Atherosclerosis and cardiovascular risk in patients with inflammatory bowel disease

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Inflammatory bowel disease (IBD) can cause early atherosclerosis. There is a correlation between inflammatory activity in IBD and cardiovascular events. Chronic inflammation can lead to endothelial dysfunction. This review discusses the possibilities of the mechanisms underlying the relationship between IBD and atherosclerosis, the role of innate and humoral immunity, intestinal microbiota, biomarkers (C-reactive protein, homocysteine, etc.), as well as the possibility of early instrumental diagnosis of subclinical manifestations of atherosclerosis in patients with IBD by measuring carotid intima–media thickness and aortic pulse wave velocity. The need for active prevention of cardiovascular diseases in this group of patients is emphasized, including through the control of inflammation activity, as well as the inclusion of IBD in one of the risk factors for cardiovascular diseases.

About the authors

Olga Iu. Mironova

Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Author for correspondence.
Email: mironova_o_yu@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0002-5820-1759

канд. мед. наук, доц. каф. факультетской терапии №1 Института клинической медицины им. Н.В. Склифосовского

Russian Federation, Moscow

Mariia A. Isaikina

Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: mironova_o_yu@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0001-6440-8636

канд. мед. наук, ассистент каф. факультетской терапии №1 Института клинической медицины им. Н.В. Склифосовского

Russian Federation, Moscow

Sofiia A. Khasieva

Sechenov First Moscow State Medical University (Sechenov University)

Email: mironova_o_yu@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0002-8988-1830

клин. ординатор каф. факультетской терапии №1 Института клинической медицины им. Н.В. Склифосовского

Russian Federation, Moscow

References

  1. Kondubhatla K, Kaushal A, Daoud A, et al. Pro-Atherogenic Inflammatory Mediators in Inflammatory Bowel Disease Patients Increase the Risk of Thrombosis, Coronary Artery Disease, and Myocardial Infarction: A Scientific Dilemma. Cureus. 2020;12(9):1-10. doi: 10.7759/cureus.10544
  2. Garber A, Regueiro M. Extraintestinal Manifestations of Inflammatory Bowel Disease: Epidemiology, Etiopathogenesis, and Management. Curr Gastroenterol Rep. 2019;21(7). doi: 10.1007/s11894-019-0698-1
  3. Harbord M, Annese V, Vavricka SR, et al. The first European evidence-based consensus on extra-intestinal manifestations in inflammatory bowel disease. J Crohns Colitis. 2016;10(3):239-54. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjv213
  4. Aarestrup J, Jess T, Kobylecki CJ, et al. Cardiovascular Risk Profile Among Patients With Inflammatory Bowel Disease: A Population-based Study of More Than 100 000 Individuals. J Crohns Colitis. 2019;13(3):319-23. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjy164.
  5. Panhwar MS, Mansoor E, Al-Kindi SG, et al. Risk of Myocardial Infarction in Inflammatory Bowel Disease: A Population-based National Study. Inflamm Bowel Dis. 2019;25(6):1080-7. doi: 10.1093/ibd/izy354
  6. Czubkowski P, Osiecki M, Szymańska E, Kierkuś J. The risk of cardiovascular complications in inflammatory bowel disease. Clin Exp Med. 2020;20(4):481-91. doi: 10.1007/s10238-020-00639-y
  7. Zanoli L, Mikhailidis DP, Bruno RM, et al. Aortic Stiffening Is an Extraintestinal Manifestation of Inflammatory Bowel Disease: Review of the Literature and Expert Panel Statement. Angiology. 2020;71(8):689-97. doi: 10.1177/0003319720918509
  8. Bernstein CN, Blanchard JF, Houston DS. The incidence of deep venous thrombosis and pulmonary embolism among patients with infammatory bowel disease: a population-based cohort study. Thromb Haemost. 2001;85(3):430-4.
  9. Grainge MJ, West J, Card TR. Venous thromboembolism during active disease and remission in inflammatory bowel disease: a cohort study. Lancet. 2010;375(9715):657-63. doi: 10.1016/S0140-6736(09)61963-2
  10. Miehsler W, Reinisch W, Valic E, et al. Is inflammatory bowel disease an independent and disease specific risk factor for thromboembolism? Gut. 2004;53(4):542-8. doi: 10.1136/gut.2003.025411
  11. Pepe M, Carulli E, Forleo C, et al. Inflammatory Bowel Disease and Acute Coronary Syndromes: From Pathogenesis to the Fine Line between Bleeding and Ischemic Risk. Inflamm Bowel Dis. 2021;27(5):725-31. doi: 10.1093/ibd/izaa160
  12. Grignani G, Maiolo A. Cytokines and hemostasis. Haematologica. 2000;85(9):967-72. PMID: 10980636.
  13. Stocker R, Keaney JF. New insights on oxidative stress in the artery wall. J Thromb Haemost. 2005;3(8):1825-34. doi: 10.1111/j.1538-7836.2005.01370.x
  14. Sokolova LK, Pushkarev VM, Pushkarev VV, et al. Diabetes mellitus and atherosclerosis. The role of inflammatory processes in pathogenesis (literature review). Int J Endocrinol. 2017;13(7):486-98. doi: 10.22141/2224-0721.13.7.2017.115747
  15. Van Leuven SI, Hezemans R, Levels JH, et al. Enhanced atherogenesis and altered high density lipoprotein in patients with Crohn's disease. J Lipid Res. 2007;48(12):2640-6. doi: 10.1194/jlr.M700176-JLR20
  16. Tang WH, Kitai T, Hazen SL. Gut Microbiota in Cardiovascular Health and Disease. Circ Res. 2017;120(7):1183-96. doi: 10.1161/CIRCRESAHA.117.309715
  17. Van der Sloot KWJ, Amini M, Peters V, et al. Inflammatory Bowel Diseases: Review of Known Environmental Protective and Risk Factors Involved. Inflamm Bowel Dis. 2017;23(9):1499-509. doi: 10.1097/MIB.0000000000001217
  18. Underwood MA. Intestinal dysbiosis: novel mechanisms by which gut microbes trigger and prevent disease. Prev Med. 2014;65:133-7. doi: 10.1016/j.ypmed.2014.05.010
  19. Kamada N, Seo SU, Chen GY, Núñez G. Role of the gut microbiota in immunity and inflammatory disease. Nat Rev Immunol. 2013;13(5):321-35. doi: 10.1038/nri3430
  20. Lorenz RG, Chaplin DD, McDonald KG, et al. Isolated lymphoid follicle formation is inducible and dependent upon lymphotoxin-sufficient B lymphocytes, lymphotoxin beta receptor, and TNF receptor I function. J Immunol. 2003;170(11):5475-82. doi: 10.4049/jimmunol.170.11.5475
  21. Diehl GE, Longman RS, Zhang JX, et al. Microbiota restricts trafficking of bacteria to mesenteric lymph nodes by CX(3)CR1(hi) cells. Nature. 2013;494(7435):116-20. doi: 10.1038/nature11809
  22. Wrzosek L, Miquel S, Noordine ML, et al. Bacteroides thetaiotaomicron and Faecalibacterium prausnitzii influence the production of mucus glycans and the development of goblet cells in the colonic epithelium of a gnotobiotic model rodent. BMC Biol. 2013;11:61. doi: 10.1186/1741-7007-11-61
  23. Ni J, Wu GD, Albenberg L, Tomov VT. Gut microbiota and IBD: causation or correlation? Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2017;14(10):573-84. doi: 10.1038/nrgastro.2017.88
  24. Biedermann L, Fournier N, Misselwitz B, et al. High Rates of Smoking Especially in Female Crohn's Disease Patients and Low Use of Supportive Measures to Achieve Smoking Cessation – Data from the Swiss IBD Cohort Study [published correction appears in J Crohns Colitis. 2016 Jun;10(6):754]. J Crohns Colitis. 2015;9(10):819-29. doi: 10.1093/ecco-jcc/jjv113
  25. Bastida G, Beltrán B. Ulcerative colitis in smokers, non-smokers and ex-smokers. World J Gastroenterol. 2011;17(22):2740-7. doi: 10.3748/wjg.v17.i22.2740
  26. Biondi RB, Salmazo PS, Bazan SGZ, et al. Cardiovascular risk in individuals with inflammatory bowel disease. Clin Exp Gastroenterol. 2020;13:107-13. doi: 10.2147/CEG.S243478
  27. Cappello M, Licata A, Calvaruso V, et al. Increased expression of markers of early atherosclerosis in patients with inflammatory bowel disease. Eur J Intern Med. 2017;37:83-9. doi: 10.1016/j.ejim.2016.10.004
  28. Kakodkar S, Mutlu EA. Diet as a Therapeutic Option for Adult Inflammatory Bowel Disease. Gastroenterol Clin North Am. 2017;46(4):745-67. doi: 10.1016/j.gtc.2017.08.016
  29. Shon WJ, Jung MH, Choi EY, Shin DM. Sugar-sweetened Beverage and High Fat Diet Consumption Harmfully Alters Gut Microbiota and Promotes Gut Inflammation (P20-041-19). Curr Dev Nutr. 2019;3(Suppl. 1):nzz040.P20-041-19. doi: 10.1093/cdn/nzz040.P20-041-19
  30. Bigeh A, Sanchez A, Maestas C, Gulati M. Inflammatory Bowel Disease & The Risk for Cardiovascular Disease: Does All Inflammation Lead to Heart Disease? Trends Cardiovasc Med. 2020;30(8):463-9. doi: 10.1016/j.tcm.2019.10.001
  31. Brown AC, Rampertab SD, Mullin GE. Existing dietary guidelines for Crohn's disease and ulcerative colitis. Exp Rev Gastroenterol Hepatol. 2011;5(3):411-25. doi: 10.1586/egh.11.29
  32. Singh S, Singh H, Loftus EV, Pardi DS. Risk of cerebrovascular accidents and ischemic heart disease in patients with inflammatory bowel disease: a systematic review and meta-analysis. Clin Gastroenterol Hepatol. 2014;12:382-93. doi: 10.1016/j.cgh.2013.08.023
  33. Kristensen SL, Ahlehoff O, Lindhardsen J, et al. Disease activity in inflammatory bowel disease is associated with increased risk of myocardial infarction, stroke and cardiovascular death – a Danish nationwide cohort study [published correction appears in PLoS One. 2013;8(4). doi: 10.1371/annotation/b4a49855-87b9-436a-a4bd-bc64b50a6c93]. PLoS One. 2013;8(2):e56944. doi: 10.1371/journal.pone.0056944
  34. Sun HH, Tian F. Inflammatory bowel disease and cardiovascular disease incidence and mortality: A meta-analysis. Eur J Prev Cardiol. 2018;25(15):1623-31. doi: 10.1177/2047487318792952
  35. Danesh J, Kaptoge S, Mann AG, et al. Long-term interleukin-6 levels and subsequent risk of coronary heart disease: two new prospective studies and a systematic review. PLoS Med. 2008;5(4):e78. doi: 10.1371/journal.pmed.0050078
  36. Wang A, Liu J, Li C, et al. Cumulative Exposure to High-Sensitivity C-Reactive Protein Predicts the Risk of Cardiovascular Disease. J Am Heart Assoc. 2017;6(10):e005610. doi: 10.1161/JAHA.117.005610
  37. Fadeeva NA, Korneeva IA, Knyazev OV, Parfenov AI. Biomarkers of inflammatory bowel disease activity. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2018;90(12):107-11. doi: 10.26442/00403660.2018.12.000018
  38. Averill MM, Kerkhoff C, Bornfeldt KE. S100A8 and S100A9 in cardiovascular biology and disease. Arterioscler Thromb Vasc Biol. 2012;32(2):223-9. doi: 10.1161/ATVBAHA.111.236927
  39. Singh S, Kullo IJ, Pardi DS, Loftus EV. Epidemiology, risk factors and management of cardiovascular diseases in IBD. Nat Rev Gastroenterol Hepatol. 2015;12(1):26-35. doi: 10.1038/nrgastro.2014.202
  40. Anderson TJ, Grégoire J, Pearson GJ, et al. 2016 Canadian Cardiovascular Society Guidelines for the management of dyslipidemia for the prevention of cardiovascular disease in the adult. Can J Cardiol. 2016;32:1263-82. doi: 10.1016/j.cjca.2016.07.510
  41. Wu GC, Leng RX, Lu Q, et al. Subclinical Atherosclerosis in Patients With Inflammatory Bowel Diseases: A Systematic Review and Meta-Analysis. Angiology. 2017;68:447-61. doi: 10.1177/0003319716652031
  42. Maharshak N, Arbel Y, Bornstein NM, et al. Inflammatory bowel disease is not associated with increased intimal media thickening. Am J Gastroenterol. 2007;102(5):1050-5. doi: 10.1111/j.1572-0241.2007.01086.x
  43. Broide E, Schopan A, Zaretsky M, et al. Intima-media thickness of the common carotid artery is not significantly higher in Crohn's disease patients compared to healthy population. Dig Dis Sci. 2011;56(1):197-202. doi: 10.1007/s10620-010-1235-0
  44. Theocharidou E, Gossios TD, Griva T, et al. Is There an Association between Inflammatory Bowel Diseases and Carotid Intima-media Thickness? Preliminary Data. Angiology. 2014;65(6):543-50. doi: 10.1177/0003319713489876
  45. Papa A, Santoliquido A, Danese S, et al. Increased carotid intima–media thickness in patients with inflammatory bowel disease. Aliment Pharmacol Ther. 2005;22(9):839-46. doi: 10.1111/j.1365-2036.2005.02657.x
  46. Aloi M, Tromba L, Rizzo V, et al. Aortic Intima-Media Thickness as an Early Marker of Atherosclerosis in Children With Inflammatory Bowel Disease. J Pediatr Gastroenterol Nutr. 2015;61(1):41-6. doi: 10.1097/MPG.0000000000000771
  47. Ozturk K, Guler AK, Cakir M, et al. Pulse Wave Velocity, Intima Media Thickness, and Flow-mediated Dilatation in Patients with Normotensive Normoglycemic Inflammatory Bowel Disease. Inflamm Bowel Dis. 2015;21(6):1314-20. doi: 10.1097/MIB.0000000000000355
  48. Zanoli L, Cannavò M, Rastelli S, et al. Arterial stiffness is increased in patients with inflammatory bowel disease. J Hypertens. 2012;30(9):1775-81. doi: 10.1097/HJH.0b013e3283568abd
  49. Zanoli L, Rastelli S, Inserra G, et al. Increased arterial stiffness in inflammatory bowel diseases is dependent upon inflammation and reduced by immunomodulatory drugs. Atherosclerosis. 2014;234:346-51. doi: 10.1016/j.atherosclerosis.2014.03.023
  50. Ambrosino P, Tasso M, Lupoli R, et al. Non-invasive assessment of arterial stiffness in patients with rheumatoid arthritis: a systematic review and meta-analysis of literature studies. Ann Med. 2015;47(6):457-67. doi: 10.3109/07853890.2015.1068950
  51. Wang P, Mao YM, Zhao CN, et al. Increased Pulse Wave Velocity in Systemic Lupus Erythematosus: A Meta-Analysis. Angiology. 2018;69(3):228-35. doi: 10.1177/0003319717715964
  52. Meiszterics Z, Tímár O, Gaszner B, et al. Early morphologic and functional changes of atherosclerosis in systemic sclerosis – a systematic review and meta-analysis. Rheumatology (Oxford). 2016;55:2119-30. doi: 10.1093/rheumatology/kew236
  53. Lurz E, Aeschbacher E, Carman N, et al. Pulse wave velocity measurement as a marker of arterial stiffness in pediatric inflammatory bowel disease: a pilot study. Eur J Pediatr. 2017;176(7):983-7. doi: 10.1007/s00431-017-2927-7
  54. Cainzos-Achirica M, Glassner K, Zawahir HS, et al. Inflammatory Bowel Disease and Atherosclerotic Cardiovascular Disease: JACC Review Topic of the Week. J Am Coll Cardiol. 2020;76(24):2895-905. doi: 10.1016/j.jacc.2020.10.027
  55. Генкель В.В., Шапошник И.И. Воспалительные заболевания кишечника и статины. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2020;30(1):7-13 [Genkel VV, Shaposhnik II. Inflammatory Bowel Disease and Statins. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2020;30(1):7-13 (in Russian)]. doi: 10.22416/1382-4376-2020-30-1-7-13
  56. Kirchgesner J, Nyboe Andersen N, Carrat F, et al; BERENICE study group. Risk of acute arterial events associated with treatment of inflammatory bowel diseases: nationwide French cohort study. Gut. 2020;69(5):852-8. doi: 10.1136/gutjnl-2019-318932

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Consilium Medicum

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.
 
 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».