Lower limb muscle activity during neurointerface control: neurointerface based on motor imagery of feet dorsiflexion

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Neurorehabilitation of motor functions using a neurointerface (BCI) with feedback is a modern promising area of research. However, there is very little data on muscle activity during the motor imagery of lower limb – an important aspect of rehabilitation. The EMG activity of the lower limb muscles was studied in 42 healthy participants which control BCI, based on kinesthetic motor imagery of dorsiflexion of the feet and supplemented by a robotic device for moving the limbs “Biokin” (mechanotherapy), activated in case of successful motor imagery. It is shown that BCI control leads to an increase in the activity (averaged all over the participants) of the muscle, whose movement provides an imaginary movement in reality – the tibialis anterior (TA). In addition, the activity of the gastrocnemius muscle – the antagonist of TA – increases, which is apparently associated with the instruction to imagine, but not to make a movement. Activation of the mechanical training device (AM) additionally increases TA EMG (up to 100-200%) and weakly but significantly (by 3–5%) reduces the activity of the thigh muscles (quadriceps and left biceps). Therefore, AM increases the targeting of the downward signal that occurs during the motor imagery. Muscle reactions to the motor imagery are individual. Thus, the use of BCI based on the motor imagery of dorsiflexion of the feet and the use of the mechanical training device, which ensures the closure of the feedback loop when imagining this movement, contributes to the targeted activation of TA – the muscle that provides dorsiflexion of the foot, which is important for the clinical rehabilitation of paretic foot movements.

Full Text

Restricted Access

About the authors

V. V. Reshetnikova

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

E. V. Bobrova

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

A. A. Grishin

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

E. A. Vershinina

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

I. N. Bogacheva

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

N. A. Chsherbakova

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

M. R. Isaev

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences; Institute of Translational Medicine of Pirogov of Russian National Research Medical University

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, Moscow; Moscow

P. D. Bobrov

Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Russian Academy of Sciences; Institute of Translational Medicine of Pirogov of Russian National Research Medical University

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, Moscow; Moscow

Yu. P. Gerasimenko

Pavlov Institute of Physiology, Russian Academy of Sciences

Email: 3069@bk.ru
Russian Federation, St. Petersburg

References

  1. Боброва Е.В., Решетникова В.В., Вершининa Е.А., Гришин А.А., Фролов А.А., Герасименко Ю.П. Межполушарная асимметрия и личностные характеристики пользователя мозг-компьютерного интерфейса при воображении движений рук. ДАН. 2020. 495(6): 558–561.
  2. Боброва Е.В., Решетникова В.В., Вершинина Е.А., Гришин А.А., Исаев М.Р., Бобров П.Д., Герасименко Ю.П. Зависимость обучения управлению мозг-компьютерным интерфейсом от личностных характеристик. Доклады РАН. Науки о жизни. 2022. 507(1): 68–73.
  3. Боброва Е.В., Решетникова В.В., Волкова К.В., Фролов А.А. Влияние эмоциональной устойчивости на успешность обучения управлению системой “интерфейс мозг-компьютер”. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П.Павлова. 2017. 67 (4): 485–492.
  4. Боброва Е.В., Решетникова В.В., Гришин А.А., Вершинина Е.А., Богачёва И.Н., Щербакова Н.А., Исаев М.Р., Бобров П.Д., Герасименко Ю.П. Активность мышц нижних конечностей в условиях управления нейроинтерфейсом: нейроинтерфейс, основанный на воображении ходьбы. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П.Павлова. 2024. Принята в печать.
  5. Боброва Е.В., Решетникова В.В., Гришин А.А., Вершинина Е.А., Исаев М.Р., Пляченко Д.Р., Бобров П.Д., Герасименко Ю.П. Анализ мозговой и мышечной активности при управлении кортико-спинальным нейроинтерфейсом. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П.Павлова. 2023. 73(4): 510–523.
  6. Решетникова В.В., Боброва Е.В., Вершинина Е.А., Гришин А.А., Фролов А.А., Герасименко Ю.П. Зависимость успешности воображения движений правой и левой руки от личностных характеристик пользователей. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П.Павлова. 2021. 71(6): 830–839.
  7. Alnajjar F., Zaier R., Khalid S., Gochoo M. Trends and technologies in rehabilitation of foot drop: A systematic review. Expert Rev. Med. Devices. 2020. 18(1): 31–46.
  8. Aoyama T., Kaneko F. The effect of motor imagery on gain modulation of the spinal reflex. Brain Res. 2011. 1372: 41–48.
  9. Barria P., Pino A., Tovar N., Gomez-Vargas D., Baleta K., Díaz C.A.R., Múnera M., Cifuentes C.A. BCI-based control for ankle exoskeleton T-FLEX: Comparison of visual and haptic stimuli with stroke survivors. Sensors. 2021. 21(19): 6431.
  10. Bobrova E.V., Reshetnikova V.V., Vershinina E.A., Grishin A.A., Bobrov P.D., Frolov A.A., Gerasimenko Y.P. Success of hand movement imagination depends on personality traits, brain asymmetry, and degree of handedness. Brain Sciences. 2021. 11: 853.
  11. Bonnet M., Decety J., Jeannerod M., Requin J. Mental simulation of an action modulates the excitability of spinal reflex pathways in man. Brain Res. Cogn. Brain Res. 1997. 5(3): 221–228.
  12. Carrere L.C., Escher L.G., Gentiletti G.G., Tabernig C. A foot motor imagery brain-computer interface with realistic visual feedback: preliminary evaluation in healthy and stroke subjects. Res. Biomed. Eng. 2021. 37: 595–604.
  13. Decety J., Jeannerod M., Durozard D., Baverel G. Central activation of autonomic effectors during mental simulation of motor actions in man. J. Physiol. 1993. 461: 549–563.
  14. Dickstein R., Gazit-Grunwald M., Plax M., Dunsky A., Marcovitz E. EMG activity in selected target muscles during imagery rising on tiptoes in healthy adults and poststroke hemiparetic patients. J. Mot. Behav. 2005. 37: 475–483.
  15. Do A.H., Wang P.T., King C.E., Abiri A., Nenadic Z. Brain-computer interface controlled functional electrical stimulation system for ankle movement. J. Neuroeng. Rehabil. 2011. 8: 49.
  16. Do A.H., Wang P.T., King C.E., Schombs A., Cramer S.C., Nenadic Z. Brain-computer interface controlled functional electrical stimulation device for foot drop due to stroke. Annu. Int. Conf. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2012. 2012: 6414–6417.
  17. Epstein M.L. The relationship of mental imagery and mental rehearsal to performance of a motor task. Journal of Sport Psychology. 1980. 2(3): 211–220.
  18. Gandevia S.C., Wilson L.R., Inglis J.T., Burke D. Mental rehearsal of motor tasks recruits α-motoneurones but fails to recruit human fusimotor neurones selectively. The Journal of Physiology. 1997. 505: 259–266.
  19. Geiger D.E., Behrendt F., Schuster-Amft C. EMG muscle activation pattern of four lower extremity muscles during stair climbing, motor imagery, and robot-assisted stepping: a cross-sectional study in healthy individuals. Biomed. Res. Int. 2019. 2019: 9351689.
  20. Grosprêtre S., Lebon F., Papaxanthis C., Martin A. New evidence of corticospinal network modulation induced by motor imagery. J. Neurophysiol. 2016. 115(3): 1279–1288.
  21. Guillot A., Lebon F., Rouffet D., Champely S., Doyon J., Collet C. Muscular responses during motor imagery as a function of muscle contraction types. Int. J. Psychophysiol. 2007. 66(1): 18–27.
  22. Hashimoto R., Rothwell J. Dynamic changes in corticospinal excitability during motor imagery. Exp. Brain. Res. 1999. 125: 75–81.
  23. Jacobson E. Electrical measurements of neuromuscular states during mental activities. Am. J. Physiol. 1931. 96: 115–121.
  24. Jacobson E. Electrophysiology of mental activities. Am. J. Psychol. 1932. 44: 677–694.
  25. Jeunet C., N’Kaoua B., Lotte F. Advances in user-training for mental-imagery-based BCI control: Psychological and cognitive factors and their neural correlates. Prog. Brain. Res. 2016. 228: 3–35.
  26. Lebon F., Rouffet D., Collet C., Guillot A. Modulation of EMG power spectrum frequency during motor imagery. Neuroscience Letters. 2008. 435(3): 181–185.
  27. McCrimmon C.M., King C.E., Wang P.T., Cramer S.C., Nenadic Z., Do A.H. Brain-controlled functional electrical stimulation for lower-limb motor recovery in stroke survivors. Annu. Int. Conf. IEEE Eng. Med. Biol. Soc. 2014. 2014: 1247–1250.
  28. Mulder T., de Vries S., Zijlstra S. Observation, imagination and execution of an effortful movement: more evidence for a central explanation of motor imagery. Exp. Brain Res. 2005. 163: 344–351.
  29. Mulder T., Zijlstra S., Zijlstra W., Hochstenbach J. The role of motor imagery in learning a totally novel movement. Exp. Brain Res. 2004. 154: 211–217.
  30. Personnier P., Paizis C., Ballay Y., Papaxanthis C. Mentally represented motor actions in normal aging II. The influence of the gravito-inertial context on the duration of overt and covert arm movements. Behav. Brain. Res. 2008. 186(2): 273–283.
  31. Ranganathan V.K., Siemionow V., Liu J.Z., Sahgal V., Yue G.H. From mental power to muscle power – gaining strength by using mind. Neuropsychologia. 2004. 42: 944–956.
  32. Shaw W.A. The distribution of muscular action potentials during imaging. Psychol. Rec. 1938. 2: 195–216.
  33. Wehner T., Vogt S., Stadler M. Task-specific EMG-characteristics during mental training. Psychol. Res. 1984. 46(4): 389–401.
  34. Xu R., Jiang N., Mrachacz-Kersting N., Lin C., Asín Prieto G., Moreno J.C., Pons J.L., Dremstrup K., Farina D. A closed-loop brain-computer interface triggering an active ankle-foot orthosis for inducing cortical neural plasticity. IEEE Trans. Biomed. Eng. 2014. 61(7): 2092–2101.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Example of EMG activity of muscles of one of the subjects during motor imagery of foot dorsiflexion under conditions of neurointerface control without (a) and with (б) activation of the mechanical training device. By abscissa: time. By ordinate: at the bottom – instructions to the subject (bold line) remain at rest (low step), motor imagery of left foot dorsiflexion (medium step), motor imagery of right foot dorsiflexion (high step) and current value of accuracy of brain signal classification (thin line); above – trajectory of movements in the ankle joint of left leg and right leg during activation of the mechanical training device; on top – EMG activity of muscles VL (Vastus lateralis), BF (Biceps femoris), TA (tibialis anterior) and Gs (gastrocnemius) of the right leg (first four signals) and of the left leg (next four signals).

Download (242KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Individual characteristics of EMG activity of all studied muscles of the lower extremities during motor imagery of ipsilateral foot dorsiflexion using a neurointerface without (on the left) and with (on the right) activation of the mechanical training device. Rows: subjects, columns: muscles. Black rectangles indicate the presence of burst activity, light gray rectangles indicate tonic activity, dark gray rectangles indicate both burst and tonic activity. Bottom row: number of subjects who had any type of EMG activity (burst and/or tonic) in the corresponding muscle. The muscle designations are the same as in Fig. 1.

Download (370KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Average EMG activity of the muscles (μV) of the tibialis anterior, gastrocnemius, vastus lateralis and biceps femoris on the right leg and left one at rest (gray columns) and during motor imagery of dorsiflexion of right foot (ПС) (black columns) or left foot (ЛС) (white columns) when controlling the neurointerface without and with activation of the mechanical training device. The asterisk (*) indicates differences between the EMG activity values that are significant when introducing the Bonferroni correction; in the case of a tendency towards significance, the p value is indicated.

Download (118KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Pleiades reflecting the results of factor and correlation (by Spearman criterion) analysis of the average EMG activity of the tibialis anterior (TA), gastrocnemius (Gs), vastus lateralis (VL) and biceps femoris (BF) muscles of the right (R) and left (L) legs during control of the neurointerface based on motor imagery of the left or right foot dorsiflexion, without and with activation of the mechanical training device. The muscle names in bold are included in the 1st factor determined by factor analysis, in italics – in the 2nd factor. Black solid lines reflect significant correlations between the EMG activity of the muscles included in the 1st factor, black dotted lines – included in the 2nd factor, gray dashed-dotted lines – not included in any of the components. All correlation links shown in the figure are significant, and the thickness of the lines reflects the value of the correlation coefficient (the higher it is, the thicker the line).

Download (404KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».