Models of shoot formation in plants in light of molecular-genetic data, with representatives of Minuartia s. l. (Caryophyllaceae) as a case study. I. Monopodial models

Full Text

Молекулярно-генетический анализ показал, что Minuartia является высоко полифилетической группой (Fior et al., 2006; Harbaugh et al., 2010; Greenberg, Donoghue, 2011; Dillenberger, Kadereit, 2014). В результате р. Minuartia s. l. подвергся таксономической ревизии (Dillenberger, Kadereit, 2014) и был разделен на 11 новых родов. Выделение новых таксонов основывалось на анализе последовательностей участков ядерных и хлоропластных генов, а также морфологических особенностях представителей. Однако не для всех представителей из выделенных клад были определены общие морфологические черты, свидетельствующие об их близкородственном положении на филогенетическом древе. Особого внимания заслуживает р. Cherleria L., включающий в себя около 17 видов (Moore, Dillenberger, 2017). Этот род характеризуется крайним морфологическим разнообразием, отражающим, вероятно, существенные различия в условиях обитания входящих в него видов. Центр разнообразия Cherleria находится на Балканском полуострове, однако виды встречаются еще и в высоких горах Средней Европы, Кавказа и Северной Америки, а также в Арктике. Представители рода экологически разнородны, обитают при разных температурном и гидрорежимах, разной длине дня во время вегетационного периода, заселяют разные типы субстратов.

Биоморфология – учение о жизненной форме растений, о его биоморфе. Биоморфа формируется в процессе онтогенеза в результате роста и развития растений в определенных условиях среды (Серебряков, 1964). Иными словами, облик растения формируется в процессе фило- и онтогенеза таким образом, чтобы быть наиболее приспособленным к внешним условиям, в которых развивается растение. Из этого следует, что понятие об эволюционном развитии таксона неотъемлемо связано с развитием его морфологических черт. На важность изучения биоморфологических характеристик в целях таксономии и систематики обращали внимание многие исследователи (Серебряков, 1962, 1964; Хохряков, Мазуренко, 1968; Шафранова, 1968; Барыкина, 1971). К настоящему моменту для р. Minuartia s. l. выявлено несколько моделей побегообразования, а также определены разные стратегии развития на примере кавказских представителей рода (Зайченко, Зернов, 2021). Но несмотря на эти успехи, габитуальная разнородность представителей сравнительно недавно выделенных и восстановленных старых родов, таких как Cherleria, заявляет о необходимости поиска новых таксономически значимых признаков. Источником новых характеристик для описания таксонов может служить изучение биоморфологии.

Материалы и методы

Исследование построено на сравнительном изучении биоморфологии нескольких, выбранных в качестве модельных, видов Cherleria (табл. 1). Модельные виды отбирались по следующим критериям: положение вида в системе рода, экологические особенности, географическое распространение и доступность материала. Всего нами рассмотрено шесть видов: C. arctica (Steven ex Ser.) A. J. Moore & Dillenb., C. baldaccii (Halácsy) A. J. Moore & Dillenb., C. biflora (L.) A. J. Moore & Dillenb., C. doerfleri (Hayek) A. J. Moore & Dillenb., C. garckeana (Asch. & Sint. ex Boiss.) A. J. Moore & Dillenb., C. sedoides L.

Таблица 1. Модельные виды Cherleria и их характеристика

Для описания жизненных форм взрослых растений использовали широко принятую в отечественной биоморфологии терминологию (Современные подходы…, 2008; Актуальные проблемы…, 2012). Растения анализировали с позиции системного подхода (Серебряков, 1952), моделей побегообразования (Серебрякова, 1977, 1981, 1987), модульной организации (Шафранова, 1980, 1981, 1993; Бигон и др., 1989; Шафранова, Гатцук, 1994; Гатцук, 1994, 1995; Савиных, 2008), структурно-функциональной зональности побегов (Troll, 1964). Изучали ритм сезонного развития по методике И. Г. Серебрякова (1954, 1964). Растения схематично зарисовывали, данные по строению побегов фиксировали на схемах.

Результаты

C. аrctica. Растение образует плотную, заполненную подушку. В начале развития происходит активный рост побегов из пазушных почек, в результате чего образуется множество боковых осей, нарастающих моноподиально (рис. 1). При этом все образующиеся побеги обладают укороченными междоузлиями. Таким образом, модель побегообразования C. аrctica моноподиальная розеточная с базитонией. Отмершие листья в глубине подушки сохраняются и обеспечивают ее плотное заполнение. Разрастание подушки в пространстве происходит в центробежном направлении, путем равномерного наращивания боковых осей.

Формирование монокарпических побегов (МК) происходит из пазушных почек розеточных побегов после периода покоя. МК развиваются моноциклически, т. е. за один вегетационный сезон, и обладают ортотропным ростом. МК, как правило, представлен терминальным цветком на длинной цветоножке с двумя прицветничками.

Рис. 1. Схема строения побегов C. аrctica: 1 – монокарпический побег; 2 – облиственный побег розеточного типа; 3 – побег розеточного типа с отмершими листьями. n, n + 1, n + 2 – порядок ветвления осей побега.

C. baldaccii. Растение на ранних этапах онтогенеза формирует моноподиально нарастающий побег с укороченными междоузлиями, который через несколько вегетационных сезонов переходит к формированию полурозеточной плагиотропной части и образованию полурозеточных плагиотропных побегов из пазушных почек розетки (с сохранением моноподиального характера нарастания всех осей). Таким образом, модель побегообразования C. baldaccii – моноподиальная плагиотропно-полурозеточная–ортотропно-розеточная с мезотонией (рис. 2). После формирования плагиотропных полурозеточных побегов из их пазушных почек формируются множественные полициклические розеточные побеги, которые обладают апогеотропным ростом. В дальнейшем на этих розеточных побегах будут развиваться монокарпические побеги. Таким образом, формирование внешних контуров подушки происходит в первую очередь благодаря нарастанию плагиотропных побегов в радиальном направлении от центра к периферии для захвата доступного пространства (рис. 3а, б). Задача таких побегов “отбежать” от центра формирования подушки на максимально доступное расстояние. Укоренения диагеотропных осей не происходит. При этом стоит отметить, что плагиотропные полурозеточные побеги в процессе роста лишь на ранних этапах осуществляют вегетативное разрастание (рис. 3а, б). После формирования плагиотропных полурозеточных побегов происходит наращивание числа пазушных апогеотропных розеточных побегов, обеспечивающих заполнение центра подушки (рис. 3в).

Рис. 2. Схема строения побегов C. baldaccii.

Рис. 3. Схема образования подушки C. baldaccii: а, б – нарастание плагиотропных побегов в радиальном направлении от центра к периферии, в – формирование пазушных апогеотропных розеточных побегов. 1 – розеточный побег, 2 – безрозеточный побег.

МК безрозеточные, обладают анизотропным ростом (рис. 4). Первый вегетационный сезон МК находится в состоянии ассимилирующего побега, на второй сезон переходит к формированию генеративных органов. Таким образом, МК развиваются в течение двух вегетационных периодов, т. е. являются дициклическими. Соцветие представлено дихазием с двумя или большим количеством цветков, нередко МК имеет лишь один терминальный цветок. Благодаря хорошо развитой зоне верхнего торможения с удлиненными междоузлиями флоральные элементы эффективно выносятся над поверхностью подушки для более успешного экспонирования.

Рис. 4. Схема строения МК C. baldaccii. 1 – цветок.

С. biflora. Растение образует плотную моноподиально нарастающую плоскую, шпалерную подушку (рис. 5). Многолетние вегетативные побеги имеют исключительно розеточное строение. Модель побегообразования – моноподиальная розеточная с базитонией. Вегетативное разрастание происходит на ранних этапах онтогенеза, в результате чего образуется небольшое число осей (n + 1, n + 2). На следующих этапах развития захват территории растением осуществляется исключительно в центробежном направлении, путем формирования новых побегов на периферии подушки. Таким образом, со временем самая старая часть подушки – центральная – будет отмирать, а само растение распадется на несколько партикул.

Рис. 5. Схема строения побегов C. biflora.

МК устроены крайне просто и имеют либо одиночный цветок с прицветничками, либо два цветка в составе монохазия или три в составе дихазия. Соцветия брактеозные. МК моноциклические и развиваются из пазушных почек розеточного побега.

С. doerfleri. Растение в процессе развития образует плотную подушку, состоящую из густо олиственных побегов. Отмершие листья сохраняются на стеблях в основании побегов. Нарастание моноподиальное, однако на ранних этапах онтогенеза из пазушных почек на побеге первого порядка (n) появляются побеги второго порядка (n + 1) с анизотропным характером роста, которые активно растут в разных направлениях, захватывая ближайшую территорию (рис. 6). С увеличением порядка ветвления побегов рост осей начинает замедляться. На осях четвертого-пятого порядков (n + 3, n + 4) вегетативное разрастание прекращается, вероятно, в связи с нехваткой пространства внутри подушки для развития дополнительных побегов. Модель побегообразования – моноподиальная розеточная с мезотонией. Развитие подушки в онтогенезе растения происходит одновременно во многих плоскостях и направлениях.

Рис. 6. Схема строения побегов C. doerfleri.

МК образуются из пазушных почек близ верхушек розеточных побегов и растут ортотропно. Первый вегетационный сезон МК находятся в фазе ассимилирующего розеточного побега, на следующий сезон переходят к цветению, таким образом, МК являются дициклическими. Во время цветения МК занимает псевдотерминальное положение. МК представлено или одним терминальным цветком, двуцветковым монохазием или же дихазием с небольшим числом флоральных элементов (обычно из трех цветков) (рис. 7).

Рис. 7. Схема строения МК C. doerfleri.

С. garckeana. Растение образует рыхлую моноподиально нарастающую подушку. В начале своего развития ось первого порядка (n) имеет укороченные междоузлия, а затем происходит формирование метамеров с хорошо выраженными междоузлиями. Такой побег продолжительное время нарастает плагиотропно, одновременно с этим из пазушных почек образуются апогеотропные розеточные побеги (n + 1). Вегетативное разрастание осуществляется за счет плагиотропных моноподиально нарастающих полурозеточных побегов, которые берут свое начало, как правило, в базальной части побега первого порядка (n). Таким образом, наблюдается последовательное образование полурозеточных побегов и на них пазушных побегов с укороченными междоузлиями (розеточных), следовательно, модель побегообразования у C. garckeana моноподиальная плагиотропно-полурозеточная–ортотропно-розеточная с мезотонией (рис. 8). Способ формирования подушки схож с таковым у C. baldaccii. В начале онтогенеза происходит захват пространства, а затем заполнение подушки за счет развития розеточных побегов (рис. 3).

Рис. 8. Схема строения побегов C. garckeana.

МК развиваются из почек после периода покоя. Первый вегетационный сезон МК переживают в стадии ассимилирующего побега, на второй сезон переходят к цветению, т. е. МК являются дициклическими. МК обладают анизотропным ростом, хорошо олиственны с сильно развитой зоной обогащения. Из-за анизотропного характера роста МК цветоножки у базально расположенных цветков имеют большую длину, чем у верхних флоральных элементов. Это позволяет экспонировать цветки на более-менее одинаковой высоте от субстрата.

С. sedoides. Растение образует сплошную почвопокровную подушку (рис. 9). На ранних этапах онтогенеза формируется побег розеточного типа (рис. 10а). Рост оси первого порядка продолжается на протяжении длительного времени, одновременно с этим из пазушных почек развиваются боковые побеги, которые тоже имеют укороченные междоузлия (рис. 10б, в). При этом ось первого порядка всегда характеризуется более продуктивным ростом. Таким образом, C. sedoides имеет моноподиальную розеточную модель побегообразования с мезотонией. Отмершие листья в основании побегов сохраняются внутри подушки на протяжении долгого времени и обеспечивают ее плотное заполнение.

Рис. 9. Схема строения побегов C. sedoides.

Рис. 10. Схема образования подушки C. sedoides: а – формирование побегов розеточного типа, б, в – развитие побегов с укороченными междоузлиями, г – формирование плагиотропного полурозеточного побега.

После формирования небольшой подушки в онтогенезе наступает этап, при котором растение образует побеги с более выраженными междоузлиями полурозеточного типа, осуществляющие функцию захвата дополнительной территории, находящейся поблизости от основного растения (рис. 10г). Такие побеги образуются достаточно редко и обладают исключительно плагиотропным ростом.

МК моноциклические, с апогеотропным ростом, развиваются из пазушных почек розеточных побегов и, как правило, представлены одиночным цветком на цветоносе.

Обсуждение

Стратегии роста при моноподиальном нарастании. В табл. 2 приведены основные биоморфологические характеристики, которые были описаны в результатах работы. Из полученных данных можно выделить несколько принципиально отличных стратегий роста:

1. Центробежное разрастание:
   а) активное вегетативное разрастание на ранних этапах онтогенеза с формированием моноподиально нарастающей розеточной подушки, а затем крайне медленное равномерное центробежное разрастание путем редкого бокового ветвления на более поздних этапах онтогенеза ( аrctica и C. biflora);
   б) активное вегетативное разрастание на ранних этапах онтогенеза с формированием моноподиально нарастающей розеточной подушки с дальнейшим развитием плагиотропных полурозеточных побегов для расселения и захвата территории в радиальных направлениях ( sedoides).
2. Векторное разрастание:
   а) активное вегетативное разрастание с ветвлением до n + 3, n + 4 порядков и дальнейшим “затуханием” процесса образования боковых осей, ввиду нехватки пространства внутри сформированной моноподиально нарастающей розеточной подушки ( doerfleri);
   б) формирование на ранних этапах онтогенеза полурозеточных побегов с хорошо выраженными междоузлиями и исключительно плагиотропным характером роста с последующим развитием на них ортотропных или же анизотропных розеточных побегов ( baldaccii и C. garckeana).

Таблица 2. Основные биоморфологические характеристики модельных видов Cherleria

Взаимосвязь биоморфологических характеристик и молекулярно-генетических данных. Как видно из полученных данных (табл. 2), наиболее схожими биоморфологическими характеристиками обладают C. аrctica и C. biflora. У представителей двух этих видов наблюдаются одинаковые стратегии роста, отсутствие специализированных побегов для захвата пространства, а также моноподиальная розеточная модель побегообразования. По молекулярно-генетическим данным (Dillenberger, Kadereit, 2014), C. biflora (входит в кладу A) имеет базальное положение на филогенетическом древе и является сестринской для всех остальных групп внутри монофилетического р. Cherleria. Из этого следует, что данный таксон, эволюционная линия которого отделилась от общего предка раньше других групп, обладает наибольшим количеством плезиоморфных черт. C. аrctica (входит в кладу B) также занимает базальное положение по отношению к кладе C, к которой относятся все остальные из исследованных видов (табл. 1). Таким образом, можно сказать, что такие признаки, как моноподиальная розеточная модель побегообразования, базитония и стратегия центробежного разрастания, которая приводит к формированию плотной шпалерной заполненной подушки, являются “исходными”, плезиоморфными чертами для этого рода.

Представители C. baldaccii и C. garckeana обладают принципиально иной стратегией роста. Для быстрого захвата доступной территории на ранних этапах онтогенеза растения образуют полурозеточные плагиотропные побеги с хорошо выраженными междоузлиями. Можно предположить, что наличие подобных побегов является апоморфной чертой, сближающей эти два вида. Предположение о близкородственных отношениях между C. baldaccii и C. garckeana подтверждается актуальными молекулярно-генетическими данными (Moore et al., 2021), согласно которым эти два вида занимают сестринское положение на филогенетическом древе.

Представители C. doerfleri, образующие плотные объемные подушки с характерной векторной стратегией роста, по своим биоморфологическим характеристикам занимают промежуточное положение между видами с плезиоморфными чертами C. аrctica и C. biflora (моноподиальная розеточная модель побегообразования, отсутствие специализированных побегов расселения, центробежная стратегия роста) и видами с апоморфными признаками C. baldaccii и C. garckeana (моноподиальная плагиотропно-полурозеточная–ортотропно-розеточная модель побегообразования, наличие специализированных плагиотропных полурозеточных побегов, векторная стратегия роста). При этом следует отметить, что на филогенетическом древе положение C. doerfleri остается не до конца очевидным, ввиду различных топографий деревьев в зависимости от выбора метода анализа данных.

Представители вида C. sedoides обладают розеточной моноподиально нарастающей моделью побегообразования и формируют плотно заполненную шпалерную подушку, в чем очевидно сходство с представителями видов C. аrctica и C. biflora. Однако стратегия разрастания их различна, в частности, наличием “расселяющих” вегетативных побегов полурозеточного типа, которые осуществляют захват пространства в векторном направлении. Таким образом, у C. sedoides также наблюдается ряд переходных черт. Положение C. sedoides на филогенетическом древе тоже не является однозначным.

Выводы

1. К наиболее значимым биоморфологическим характеристикам для использования в таксономических целях внутри р. Cherleria, относятся: модель побегообразования, стратегия роста, морфология подушки, наличие или отсутствие специализированных плагиотропных побегов для захвата территории, строение МК и ритмика его развития.
2. У видов Cherleria имеются две группы стратегий роста – с центробежным и с векторным разрастанием при моноподиальном характере нарастания побегов.
3. Исходя из молекулярно-генетических данных, можно предположить, что такие биоморфологические признаки, как моноподиальная розеточная модель побегообразования и стратегия центробежного разрастания, являются плезиоморфными, а моноподиальная плагиотропно-полурозеточная–ортотропно-розеточная модель побегообразования и стратегия векторного разрастания – апоморфными.

Конфликт интересов

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Соблюдение этических стандартов

Настоящая статья не содержит экспериментальных исследований с использованием животных в качестве объектов.

About the authors

S. G. Shatova

Author for correspondence.
Email: zaychenko_so@mail.ru
Russian Federation, Leninskie Gory, 1, Bld. 12, Moscow, 119991

A. C. Zernov

Email: zernov72@yandex.ru
Russian Federation, Leninskie Gory, 1, Bld. 12, Moscow, 119991

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Fig. 1. Scheme of the structure of C. arctica shoots: 1 – monocarpic shoot; 2 – leafy shoot of the rosette type; 3 – shoot of the rosette type with dead leaves. n, n + 1, n + 2 – order of branching of the shoot axes.

Download (153KB)

Indexing metadata

3. Fig. 2. Scheme of the structure of C. baldaccii shoots.

Download (303KB)

Indexing metadata

4. Fig. 3. Scheme of the formation of the cushion of C. baldaccii: a, b – growth of plagiotropic shoots in the radial direction from the center to the periphery, c – formation of axillary apogeotropic rosette shoots. 1 – rosette shoot, 2 – non-rosette shoot.

Download (115KB)

Indexing metadata

5. Fig. 4. Scheme of the structure of the MC of C. baldaccii. 1 – flower.

Download (55KB)

Indexing metadata

6. Fig. 5. Scheme of the structure of C. biflora shoots.

Download (142KB)

Indexing metadata

7. Fig. 6. Scheme of the structure of C. doerfleri shoots.

Download (171KB)

Indexing metadata

8. Fig. 7. Scheme of the structure of the MC C. doerfleri.

Download (55KB)

Indexing metadata

9. Fig. 8. Scheme of the structure of C. garckeana shoots.

Download (185KB)

Indexing metadata

10. Fig. 9. Scheme of the structure of C. sedoides shoots.

Download (304KB)

Indexing metadata

11. Fig. 10. Scheme of the formation of the cushion C. sedoides: a – formation of rosette-type shoots, b, c – development of shoots with shortened internodes, d – formation of a plagiotropic semi-rosette shoot.

Download (130KB)

Indexing metadata