Стратегия “Биологического хеджирования ставок” в ценопопуляциях Heracleum mantegazzianum Sommier & Levier (Apiaceae) на европейском северо-востоке России

Полный текст

Концепция “биологического хеджирования ставок” основана на проведении параллели между стратегиями снижения риска игроков на финансовом рынке и стратегиями уменьшения риска гибели популяций биологических видов в череде поколений (Evans, Dennehy, 2005; Childs et al., 2010; Starrfelt, Kokko, 2012; Крылов и др., 2020).

Классическим примером “биологического хеджирования ставок” является формирование растениями банка семян (Evans, Dennehy, 2005; Childs et al., 2010). Способность к формированию долгосрочного постоянного (persistent) банка семян считается одним из значимых признаков устойчивости инвазионных видов растений (Gioria et al., 2021). В то же время некоторые широко распространенные инвайдеры формируют краткосрочный постоянный (short-term persistent) или временный (transient) банк семян (в терминах Томпсона; Thompson et al., 1997). К таким видам относят гигантские борщевики Heracleum mantegazzianum Sommier & Levier и H. sosnowskyi Manden., которые в настоящее время распространились на значительной части Европейского континента (Pyšek et al., 2007; Далькэ, Чадин, 2023).

Результаты недавних молекулярно-гене-тических исследований (Шадрин и др., 2024) указывают на филогенетическое единство гигантских инвазионных борщевиков (традиционно называемых H. sosnowskyi), интродуцированных на севере европейской части России, с растениями H. mantegazzianum, собранными в нативной части ареала (Западный Кавказ). Опираясь на результаты этой работы, мы применяем для изученных нами растений гигантского инвазионного борщевика название H. mantegazzianum, а название H. sosnowskyi рассматриваем как его синоним.

В связи с исключительно генеративным способом размножения H. mantegazzianum неоднократно изучались репродуктивные показатели вида, способы расселения и стратификации “семян”, сезонная динамика численности и всхожесть “семян” почвенного и воздушного банков. Термин “семена” здесь и далее применяется условно. Плод представителей семейства зонтичные – вислоплодник. У борщевиков плод при созревании распадается на два мерикарпия, каждый из которых содержит одно семя (Тихомиров, 1958; Сацыперова, 1984; Ткаченко, 2020).

В условиях вторичного ареала растения демонстрируют высокую потенциальную семенную продуктивность – до 10–20 тыс. мерикарпиев на одну генеративную особь. Основная часть семян осыпается на почву осенью и поступает в почвенный банк, а небольшая часть может оставаться на соцветиях в составе воздушного банка. В почвенном банке семена располагаются преимущественно в верхнем слое почвы (0–5 см), их плотность в ценопопуляциях заметно варьирует (Скупченко, 1989; Pyšek et al., 2007; Dalke et al., 2015; Ткаченко, 2020).

Большая часть семян H. mantegazzianum (76– 98%) прорастает весной, в середине вегетационного периода жизнеспособные семена в почве практически отсутствуют (Moravcová et al., 2006). В длительных полевых опытах было установлено, что максимальная продолжительность обнаружения жизнеспособных мерикарпиев в почве не превышала семи лет. При этом только 8.8% помещенных в почву семян сохраняли всхожесть в течение одного года, 2.1% – двух лет, 1.2% – трех лет, 0.4% – пяти лет и 0.1% – семи лет (Moravcová et al., 2018).

В литературе неоднократно описано стремительное восстановление в летний период численности ювенильных растений после уничтожения прегенеративных и генеративных особей H. mantegazzianum (Далькэ, Чадин, 2010; Jodaugienė et al., 2018; Чадин, 2020). Отрастание надземной части растений H. sosnowskyi из покоящихся каудексов после усыхания листового аппарата генеративных особей, скашивания растений или применения гербицидов упоминается в работе Н. Н. Панасенко (2017).

Сведения о быстром истощении банка семян H. mantegazzianum и о его способности быстро восстанавливать численность ценопопуляций противоречат друг другу. Это несоответствие может быть объяснено либо методическими просчетами при изучении динамики запасов мерикарпиев, либо недооценкой роли растений разных возрастных групп (или “фенотипических классов”, по: Крылов и др., 2020) в восстановлении ценопопуляции после гибели (повреждений) значительного числа особей.

Целью работы было изучение сезонных изменений банка семян, численности проростков и ювенильных растений и выявление их роли в реализации демографического потенциала и сохранении структурной организации самоподдерживающихся ценопопуляций H. mantegazzianum.

Материалы и методы

Объект исследования. Heracleum mantegazzianum – многолетний, летнезеленый, травянистый, стержнекорневой, моноподиально нарастающий монокарпик с полурозеточным прямостоячим побегом, геофит. Зонтики многочисленные, 5–7 шт.; центральный зонтик самый крупный. Как было указано выше, семена борщевиков находятся внутри мерикарпиев. Каждый плод (тип плода – вислоплодник) состоит из двух мерикарпиев. Доразвитие зародыша семян и выход из состояния покоя происходят в течение нескольких месяцев при температурах +2…+5°C (период стратификации). Для семян характерен надземный тип прорастания, полевая всхожесть составляет 20–70% (Тихомиров, 1958; Сацыперова, 1984; Ткаченко, 2020).

Большой жизненный цикл (Уранов, 1975) H. mantegazzianum можно разделить на следующие возрастные состояния (Кудинов и др., 1980; Сацыперова, 1984; Панасенко, 2017): семена (se); проростки (p) – однопобеговые особи с двумя продолговатыми семядолями и/или одним простым округлым листом; ювенильные (j) – особи с 1–2 (3) тройчато-лопастными листьями; имматурные (im) – особи с раздельными листьями; виргинильные (v) – особи с тройчатосложными или непарноперистосложными листьями; генеративные (g) – особи со строением листа как у виргинильных особей, отличающиеся формированием репродуктивного побега. В условиях Республики Коми, вне обрабатываемых посевов, прегенеративный период у растений H. mantegazzianum длится не менее двух лет и может продолжаться до шести лет (Далькэ и др., 2023). После плодоношения генеративные особи H. mantegazzianum отмирают в тот же год.

Район исследований и отбор образцов. Сбор данных проводили на территории МО ГО “Сыктывкар” (Республика Коми, Россия). Климат умеренно-континентальный, без сухого сезона, с холодным летом. Среднесуточная температура самого теплого месяца (июля) +17°С, самого холодного (января) –16°С. Годовое количество осадков составляет 600–700 мм. Появление снежного покрова наблюдается в середине октября, устойчивый снежный покров формируется в первой декаде ноября, сход снежного покрова отмечается в конце апреля – начале мая. Переход средней суточной температуры через 0°С весной происходит во второй декаде апреля, осенью – в начале октября. Длительность безморозного периода составляет 180–190 дней (Атлас Республики Коми…, 1997).

Изученные ценопопуляции (ЦП) растений H. mantegazzianum были локализованы на выведенных из использования сельскохозяйственных угодьях. Географические координаты участков: ЦП 1 (61.638128° с. ш., 50.832044° в. д.), ЦП 2 (61.607331° с. ш., 50.735631° в. д.), ЦП 3 (61.702083° с. ш., 50.818800° в. д.), ЦП 4 (61.645695° с. ш., 50.731816° в. д.). Участки проведения работ не подвергались мероприятиям, направленным на борьбу с сорной растительностью, растения H. mantegazzianum произрастали на выбранных участках более 10 лет.

Фенологические наблюдения за ЦП H. mantegazzianum осуществляли в 2021–2023 гг. (http://proborshevik.ru/fenologiya-2020).

Количественную оценку численности семян почвенного банка и растений первого года жизни проводили на основе полевых наблюдений. Для отбора семян и растений использовали почвенный пробоотборник с внутренним диаметром 10.5 см и высотой 3.5 см. Сбор образцов проводили три раза в год: в начале вегетации H. mantegazzianum (апрель–май), во время цветения и плодоношения (июнь–август) и после опадения семян нового урожая на почву (сентябрь–октябрь) в период с 2021 по 2023 г. Биологическая повторность при каждом отборе проб для каждой ЦП составляла 10–30 образцов, всего собрали 771 пробу. В каждой пробе подсчитывали количество семян (se), проростков (p), ювенильных растений (j).

Семена из почвенных проб изучали под микроскопом (МБС-10, Россия) для выявления пустых оболочек (se⁰), жизнеспособных семян с целым зародышем (se⁺) и мертвых семян с поврежденным зародышем (se^–). Пустые и поврежденные семена были хорошо различимы по цвету и плотности, которую оценивали при надавливании иглой.

Оценку количества семян в воздушном банке (не опавшие с зонтиков на момент проведения наблюдений семена) проводили в марте 2022 г. Для сбора проб воздушного банка семян закладывали трансекту через центр ЦП. На трансекте через каждые 5–10 м закладывали пробные площадки со сторонами 1.5 м (всего 49 площадок). На каждой площадке собирали все семена, которые остались в соцветиях.

Прорастание семян H. mantegazzianum изучали в лабораторных условиях. Семена, осыпавшиеся осенью на почву (почвенный банк) и оставшиеся в соцветиях (воздушный банк), собирали зимой и весной до наступления вегетационного периода. Пробы семян промывали водой, затем помещали в контейнеры и закрывали влажной тканью. Половину семян каждого сбора проращивали при температуре 25°С для оценки степени развития зародыша и способности к немедленному прорастанию. Остальную часть семян экспонировали при температуре 5°С для определения всхожести в условиях холодовой стратификации. Регулярно подсчитывали количество наклюнувшихся семян в пробах. Для оценки степени развития зародыша случайно выбранные семена препарировали под микроскопом, локализовали зародыш, определяли длину семени и зародыша, вычисляли соотношение этих показателей.

Поступление фотосинтетической активной радиации (ФАР) к растениям H. mantegazzianum в полевых условиях определяли в 2021 и 2022 гг. с помощью квантовых датчиков Li-190SA (Licor, США). Измерения проводили в ясные дни в промежутке времени от 12:00 до 14:00. Датчики располагали на высоте 250 см над поверхностью почвы для измерения интенсивности ФАР, поступающей к ЦП, и на высоте 10–15 см для оценки светового потока, проникающего в приземную часть развитой ЦП.

Температуру поверхности почвы определяли с помощью автономных регистраторов температуры ТР-1 (ООО “Инженерные технологии”, Россия) с частотой записи данных 180 мин.

Сумму активных температур > 5°С (САТ5) рассчитывали, исходя из сведений о среднесуточной температуре воздуха на основании архива данных метеостанции г. Сыктывкара (индекс ВМО 23804), размещенного на ресурсе “Расписание Погоды” (https://rp5.ru).

Для статистической обработки выборок использовали среднее значение и медиану. Применение конкретной меры оценки центральной тенденции выборок описано в тексте, на рисунках, в таблице. Для средних величин после знака “ ± ” указано стандартное отклонение, для медиан после знака “ ± ” приведено медианное абсолютное отклонение. Расчеты проводили в среде R (https://www.R-project.org/), для оценки медианного абсолютного отклонения не использовали фактор масштабирования (1.4826).

 

Таблица 1. Сезонная динамика численности жизнеспособных семян (se⁺), проростков (р) и ювенильных особей (j) Heracleum mantegazzianum, шт./м²

ЦП

Апрель–Май

Июнь–Август

Сентябрь–Октябрь

2021 год

se+

p

se+ + p

j

se+

p

se+ + p

j

se+

p

se+ + p

j

1

242 ± 69

1613 ± 460

1906 ± 466

461 ± 345

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

1152 ± 461

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

806 ± 576

2

576 ± 230

1267 ± 576

2073 ± 922

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

230 ± 116

519 ± 287

0 ± 0

576 ± 287

115 ± 115

3

115 ± 115

0 ± 0

115 ± 115

346 ± 116

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

173 ± 57

0 ± 0

230 ± 116

115 ± 115

4

173 ± 57

1728 ± 173

1901 ± 115

1901 ± 633

115 ± 115

0 ± 0

115 ± 115

1152 ± 461

576 ± 461

0 ± 0

576 ± 461

461 ± 461

ЦП 1–4

242 ± 138

1037 ± 1036

1382 ± 1036

230 ± 230

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

519 ± 403

173 ± 173

0 ± 0

230 ± 230

230 ± 230

2022 год

se+

p

se+ + p

j

se+

p

se+ + p

j

se+

p

se+ + p

j

1

0 ± 0

230 ± 230

230 ± 230

230 ± 115

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

115 ± 115

461 ± 231

0 ± 0

461 ± 231

288 ± 173

2

0 ± 0

230 ± 173

346 ± 231

115 ± 115

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

1728 ± 807

0 ± 0

1728 ± 807

115 ± 115

3

0 ± 0

56 ± 57

115 ± 115

230 ± 57

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

115 ± 115

1267 ± 633

0 ± 0

1267 ± 633

115 ± 115

4

0 ± 0

404 ± 57

461 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

115 ± 115

1958 ± 806

0 ± 0

1958 ± 806

115 ± 115

ЦП 1–4

0 ± 0

230 ± 230

230 ± 230

115 ± 115

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

115 ± 115

1267 ± 806

0 ± 0

1267 ± 806

115 ± 115

2023 год

se+

p

se+ + p

j

se+

p

se+ + p

j

se+

p

se+ + p

j

1

0 ± 0

691 ± 403

691 ± 403

115 ± 115

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

230 ± 115

346 ± 231

0 ± 0

346 ± 231

346 ± 116

2

0 ± 0

519 ± 287

519 ± 287

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

346 ± 173

1497 ± 576

0 ± 0

1497 ± 576

230 ± 116

3

0 ± 0

230 ± 173

230 ± 173

173 ± 173

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

346 ± 230

115 ± 115

0 ± 0

115 ± 115

115 ± 115

4

0 ± 0

796 ± 397

796 ± 397

88 ± 88

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

461 ± 115

346 ± 346

0 ± 0

346 ± 346

461 ± 231

ЦП 1–4

0 ± 0

461 ± 346

461 ± 346

88 ± 88

0 ± 0

0 ± 0

0 ± 0

346 ± 230

346 ± 346

0 ± 0

346 ± 346

346 ± 230

Примечание. Представлены медиана ± медианное абсолютное отклонение выборки. ЦП 1–4 – объединенные данные для всех ценопопуляций.

 

Результаты

Сезонное развитие растений. Регулярные фенологические наблюдения за ЦП H. mantegazzianum показали, что основная часть семян осыпалась из соцветий в сентябре. Во второй половине октября опавшие на почву семена укрывал снежный покров, что обеспечивало благоприятные условия для внутрисеменного доразвития зародыша (холодовой стратификации) (рис. 1).

 

Рис. 1. Фенологический спектр H. mantegazzianum в самоподдерживающихся ценопопуляциях, теплообеспеченность территории суммой активных температур выше 5°С (САТ5) и температура почвы. Обозначения: 1 – покой и стратификация семян, зимний покой растений; 2 – прорастание семян, развитие прикорневых листьев растений; 3 – бутонизация; 4 – цветение; 5 – плодоношение; 6 – осыпание семян, отмирание надземной части растений. Фенофазы 3–6 относятся только к растениям, находящимся в генеративном возрастном состоянии.

 

В осенне-зимний и частично весенний период (в среднем 181 ± 3 дня) температура поверхностного (0–5 см) слоя почвы составляла от –0.3 до 5.8°С. Появление всходов и начало отрастания растений H. mantegazzianum отмечали в середине апреля – начале мая после схода снежного покрова и прогрева поверхности почвы выше 5°С. Нередко листья проростков, ювенильных и имматурных растений H. mantegazzianum полностью закрывали поверхность почвы. Позже разворачивались розеточные листья виргинильных и генеративных особей. В середине июня генеративные особи бутонизировали, а в первой декаде июля приступали к цветению. Во второй декаде августа отмирали прикорневые и стеблевые листья генеративных особей, начиналось опадение семян нового урожая. В этот период накопленная сумма среднесуточных температур воздуха более 5°С (САТ5) составила в среднем 1677 ± 74°С. Продолжительность периода вегетации H. mantegazzianum была в среднем 185 ± 5 дней, а теплообеспеченность территории суммой активных температур составила 2269 ± 42°С (рис. 1).

В течение года заметно изменялось поступление фотосинтетически активной радиации (ФАР) в приземный слой (рис. 2). Весной (апрель–май) проростки и ювенильные особи получали от 30 до 100% от общего притока ФАР. С развитием ассимиляционных органов виргинильных и генеративных растений (июнь–июль) относительное световое довольствие ювенильных растений в приземном слое сокращалось до 1–2%. После отмирания листовой поверхности генеративных особей H. mantegazzianum (август–октябрь) освещение на уровне размещения листьев ювенильных особей возрастало до 53% от поступающей ФАР (рис. 2).

 

Рис. 2. Сезонная динамика поступления фотосинтетически активной радиации (ФАР) к растениям H. mantegazzianum. 1 – интенсивность ФАР на высоте 250 см над поверхностью почвы, 2 – интенсивность ФАР на высоте 10–15 см над поверхностью почвы. Приведено среднее значение со стандартным отклонением, цифрами (%) указана доля светового потока, проникающего в приземный слой, от общего поступления ФАР.

 

Численность семян, плотность проростков и ювенильных особей в ценопопуляциях. Осенью (сентябрь–октябрь) после опадения семян нового урожая во всех почвенных пробах 80–90% семенного материала было представлено пустыми оболочками семян (se⁰). Медианное значение численности se⁰ в этот период составило 3974 шт./м² (максимум 20733 шт./м²). На долю жизнеспособных семян приходилось около 5–10% (медиана 173 шт./м², максимум 2419 шт./ м²) (рис. 3).

 

Рис. 3. Состав почвенного банка семян в ценопопуляциях H. mantegazzianum в осенний период: а – плотность пустых оболочек семян (se⁰) и семян, б – плотность мертвых (se^–) и жизнеспособных (se⁺) семян. Представлены объединенные данные для всех ценопопуляций за 2021–2023 гг.

 

Ежегодно часть семян оставалась на зонтиках в течение всего осенне-зимнего периода. В марте медианное значение численности воздушного банка семян H. mantegazzianum составило 55 шт./ м² (среднее: 138 ± 264 шт./м²), 27% из них были жизнеспособны (se⁺).

Данные о динамике численности семян, проростков и ювенильных особей H. mantegazzianum представлены в табл. 1. В связи с быстрым переходом стратифицированных семян в состояние проростков проводили учет суммы живых семян и проростков (se⁺ + p). Во всех случаях плотность (se⁺), (p) и (se⁺ + p) характеризовалась высокой изменчивостью с коэффициентом вариации более 100% (табл. 1).

Медианное значение суммы se⁺ и p для всех ценопопуляций (ЦП 1–4) в начале вегетации заметно варьировало по годам – от 230 до 1382 шт./ м². Летом отмечено полное отсутствие проростков, однако в отдельных ЦП обнаруживали небольшое количество жизнеспособных семян (табл. 1, рис. 4а). Осенью за счет поступления семян нового урожая медианная плотность почвенного фонда se⁺ составляла в разные годы от 230 до 1267 шт./м² (табл. 1).

Обобщение результатов наблюдений за ЦП H. mantegazzianum в течение годичного цикла показало, что весной медианная плотность фонда жизнеспособных семян и проростков снижалась на 25%, а к середине вегетации их фонд расходовался практически полностью (рис. 4а). Плотность ювенильных особей оставалась относительно стабильной в течение всего года. К осени медианная численность ювенильных растений равнялась 230 шт./м² (рис. 4б). После перезимовки их численность снижалась в 2 раза. Вместе с тем дружное прорастание семян и быстрое развитие проростков способствовали восстановлению плотности ювенильных растений.

 

Рис. 4. Сезонные изменения численности семян, проростков и ювенильных растений H. mantegazzianum: а – плотность жизнеспособных семян и проростков, б – плотность ювенильных особей, в – взаимосвязь между урожаем семян и плотностью ювенильных растений в ходе вегетации следующего года (приведены медианные значения). Корреляция Пирсона r = 0.86, p = 0.0068; темно-серым фоном показан доверительный интервал 95%. Представлены объединенные данные для ЦП 1–4 за 2021–2023 гг.

 

Летом и осенью в среднем 42 ± 34% ювенильных особей находились в состоянии вынужденного покоя. У таких растений были хорошо развиты каудексы с погруженными в почву почками возобновления, но полностью отсутствовала надземная фитомасса (рис. 5). В августе (конец периода плодоношения) начинали отмирать прикорневые листья генеративных особей, что приводило к значительному увеличению интенсивности освещения в приземном слое (рис. 2). Увеличение интенсивности солнечной радиации стимулировало рост листьев из покоящихся каудексов ювенильных растений. По нашим данным, в летний период численность ювенильных растений положительно и статистически значимо коррелировала с урожаем семян предыдущего года (рис. 4в).

 

Рис. 5. Вариабельность габитуса и морфометрических параметров растений H. mantegazzianum первого года жизни: а – вегетирующие растения, б – растения в состоянии вынужденного покоя (август–сентябрь 2021 г.).

 

Всхожесть семян и рост зародыша в ходе стратификации. Результаты лабораторных наблюдений показали, что динамика прорастания семян почвенного и воздушного банков в условиях холодовой стратификации имела вид логистической кривой (рис. 6а). Первые прорастающие семена отмечали не ранее 60–70 дней от начала стратификации. В последующие 60 дней наблюдали экспоненциальное увеличение количества проросших семян. На 180 день стратификации общая всхожесть семян достигла 50% и далее не изменялась.

У прорастающих семян длина зародыша достигала 50% от длины семени. Осенью зародыш семян нового урожая был развит слабо, его длина не превышала 1 мм, что составляло около 11% от общей длины семени. В первый месяц стратификации при температуре 5°С длина зародыша лишь у небольшой части семян достигала 20– 25% (рис. 6б). Спустя два месяца стратификации зародыш большей части семян занимал уже от 20 до 40% их длины, небольшая доля семян характеризовалась длиной зародыша более 50% от длины семени. С увеличением времени экспозиции семян при 5°С до 130 дней отмечали рост числа семян с длиной зародыша более 50% от длины семени. Важно отметить, что на всех сроках искусственной стратификации в пробах обнаруживали семена с недоразвитым зародышем, длина которого была менее 50% длины семени (рис. 6б).

 

Рис. 6. Динамика прорастания семян H. mantegazzianum (а) и изменение длины зародыша (б) в ходе холодовой стратификации.

 

В пробах воздушного банка доля жизнеспособных семян составляла от 20 до 45%. С октября по апрель размер зародыша у оставшихся на соцветиях семян изменялся слабо, его длина не превышала 10–20% от общей длины семени. Использование холодовой стратификации сразу после сбора воздушного банка семян показало, что спустя 60 дней проросло 2% семян, а еще через 30 дней стратификации их всхожесть возросла до 10–25%.

Обсуждение

Инвазионные виды растений демонстрируют эффективное поддержание численности своих популяций, успешно противостоят мерам по уничтожению зарослей и активно расселяются на новых территориях (Ramula et al., 2008; Byun et al., 2018). Одним из ключевых факторов, обеспечивающих биологическое вторжение и устойчивое размножение растений, считается наличие долгосрочного постоянного (по: Thompson et al., 1997) почвенного банка семян. На начальном этапе расселения инвазионным травянистым видам может благоприятствовать высокая жизнеспособность семян. Разная длительность покоя семян позволяет таким растениям пережить непредсказуемые и летальные для большинства активно вегетирующих особей события (интенсивная конкуренция, хищничество, природные и антропогенные нарушения). Считается, что для инвазионных растений характерно явление “биологического хеджирования ставок” за счет формирования долгосрочного почвенного банка семян. Предполагается, что долгоживущие почвенные банки семян способствуют изменениям ареалов растительных организмов в условиях климатических колебаний (Cohen et al., 2008; Gioria et al., 2021; Moravcová et al., 2022).

К настоящему времени отсутствует единое мнение о характерном для H. mantegazzianum (H. sosnowskyi) типе почвенного банка семян (Willis, Hulme, 2002; Gudžinskas, Žalneravičius, 2018; Moravcová et al., 2018, 2022; Ткаченко, 2020). В работах ряда авторов (Dalke et al., 2015; Gudžinskas, Žalneravičius, 2018) приводятся сведения о быстром прорастании подавляющей части семян осеннего урожая текущего года уже весной следующего года, на основании чего семенной банк рассматривают как временный. В некоторых случаях наблюдается сохранение небольшой части семян в почве до трех (1.2% семян) и даже семи лет (0.1% семян) (Moravcová et al., 2018, 2022), а следовательно, семенной банк является краткосрочным постоянным.

Ряд исследователей полагают, что инвазионный потенциал H. mantegazzianum может поддерживаться даже за счет очень маленькой доли долгоживущих семян почвенного банка, так как в абсолютном выражении число таких семян может достигать значимых величин (Pyšek et al., 2007; Moravcová et al., 2022).

Различные темпы расходования семенного банка могут быть результатом влияния природно-климатических и эдафических факторов, характерных для тех или иных мест обитания инвазионных борщевиков, условий проведения опытов и наблюдений. Известно, что факторы окружающей среды сильно влияют на жизнеспособность семян. Выживание семян разных видов растений в почве может сильно варьировать между экспериментальными участками, зависит от свойств почвы, поражения патогенами (Saatkamp et al., 2009). Также в разных частях ареала в разные годы могут наблюдаться контрастные условия прохождения стратификации. Следует отметить, что опыты по захоронению семян в почве в сетчатых мешках могут не соответствовать естественной динамике почвенного банка семян, что приводит к неправильной оценке расходования их запаса (Mourik et al., 2005).

Мы повторили работы по определению динамики расхода семян H. mantegazzianum, чтобы исключить возможность методических ошибок в оценке их численности. Ошибки были обнаружены прежде всего в определении размера почвенного банка семян. Численность семян почвенного банка оказалась кратно ниже по сравнению с нашими более ранними оценками и данными других исследователей (Pyšek et al., 2007; Dalke et al., 2015). На самом деле медианные значения численности жизнеспособных семян в почвенном банке в осенний период не превышали 2000 шт./м² (табл. 1). Приводимые ранее более высокие значения (до 20 000 шт./м²) можно объяснить ошибочным включением в состав почвенного банка нежизнеспособных семян (se^–) и пустых оболочек семян (se⁰), которые сохранялись в почве (рис. 3).

Эксперименты в лабораторных условиях показали, что длительное действие низких положительных температур и влажности приводит к прорастанию абсолютного большинства жизнеспособных семян. Результаты экспериментов подтверждаются полевыми наблюдениями. В природно-климатических условиях района проведения работ большая часть семян H. mantegazzianum прорастает уже на следующий год после осеннего урожая. Это обусловлено тем, что устойчивый снежный покров обеспечивает оптимальный температурный режим и влажность для стратификации семян в течение длительного периода перезимовки (рис. 1). Прорастание большого количества семян инвайдеров может сдерживать рост местных растений за счет сплошного покрытия всходами поверхности почвы, более раннего прорастания и эффективного использования ресурсов среды (Gioria, Osborne, 2009; Moravcová et al., 2022; Dalke et al., 2024).

В таких условиях избежать прорастания и находиться в состоянии покоя могут семена воздушного банка H. mantegazzianum, которые остаются на соцветиях или поздно осыпаются и не успевают дозреть. Доля жизнеспособных семян воздушного банка с отложенным прорастанием не превышала 5% от общего фонда семян H. mantegazzianum. Весной после опадения семян воздушного банка в почве могло находиться лишь очень небольшое количество семян с неразвитым зародышем. Однако наличие этого “резерва” не может обеспечить быстрое восстановление зарослей H. mantegazzianum после уничтожения всех вегетирующих растений с помощью гербицидов, как это описано в работе И. Ф. Чадина (2020).

По нашему мнению, стратегия “хеджирования ставок” H. mantegazzianum реализуется не за счет формирования краткосрочного постоянного банка семян с разным временем преодоления покоя (Moravcová et al., 2006), а путем перехода к цветению каждый год только небольшой части растений в популяции. При средней плотности генеративных особей 1–2 шт./м² на их долю приходится менее 0.01% от общего количества особей (Dalke et al., 2015; Антипина и др., 2017). В условиях инвазии растения H. mantegazzianum переходят к репродукции в возрасте от трех до семи лет (Далькэ и др., 2023). Такой механизм “диверсификации ставок” посредством перехода к репродукции особей разного календарного возраста является одним из классических примеров “эволюционного хеджирования ставок”, обеспечивающего устойчивость организмов в череде поколений (Childs et al., 2010).

Для надежного поддержания популяции H. mantegazzianum за счет перехода к цветению лишь небольшой части растений были выработаны эффективные способы сохранения общей численности особей, которые можно рассмотреть в контексте “биологического хеджирования ставок”. Первый способ – это переход части ювенильных растений в состояние покоя, второй – формирование банка подземных вегетативных и генеративных почек.

Именно переход ювенильных растений в состояние вынужденного покоя (Панасенко, 2017; Dalke et al., 2024) объясняет наблюдаемое явление быстрого восстановления численности популяций H. mantegazzianum после применения гербицидов на основе глифосата (Чадин, 2020). Такие гербициды приводят к тотальному уничтожению только растений с развитой листовой поверхностью. После обработки гербицидами популяции H. mantegazzianum возобновляются за счет фонда ювенильных особей, находящихся в состоянии вынужденного покоя, а не за счет почвенного банка семян, который практически отсутствует в летний период. Даже при наличии семян в почве их дозревание и последующее прорастание ограничивает положительная температура окружающей среды (Stokes, 1952).

Численность ювенильных растений в состоянии покоя часто превышает 200 шт./м². Такой плотности достаточно для перекрытия листьями этих особей почвенного покрова после выхода из состояния покоя и отрастания надземной части. Это явление регулярно наблюдается в осенний период при увеличении светового довольствия в приземном слое или после обработки зарослей H. mantegazzianum гербицидами на основе глифосата.

Ценопопуляции H. mantegazzianum ежегодно пополняются ювенильными особями благодаря высоким темпам развития проростков уже в начале вегетационного периода. Даже в отсутствие поступления новых семян имеющихся ювенильных особей и растений более старших возрастных групп (около 20 шт./м²) (Dalke et al., 2024) будет достаточно, чтобы ежегодно поддерживать репродуктивный процесс в популяциях H. mantegazzianum не менее семи лет.

Формирование подземного банка вегетативных и генеративных почек позволяет H. mantegazzianum легко переносить многократное поедание травоядными животными (в естественной части ареала) или полное скашивание надземной части, что часто встречается на практике в инвазионной части ареала вида (Pyšek et al., 2007; Далькэ и др., 2018). На подземной части генеративных побегов H. mantegazzianum расположено пять-шесть спящих пазушных почек (Dalke et al., 2015), которые формируют замещающий побег после различных видов повреждений апикальной меристемы (Кудинов и др., 1980; Otte, Franke, 1998).

Быстро расходуемый банк семян в сочетании с фондом покоящихся почек позволяет H. mantegazzianum адаптироваться к гиперконкуренции растений в высокотравных сообществах горных лугов и рискам уничтожения надземной массы крупными травоядными животными (Nilsson et al., 1996). В нативном ареале на Кавказе крупнотравные виды р. Heracleum по CSR-классификации (Grime, 2001) характеризуются конкурентным типом экологической стратегии (Дудова и др., 2019). Ярко выраженные черты конкурентной (С) и конкурентно-рудеральной (CR) стратегий большинства растений субальпийского высокотравья Кавказа могут быть результатом приспособления к использованию высокогорных фитоценозов под пастбища в течение многих столетий (Дудова и др., 2019). Кроме того, растения с большой биомассой и конкурентной жизненной стратегией часто отличаются образованием крупных семян с коротким временем жизни (Аджиев и др., 2012). Дружное прорастание большей части семян, т. е. быстрый расход семенного банка и расселение семян ветром на дальние дистанции (Далькэ, Чадин, 2023), способствует захвату новых территорий, а “хеджирование” риска массовой гибели всходов и уничтожения надземной части взрослых растений компенсируется банком покоящихся почек (Nilsson et al., 1996).

В среднетаежной подзоне Республики Коми изученные растения H. mantegazzianum заметно превышают по максимальной высоте и площади листьев местные травы с конкурентной (С) или конкурентно-рудеральной (СR) стратегиями – Angelica sylvestris L., Dactylis glomerata L., Elytrigia repens (L.) Nevski, Phalaroides arundinacea (L.) Rauschert, Urtica dioica L. (Dalke et al., 2018). Растения H. mantegazzianum используют свои функциональные конкурентные признаки для успешного вытеснения травянистых аборигенных видов. В сообществах с доминированием H. mantegazzianum конкурируют между собой уже не растения разных видов, а особи H. mantegazzianum, находящиеся в разных возрастных состояниях.

Инвазионные растения H. mantegazzianum “хеджируют ставки”, адаптируя возрастные группы ко всем доступным ресурсам среды. Распределение потомков (численности, биомассы) по фенотипическим классам, различающимся по своей способности к использованию разных ресурсных ниш (Крылов и др., 2020), обеспечивает преимущество над аборигенными травянистыми растениями и высокую устойчивость популяций вида в отсутствие постоянного почвенного банка семян.

Заключение

Результаты трехлетних полевых исследований в условиях Республики Коми позволили определить динамику пополнения и расходования почвенного банка семян, сезонные изменения численности проростков и ювенильных растений H. mantegazzianum и оценить их роль в стратегии “биологического хеджирования ставок”.

Установлено, что размер банка жизнеспособных семян H. mantegazzianum в почве не превышает 2000 шт./м², а большое количество пустых семенных оболочек и нежизнеспособных семян в почвенных пробах (80–90% от общего фонда) может привести к ошибочной оценке запаса семян. В природно-климатических условиях Европейского Северо-Востока России почвенный банк семян H. mantegazzianum является временным и практически полностью расходуется в начале вегетационного сезона. Этому способствует длительный, до полугода, период с устойчивым снежным покровом, обеспечивающий благоприятный температурный режим для холодовой стратификации семян.

Несмотря на низкую всхожесть и скорость созревания, семена воздушного банка, составляющие до 5% от общего фонда семян, сохраняют жизнеспособность. Их отложенное прорастание и прерывание процесса развития зародыша летом объясняет возможность появления небольшого количества проростков H. mantegazzianum в конце вегетационного сезона.

В условиях инвазии H. mantegazzianum реализуют стратегию “хеджирования ставок” не за счет банка семян с разным временем преодоления покоя, а путем перехода к ежегодному цветению небольшой части растений – менее 0.01% от общего количества особей в ценопопуляции.

Для надежного поддержания численности популяции за счет перехода к цветению растений разного возраста H. mantegazzianum используют эффективные способы сохранения особей, которые можно рассматривать в контексте “биологического хеджирования ставок”: переход ювенильных растений в состояние покоя и формирование банка подземных вегетативных и генеративных почек. В условиях недостатка световых ресурсов переход в покой до 80% от общей численности ювенильных особей обеспечивает восстановление популяций H. mantegazzianum после тотального уничтожения всех растений с развитой листовой поверхностью. Банк подземных почек H. mantegazzianum позволяет переносить многократное поедание травоядными животными или полное отчуждение надземной части растений. В результате в популяции поддерживается непрерывный поток поколений и регулярная репродукция для обеспечения высокого инвазионного потенциала H. mantegazzianum.

Финансирование

Исследование выполнено в рамках НИОКТР “Фотосинтез, дыхание и биоэнергетика растений и фототрофных организмов (физиолого-биохимические, молекулярно-генетические и экологические аспекты)” (№ 122040600021-4).

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических стандартов

Настоящая статья не содержит каких-либо исследований с использованием животных в качестве объектов.

Об авторах

И. В. Далькэ

Коми научный центра УрО РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: dalke@ib.komisc.ru

Институт биологии

Россия, ул. Коммунистическая, 28, Сыктывкар, 167982

Р. В. Малышев

Коми научный центр УрО РАН

Email: dalke@ib.komisc.ru

Институт биологии

Россия, ул. Коммунистическая, 28, Сыктывкар, 167982

И. Г. Захожий

Коми научный центр УрО РАН

Email: dalke@ib.komisc.ru

Институт биологии

Россия, ул. Коммунистическая, 28, Сыктывкар, 167982

И. Ф. Чадин

Коми научный центр УрО РАН

Email: dalke@ib.komisc.ru

Институт биологии

Россия, ул. Коммунистическая, 28, Сыктывкар, 167982

Список литературы

Дополнительные файлы