(1):422. doi: 10.1186/s12933-024-02516-4
  28. Arias-Fernández M, Fresneda S, Abbate M, et al. Fatty Liver Disease in Patients with Prediabetes and Overweight or Obesity. Metabolites. 2023;13(4):531. doi: 10.3390/metabo13040531
  29. Ng CH, Chan KE, Chin YH, et al. The effect of diabetes and prediabetes on the prevalence, complications and mortality in nonalcoholic fatty liver disease. Clin Mol Hepatol. 2022;28(3):565-74. doi: 10.3350/cmh.2022.0096
  30. Alfadda AA, Alqutub AN, Sherbeeni SM, et al. Predictors of liver fibrosis progression in cohort of type 2 diabetes mellitus patients with MASLD. J Diabetes Complications. 2025;39(2):108910. doi: 10.1016/j.jdiacomp.2024.108910
  31. Huang DQ, Noureddin N, Ajmera V, et al. Type 2 diabetes, hepatic decompensation, and hepatocellular carcinoma in patients with non-alcoholic fatty liver disease: an individual participant-level data meta-analysis. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2023;8(9):829-36. doi: 10.1016/S2468-1253(23)00157-7
  32. Martínez-Sánchez FD, Corredor-Nassar MJ, Feria-Agudelo SM. Factors Associated With Advanced Liver Fibrosis in a Population With Type 2 Diabetes: A Multicentric Study in Mexico City. J Clin Exp Hepatol. 2025;15(4):102536. doi: 10.1016/j.jceh.2025.102536
  33. Isaacs SD, Farrelly FV, Brennan PN. Role of anti-diabetic medications in the management of MASLD. Frontline Gastroenterology. 2025;16(3): 239-49. doi: 10.1136/flgastro-2024-102856
  34. Musso G, Cassader M, Paschetta E, et al. Thiazolidinediones and Advanced Liver Fibrosis in Nonalcoholic Steatohepatitis: A Meta-analysis. JAMA Intern Med. 2017;177(5):633-40. doi: 10.1001/jamainternmed.2016.9607
  35. Guo W, Tian W, Lin L, Xu X. Liraglutide or insulin glargine treatments improves hepatic fat in obese patients with type 2 diabetes and nonalcoholic fatty liver disease in twenty-six weeks: A randomized placebo-controlled trial. Diabetes Res Clin Pract. 2020;170:108487. doi: 10.1016/j.diabres.2020.108487
  36. Flint A, Andersen G, Hockings P, et al. Randomised clinical trial: semaglutide versus placebo reduced liver steatosis but not liver stiffness in subjects with non-alcoholic fatty liver disease assessed by magnetic resonance imaging. Aliment Pharmacol Ther. 2021;54(9):1150-61. doi: 10.1111/apt.16608
  37. Passos PRC, Filho VOC, Noronha MM, et al. Influence of glucagon-like peptide-1 receptor agonists on hepatic events in type 2 diabetes: a systematic review and meta-analysis. J Gastroenterol Hepatol. 2025;40(1):67-77. doi: 10.1111/jgh.16752
  38. Wei Q, Xu X, Guo L, et al. Effect of SGLT2 Inhibitors on Type 2 Diabetes Mellitus With Non-Alcoholic Fatty Liver Disease: A Meta-Analysis of Randomized Controlled Trials. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:635556. doi: 10.3389/fendo.2021.635556
  39. Jin Z, Yuan Y, Zheng C, et al. Effects of sodium-glucose co-transporter 2 inhibitors on liver fibrosis in non-alcoholic fatty liver disease patients with type 2 diabetes mellitus: An updated meta-analysis of randomized controlled trials. J Diabetes Complications. 2023;37(8):108558. doi: 10.1016/j.jdiacomp.2023.108558
  40. Mantovani A, Petracca G, Beatrice G, et al. Non-alcoholic fatty liver disease and risk of incident diabetes mellitus: an updated meta-analysis of 501 022 adult individuals. Gut. 2021;70(5):962-9. doi: 10.1136/gutjnl-2020-322572

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Algorithm for selecting patients for the study.

Download (173KB)
3. Fig. 2. Prevalence of various severity of liver steatosis in the study groups of patients.

Download (92KB)
4. Fig. 3. Prevalence of various stages of liver fibrosis in the study groups of patients.

Download (125KB)
5. Fig. 4. Prevalence of steatohepatitis in the study groups of patients.

Download (82KB)

Copyright (c) 2025 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».