Сравнительное исследование экологии питания Bothrocara brunneum и B. zestum (Zoarcidae) в глубоководных экосистемах северо-западной части Тихого океана

Full Text

Bothrocara brunneum и B. zestum – два вида слизеголовов, относящиеся к семейству бельдюговых (Zoarcidae). B. brunneum по биомассе является одним из значимых видов семейства в Охотском море, ежегодный улов вида оценивают в ~ 1000–1500 т (Орлов, Токранов, 2012б; Бадаев, 2014). Среди бентосных и демерсальных рыб на глубинах 200–1000 м вдоль континентального склона в восточной части Охотского моря долю биомассы B. brunneum и B. zestum оценивают соответственно в 9.4 и 1.2% (Савин, 2012).

В результате технологических исследований установлено, что слизеголовы относятся к “столовым” видам рыб с белым плотным мясом, которое можно использовать в пищу, а их потенциальный вылов у побережья Камчатки оценивают в 8–10 тыс. т при многовидовом промысле (Орлов, Токранов, 2012а; Токранов, 2014). Несмотря на их экологическое значение и потенциал для промысла, знания о питании B. brunneum ограничены, а о питании B. zestum в Охотском море известно мало. Цель настоящей работы – изучить спектры питания вышеуказанных двух видов слизеголовов, оценить их трофические уровни и ниши в глубоководных районах Охотского моря и в районе тихоокеанских вод Малой Курильской гряды, используя собственные данные по содержимому желудков и имеющиеся в литературе сведения по изотопным подписям жертв.

Материал и методика

Материал для изучения питания B. brunneum и B. zestum собран из уловов донного трала ДT/TM-27.1/24.4 м, рабочее вертикальное раскрытие которого составляло 2.5–4.1 м во время большинства тралений, горизонтальное раскрытие – в среднем 16.26 м. Основные характеристики районов проведения траловых станций и объём собранного материала приведены в табл. 1. У отловленных особей измеряли общую длину (TL) и массу тела, извлекали желудки. Всего было собрано и обработано 670 желудков из 71 пробы. Эффекта регургитации (обратного выброса содержимого) желудков у обоих видов слизеголовов не наблюдалось.

Содержимое желудков обрабатывали в соответствии со стандартными методиками (Методическое пособие …, 1974; Руководство …, 1986; Чучукало, Напазаков, 1999), объекты питания идентифицировали по возможности до вида и взвешивали с точностью 0.1 г.

Статистический анализ данных. Для исследования закономерностей питания и пищевых отношений применяли метод непрямой ординации (неметрическое многомерное шкалирование – nMDS), основанный на анализе матрицы данных с использованием платформы статистического программирования R (R Core Team, 2022) и пакета R vegan 2.6–4 (Oksanen et al., 2020). Цель использования этого метода заключалась в обнаружении обусловленных районом сбора проб сходства и различия спектров питания у разноразмерных групп слизеголовов. Для количественной оценки несходства выборок использовали метрику Брея – Кёртиса, это позволило nMDS (функция metaMDS пакета vegan (Oksanen et al., 2020)) ранжировать расстоя- ния между объектами для нелинейного отображения на упрощённое двумерное пространство с показом ранговых различий на графике. Качество nMDS оценивали с использованием индикатора стресса, который варьируется от 0 до 1. Эмпирически считается, что при стрессе < 0.05 в сформированном пространстве выполнено отличное приближение расстояний к исходным расстояниям, от 0.05 до 0.1 – хорошее, от 0.1 до 0.2 – корректное, а при стрессе > 0.2 искажение расстояний велико (Herve, 2016). Применяя функцию envfit из пакета R vegan (Oksanen et al., 2020), оценивали направление векторов внешних факторов.

Трофические ниши. Ширину трофических ниш рассчитывали методом, предложенным Беэрхоп с соавт. (Bearhop et al., 2004), которые впервые ввели использование значений дисперсии стабильных изотопов в тканях для измерения ширины трофической ниши, и впоследствии усовершенствованным другими авторами (Layman et al., 2007; Newsome et al., 2007; Jackson et al., 2011; Swanson et al., 2015). В настоящем исследовании с использованием накопленных и опубликованных данных по соотношению стабильных изотопов углерода (δ¹³C) и азота (δ¹⁵N) в тканях массовых видов гидробионтов дальневосточных морей (Горбатенко и др., 2008, 2012, 2013, 2014, 2015) применён усовершенствованный метод, который впервые был использован для расчёта нишевых показателей палтусов (Напазаков, 2020). Сравнение трофических ниш двух видов слизеголовов осуществляли с применением пакета SIBER в статистической программе R (Jackson et al., 2011; R Core Team, 2022; Jackson, 2023) путём анализа изотопных подписей их жертв, с расчётом общих площадей и площадей стандартных эллипсов для выпуклых оболочек, учитывая малые выборки.

Таблица 1. Характеристика районов сбора и объём материала для изучения питания Bothrocara zestum и B. brunneum

Таблица 2. Состав пищи Bothrocara zestum различных размерных групп из южной части восточноохотской мезали (05–09.09.2010 г.), % массы пищи

Примечание. Здесь и в табл. 4: δ¹³C, δ¹⁵N – значения изотопных подписей соответственно углерода и азота (по: Горбатенко и др., 2008, 2012–2015); ТУ – трофический уровень кормового объекта.

Таблица 3. Состав пищи Bothrocara zestum различных размерных групп из мезали тихоокеанских вод Малой Курильской гряды (24.04–01.05.2009 г.), % массы пищи

Результаты и обсуждение

Питание Bothrocara zestum

Охотское море. Состав пищи B. zestum проанализирован у 235 экз. средней (по размерным группам) TL 15.0–64.5 см и массой 12–1096 г из 27 проб (табл. 2). Кальмары (Decapodiformes) были наиболее распространённым компонентом пищи у размерной группы 50.1–60.0 см, составляя 60% общей массы пищи. Общий вклад кальмаров в пищевой спектр вида составил 38.4%. Доля мизид (Mysidaе) в среднем составляла 22.4%, варьируя от 10.6 до 85.7%. Мизида Holmesiella anomala присутствовала в пище всех размерных групп.

Креветки (Caridea – Argis ochotensis и Pandalus longirostris) были важной пищей в размерной группе 60.1–70.0 см, составляя 50%, а в целом 7.6% общей массы пищи. Доля рыб в целом в пище B. zestum в среднем составляла 5.6–88.3%, с общим вкладом 29.7%. Особи TL 20.1–40.0 и 50.1–70.0 см из рыб потребляли только серебрянку Leuroglossus schmidti, а у B. zestum TL 40.1–50.0, несмотря на высокую долю серебрянки, в рыбной компоненте пищевого комка преобладали бельдюговые. Индекс наполнения желудков варьировал в пределах 5–20‱, пища отсутствовала у шести размерных групп в среднем в 19.0–86.8% желудков из 235 проанализированных.

Район тихоокеанских вод Малой Курильской гряды. Информация о составе пищи B. zestum у Малой Курильской гряды – второго глубоководного района исследований – ограничена, получена из двух проб и восьми желудков и представлена в табл. 3. Доминирующими компонентами в пище являлись рыбы (79.2%), на втором месте были головоногие (Cephalopoda) моллюски (19%) для размерной группы 40.1–50.0 см. Другие компоненты, включая амфипод (Amphipoda) и мизид, составляли небольшую долю в общей пищевой массе, а в размерной группе 60.1–70.0 см неидентифицированная пища составила 100%. Пустые желудки отсутствовали, но кормовая активность B. zestum оказалась низкой, со средним индексом наполнения желудка в пределах 6.2–16.7‱.

Другие районы северо-западной части Тихого океана (СЗТО). Согласно литературным источникам, питание B. zestum изучали только в восточной части Берингова моря (Stevenson, Hibpshman, 2010). Сравнение результатов этих исследований с проведёнными в Охотском море (табл. 2) показывает, что питание в указанных регионах различается. В Охотском море основным источником пищи были кальмары, составлявшие 38.4% общей массы пищи, рыбы (29.7%) и мизиды (22.4%). Напротив, в восточной части Берингова моря B. zestum в основном потреблял рыбу, которая составляла 57.6% содержимого желудков. Наиболее массовыми видами рыб являлись серебрянка и Lycodapus poecilus. Ракообразные (Crustacea) были на втором месте с долей 40.7%. Доля кальмаров составляла 1.6% массы пищи. Таким образом, состав пищи данного вида в Охотском море и в восточной части Берингова моря различается соотношением кальмаров и рыбы. Питание B. zestum TL 40.1–50.0 см из района южных Курильских островов показало большее сходство с охотоморскими данными для соответствующей размерной группы. Несмотря на выявленные различия, можно сделать вывод о том, что B. zestum является потребителем рыбы, кальмаров и ракообразных, причём пропорция потребления этих жертв меняется в течение онтогенеза и в зависимости от местообитания.

Питание Bothrocara brunneum

Охотское море. Состав пищи B. brunneum был проанализирован у 369 экз. средней TL 15.0–54.6 см и массой 22–1006 г. Выявлена высокая доля пустых желудков – 14–86% (табл. 4). Спектр питания особей TL < 20.1 см состоял в основном из мизид (52.7%), за которыми следовали глубоководные креветки семейства Oplophoridae (33.8%) и копеподы (Copepoda) (9.8%). У рыб TL ≥ 20.1 и особенно > 30 см основной пищей являлись серебрянка и другие рыбы. Накормленность B. brunneum оказалась низкой, о чём свидетельствуют значения индекса наполнения желудков – 12–45‱.

Район тихоокеанских вод Малой Курильской гряды. Данные о составе пищи различных размерных групп B. brunneum представлены в табл. 5. Доминирующими компонентами пищи по массе являлись головоногие моллюски (40.7%), рыба (47.3%) и мизиды (10.3%). Пищевой спектр самых крупных рыб (60.1–70.0 см) ограничивался исключительно нектонными организмами, включая головоногих моллюсков (52.2%) и рыбу (47.3%). Следует отметить, что B. brunneum слабо питался, единственный желудок в размерной группе 40.1–50.0 см был пустым. Доля пустых желудков в группах 50.1–60.0 и 60.1–70.0 см составила соответственно 94.1 и 90.0%, что выразилось в низкой накормленности – 2.55 и 3.12‱ соответственно.

Другие районы СЗТО. B. brunneum является широкобореальным видом, обитающим в различных районах северной части Тихого океана от Японского моря до Мексики (Froese, Pauly, 2023). В связи с этим целесообразно выполнить сравнительный обзор спектров питания данного вида из разных районов Северной Пацифики. Питание B. brunneum ранее изучали в нескольких районах северной части Тихого океана, включая глубоководные районы Охотского моря (Чучукало и др., 1999; Чучукало, 2006), западную (Глубоков, Орлов, 2000) и восточную (Stevenson, Hibpshman, 2010) части Берингова моря, восточную часть северной части Тихого океана (Ferry, 1997).

Летом 1997 г. проведено исследование содержимого 262 желудков B. brunneum TL 30–60 см с северного склона Охотского моря (Чучукало и др., 1999; Чучукало, 2006). Основными жертвами мелких B. brunneum (до 40 см) являлись минтай Gadus chalcogrammus, слизеголов Шмидта Lycogrammoides schmidti, серебрянка и молодь командорского кальмара Berryteuthis magister. У крупных особей TL 40–60 см доля рыб в пище, по сравнению с размерной группой до 40 см, снизилась, но возросла доля молоди командорского и северного Gonatopsis borealis кальмаров. Кроме того, в желудках обнаружены ракообразные, в том числе мизиды, эвфаузииды (Euphausiacea) и креветки.

 B. brunneum в западной части Берингова моря питается различными бентосными организмами, при этом ракообразные, преимущественно креветки и мизиды, являются доминирующими источниками пищи (Глубоков, Орлов, 2000). В восточной части Берингова моря этот вид в основном питается ракообразными, причём наиболее частыми жертвами являются креветки семейства Hippolytidae и рода Eualus (Stevenson, Hibpshman, 2010).

На двух глубоководных участках, в районе северной Калифорнии и в районе устья реки Колумбия, пищевой спектр B. brunneum невелик по разнообразию и состоит в основном из креветок и из мелких рыб семейства Zoarcidae и мизид. Наблюдаются различия в питании между этими двумя районами (Ferry, 1997).

В целом пища B. brunneum Северной Пацифики состоит из донных и придонных организмов мезобентали. В их числе ракообразные (копеподы, эвфаузииды, мизиды, амфиподы, креветки), мезопелагические рыбы, головоногие и двустворчатые моллюски (Bivalvia), редко полихеты (Polychaeta) и иглокожие (Echinodermata). Доминирующие компоненты пищи различаются в зависимости от региона, но в большинстве случаев ракообразные являются обычной и основной пищей.

Таблица 4. Состав пищи Bothrocara brunneum различных размерных групп из северной части восточноохотской мезали (11–23.08.2010 г.), % массы пищи

Примечание. Здесь и в табл. 5: “+” – доля компонента пищи < 0.05%.

Таблица 5. Состав пищи Bothrocara brunneum различных размерных групп из мезали тихоокеанских вод Малой Курильской гряды (24.04–01.05.2009 г.), % массы пищи

Статистический анализ данных

На рис. 1 представлена ординационная диа- грамма, отображающая спектры питания B. zestum и B. brunneum в Охотском море по размерным группам. Диаграмма иллюстрирует как внутривидовую, так и межвидовую изменчивость состава пищи. Наибольшее сходство наблюдается у особей TL 30.1–50.0 см. Из этого можно сделать вывод, что в глубоководной части Охотского моря пищевой спектр B. zestum изменяется в процессе развития: от состава, включающего в основном мелких ракообразных (копепод и мизид), к составу, где преобладают крупные декаподы (Decapoda), головоногие моллюски и рыбы. У B. brunneum состав пищи также меняется от мелких ракообразных (мизид и декапод) к рыбе и головоногим моллюскам. Спектры питания двух видов слизеголовов частично перекрываются.

На двумерном ординационном графике рис. 2 сравниваются пищевые спектры B. zestum и B. brunneum из разных районов СЗТО. Количественные данные для сравнения были взяты из литературных источников (Ferry, 1997; Глубоков, Орлов, 2000; Stevenson, Hibpshman, 2010).

Как следует из диаграммы, компоненты питания обоих видов зависят от районов обитания. В верхней правой координатной четверти находятся крупные размерные группы B. brunneum из Охотского моря и B. zestum из восточной части Берингова моря с доминированием в пище рыб и головоногих моллюсков. В левой сверху координатной четверти расположены мелкие размерные группировки B. brunneum и B. zestum из Охотского моря и Тихого океана, в пище которых доминируют копеподы и мизиды. В нижней координатной четверти справа находятся группы B. brunneum из западной и восточной частей Берингова моря, а также из района Северной Калифорнии и устья реки Колумбия, а также B. zestum из Охотского моря, а основная их пища – креветки. В координатной четверти снизу слева находятся мелкие размерные группы B. brunneum и крупные B. zestum с преобладанием в пище двустворчатых моллюсков и амфипод. Следовательно, питание B. brunneum и B. zestum в разных регионах СЗТО по основным таксонам жертв различается, причём региональные различия более существенны, чем межвидовые.

Ниши и трофические уровни

Значения изотопных подписей компонентов пищи B. zestum и B. brunneum приведены в табл. 2, 4. Для выполнения ординации пищевых спектров слизеголовов Охотского моря по изотопному составу их пищи и описания ширины изотопной ниши каждого вида использовали байесовскую оценку площадей стандартного эллипса. Итоги расчётов общесистемных параметров трофических ниш представлены в табл. 6 и на рис. 3.

Границы областей выпуклых оболочек (TA) характеризуют ширину трофической ниши, их определяют по самым внешним значениям δ¹³C и δ¹⁵N на биплот-графике. Оказалось, что у B. zestum и B. brunneum значения площадей TA различаются примерно в 1.5 раза – 28.41 и 43.11 соответственно (табл. 6). Стандартная эллиптическая область (SEA) является альтернативой TA. В отличие от последней, вычисляется с учётом байесовской вероятности, поэтому является более надёжным показателем (Jackson et al., 2011). Расчётные значения этого параметра у B. zestum (17.7) и B. brunneum (16.7) оказались почти сходными между собой. На рис. 3 сплошными линиями показаны области SEA, включаю- щие 40% исходных данных изотопных подписей δ¹³C и δ¹⁵N жертв.

Необходимо отметить, что области выпуклых оболочек так же, как и области стандартных эллипсов, перекрываются, что говорит о сходстве состава пищи. Значения скорректированной стандартной эллиптической области (SEAc) у B. zestum и B. brunneum составляют соответственно 20.0 и 17.5 (табл. 6).

Метрику δ¹⁵N range (NR) используют для характеристики вертикальной структуры пищевой сети и определяют как расстояние между минимальными и максимальными значениями изотопной подписи δ¹⁵N у пищевых компонентов (Layman et al., 2007). Для B. zestum диапазон значений изотопных подписей по этому параметру составляет 7.15–14.91‰, а в пересчёте на трофический уровень 2.08–4.36; для B. brunneum – соответственно 7.15–15.12‰ и 1.97–4.42.

Метрика δ¹³C range (CR) определяет расстояние между минимальными и максимальными значениями δ¹³C пищевых компонентов. По содержанию δ¹³C можно определить базовые источники пищи (Layman et al., 2007). Выяснено, что значения изотопных подписей δ¹³C жертв у B. zestum варьируют от –15.04 до –23.43‰. Минимальные значения были отмечены для Gaetanus minutus, а максимальные для Ctenodiscus sp.; у B. brunneum – от –15.07 для Octopus sp. до –23.43 для Gaetanus minutus.

Таким образом, слизеголовы в Охотском море питаются организмами второго–четвёртого трофических уровней. По данным Горбатенко с соавт. (2015), значения δ¹³C и δ¹⁵N B. brunneum размерной группы 40–60 см составляют, соответственно, –19.15 ± 0.33 и 16.24 ± 0.20, а трофический уровень – 4.75. Значения δ¹⁵N и трофического уровня этого вида несколько превышают верхние границы диапазонов значений этих параметров для его жертв, установленных в настоящей работе, но вполне с ними сопоставимы.

Рис. 1. Ординационная диаграмма спектров питания Bothrocara zestum (Bz, ---, ●) и B. brunneum (Bb, ···, ▲) в Охотском море по размерным группам, полученная методом nMDS-анализа. После аббревиатур названия вида указаны диапазоны размеров рыб (общая длина, см). BzO, BbO – обобщённые средние значения по соответствующим видам.

Рис. 2. Ординационная диаграмма спектров питания Bothrocara zestum (Bz, 1) и B. brunneum (Bb, 2) в разных районах северо-западной части Тихого океана, полученная методом nMDS-анализа. Стрелками с подписями обозначены векторы долей пищевых компонентов по основным таксонам жертв. После аббревиатур названия вида указаны регион и диапазоны размеров рыб (общая длина, см). Регион: О – Охотское море, PO – Тихий океан; WB, EB – западная и восточная части Берингова моря; CC – воды у Северной Калифорнии, CRM – устье р. Колумбия.

Заключение

Анализ содержимого желудков двух видов рыб, B. brunneum и B. zestum, из глубоководных частей Охотского моря и района Малой Курильской гряды выявил разнообразие спектров их питания. Пища этих рыб включает бентосные и мезобентические организмы, такие как ракообразные, мезопелагические рыбы, головоногие и двустворчатые моллюски, полихеты и иглокожие. Доминирующие пищевые компоненты варьируются в СЗТО от региона к региону, но ракообразные являются обычным и преимущественным объектом потребления. Оба вида имеют общие источники пищи и занимают сходные трофические ниши в экосистеме. Ширина трофических ниш, измеренная методом площадей стандартных эллипсов, учитывающим байесовскую вероятность, была сопоставима между двумя видами и составляла 17.7 для B. zestum и 16.6 для B. brunneum. Значения диапазона δ¹⁵N (NR) у пищевых компонентов, дающие представление о вертикальной структуре пищевой сети и о роли организма в экосистеме, для обоих видов продемонстрировали широкий диапазон трофических уровней: для B. zestum – 2.08–4.36, для B. brunneum – 1.97–4.42, что указывает на их пластичность в выборе источников пищи. Оба вида – потенциальные потребители разнообразной пищи, в зависимости от доступности ресурсов. Ширина трофической ниши B. brunneum немного превышает таковую у B. zestum. Значения диапазона δ¹³C (CR) у компонентов питания, указывающие на базовые источники пищи для консумента, составили от –15.04 до –23.43‰ для B. zestum и от –15.07 до –23.43‰ для B. brunneum. В результате исследования получена новая информация о питании двух видов слизеголовов и определена их роль в трофической структуре глубоководных экосистем Охотского моря и тихоокеанских вод у Курильских о-вов.

Таблица 6. Трофические нишевые параметры Bothrocara zestum и B. brunneum, рассчитанные в пакете R (SIBER) по значениям изотопных подписей углерода (δ¹³C) и азота (δ¹⁵N) в компонентах пищи

Примечание. TA – общая область выпуклой оболочки, SEA – стандартная эллиптическая область; SEAc – стандартная эллиптическая область, скорректированная для проб небольшого объёма; δ¹⁵N range (NR), δ¹³C range (СR) – расстояния между минимальными и максимальными значениями δ¹⁵N и δ¹³C жертв.

Рис. 3. График стандартных нишевых эллипсов и выпуклых оболочек с центроидами, рассчитанных в пакете R (SIBER) для Bothrocara zestum (𐤏, ___ , _ _ ) и B. brunneum (p, ___, _ _ _ _); δ¹³C, δ¹⁵N – значения изотопных подписей соответственно углерода и азота.

About the authors

В. В. Напазаков

Author for correspondence.
Email: vladimir.napazakov@tinro.vniro.ru
Russian Federation, Владивосток

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Ordination diagram of the feeding spectra of Bothrocara zestum (Bz, ---, ) and B. brunneum (Bb, ···, ) in the Sea of Okhotsk by size groups, obtained by nMDS analysis. After the abbreviations of the species name, the ranges of fish sizes are indicated (total length, cm). BzO, BbO – generalized average values for the corresponding species.

Download (206KB)

Indexing metadata

3. Fig. 2. Ordination diagram of the nutritional spectra of Bothrocara zestum (Bz, 1) and B. brunneum (Bb, 2) in different areas of the northwestern Pacific Ocean, obtained by nMDS analysis. Arrows with captions indicate vectors of shares of food components for the main prey taxa. After the abbreviations of the species name, the region and size ranges of fish (total length, cm) are indicated. Region: O – Sea of Okhotsk, PO – Pacific Ocean; WB, EB – western and eastern parts of the Bering Sea; CC – waters off Northern California, CRM – mouth of the river. Colombia.

Download (144KB)

Indexing metadata

4. Fig. 3. Plot of standard niche ellipses and convex hulls with centroids calculated in the R package (SIBER) for Bothrocara zestum (〇, ___ , _ _ ) and B. brunneum (, ___, _ _ _ _); δ13C, δ15N – values of isotopic signatures of carbon and nitrogen, respectively.

Download (127KB)

Indexing metadata