Transmembrane Domains of Bitopic Proteins As a Key to Understand the Cellular Signaling

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

This work presents in a systematic manner key modeling results corroborated by experimental biophysical data and obtained by the authors during long-term research on bitopic (single-pass) membrane proteins (BMP), which are the crucial elements of cell signaling. The manuscript does not claim to be a comprehensive review on the topic, whereby the authors did not aim to describe accurately the current state of the art, given the numerous reliable publications. Rather, it is an essay illustrating the authors’ understanding of the basic principles in organization of transmembrane protein domains (TMD) and their contribution to the cell functioning. Among the key topics highlighted in the present work are the fine-tuned processes of TMD oligomerization and direct contribution of the dynamic membrane environment to this process, the key role of TMD in the functioning of cell receptors and mutual relations between all components of protein-membrane complexes during the signal transduction in normal and pathological conditions.

Full Text

Restricted Access

About the authors

A. A. Polyansky

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences

Email: efremov@nmr.ru
Russian Federation, ul. Miklukho-Maklaya 16/10, Moscow, 117997

R. G. Efremov

Shemyakin-Ovchinnikov Institute of Bioorganic Chemistry, Russian Academy of Sciences; National Research University Higher School of Economics; Moscow Institute of Physics and Technology (State University)

Author for correspondence.
Email: efremov@nmr.ru
Russian Federation, ul. Miklukho-Maklaya 16/10, Moscow, 117997; ul. Myasnitskaya 20, Moscow 101000; Institutsky per. 9/3, Dolgoprudny, 141701

References

  1. Engel A., Gaub H.E. // Ann. Rev. Biochem. 2008. V. 77. P. 127–148. https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.77.062706. 154450
  2. Deisenhofer J., Epp O., Miki K., Huber R., Michel H. // Nature. 1985. V. 318. P. 618–624. https://doi.org/10.1038/318618a0
  3. Ernst O.P., Lodowski D.T., Elstner M., Hegemann P., Brown L.S., Kandori H. // Chem. Rev. 2014. V. 114. P. 126–163. https://doi.org/10.1021/cr4003769
  4. Kandori H. // Biophys. Rev. 2020. V. 12. P. 355–361. https://doi.org/10.1007/s12551-020-00645-0
  5. Nadezhdin K.D., Neuberger A., Trofimov Y.A., Krylov N.A., Sinica V., Kupko N., Vlachova V., Zakharian E., Efremov R.G., Sobolevsky A.I. // Nat. Struct. Mol. Biol. 2021. V. 28. P. 564–572. https://doi.org/10.1038/s41594-021-00615-4
  6. Cymer F., Schneider D. // Cell Adh. Migr. 2010. V. 4. P. 299–312. https://doi.org/10.4161/cam.4.2.11191
  7. Bugge K., Lindorff-Larsen K., Kragelund B.B. // FEBS J. 2016. V. 283. P. 4424–4451. https://doi.org/10.1111/febs.13793
  8. MacKenzie K.R., Prestegard J.H., Engelman D.M. // Science. 1997. V. 276. P. 131–133. https://doi.org/10.1126/science.276.5309.131
  9. Henderson R., Unwin P.N.T. // Nature. 1975. V. 257. P. 28–32. https://doi.org/10.1038/257028a0
  10. Consortium T.U. // Nucleic Acids Res. 2022. V. 51. P. D523–D531. https://doi.org/10.1093/nar/gkac1052
  11. Kahn T.W., Engelman D.M. // Biochemistry. 1992. V. 31. P. 6144–6151. https://doi.org/10.1021/bi00141a027
  12. White S.H., von Heijne G. // Annu. Rev. Biophys. 2008. V. 37. P. 23–42. https://doi.org/10.1146/annurev.biophys.37.032807. 125904
  13. Polyansky A.A., Chugunov A.O., Volynsky P.E., Krylov N.A., Nolde D.E., Efremov R.G. // Bioinformatics. 2013. V. 30. P. 889–890. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btt645
  14. Russ W.P., Engelman D.M. // J. Mol. Biol. 2000. V. 296. P. 911–919. https://doi.org/10.1006/jmbi.1999.3489
  15. Kordyukova L.V., Serebryakova M.V., Polyansky A.A., Kropotkina E.A., Alexeevski A.V., Veit M., Efremov R.G., Filippova I.Y., Baratova L.A. // Biochim. Biophys. Acta. 2011. V. 1808. P. 1843–1854. https://doi.org/10.1016/j.bbamem.2011.03.005
  16. Zhang L., Polyansky A., Buck M. // PLoS One. 2015. V. 10. P. e0121513. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0121513
  17. Aliper E.T., Krylov N.A., Nolde D.E., Polyansky A.A., Efremov R.G. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 23. P. 9221. https://doi.org/10.3390/ijms23169221
  18. Polyansky A.A., Efremov R.G. // Comput. Struct. Biotechnol. J. 2023. V. 21. P. 2837–2844. https://doi.org/10.1016/j.csbj.2023.04.021
  19. Polyansky A.A., Bocharov E.V., Velghe A.I., Kuznetsov A.S., Bocharova O.V., Urban A.S., Arseniev A.S., Zagrovic B., Demoulin J.B., Efremov R.G. // Biochim. Biophys. Acta Gen. Subj. 2019. V. 1863. P. 82–95. https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2018.09.011
  20. Albrecht C., Kuznetsov A.S., Appert-Collin A., Dhaideh Z., Callewaert M., Bershatsky Y.V., Urban A.S., Bocharov E.V., Bagnard D., Baud S., Blaise S., RomierCrouzet B., Efremov R.G., Dauchez M., Duca L., Gueroult M., Maurice P., Bennasroune A. // Front. Cell Dev. Biol. 2020. V. 8. https://doi.org/10.3389/fcell.2020.611121
  21. Jumper J., Evans R., Pritzel A., Green T., Figurnov M., Ronneberger O., Tunyasuvunakool K., Bates R., Žídek A., Potapenko A., Bridgland A., Meyer C., Kohl S.A.A., Ballard A.J., Cowie A., Romera-Paredes B., Nikolov S., Jain R., Adler J., Back T., Petersen S., Reiman D., Clancy E., Zielinski M., Steinegger M., Pacholska M., Berghammer T., Bodenstein S., Silver D., Vinyals O., Senior A.W., Kavukcuoglu K., Kohli P., Hassabis D. // Nature. 2021. V. 596. P. 583–589. https://doi.org/10.1038/s41586-021-03819-2
  22. Sahoo A.R., Souza P.C.T., Meng Z., Buck M. // Structure. 2023. V. 31. P. 735–745.e2. https://doi.org/10.1016/j.str.2023.03.014
  23. Muhle-Goll C., Hoffmann S., Afonin S., Grage S.L., Polyansky A.A., Windisch D., Zeitler M., Bürck J., Ulrich A.S. // J. Biol. Chem. 2012. V. 287. P. 26178– 26186. https://doi.org/10.1074/jbc.M111.325555
  24. Polyansky A.A., Volynsky P.E., Efremov R.G. // J. Am. Chem. Soc. 2012. V. 134. P. 14390–14400. https://doi.org/10.1021/ja303483k
  25. Bocharov E.V., Bragin P.E., Pavlov K.V., Bocharova O.V., Mineev K.S., Polyansky A.A., Volynsky P.E., Efremov R.G., Arseniev A.S. // Biochemistry. 2017. V. 56. P. 1697–1705. https://doi.org/10.1021/acs.biochem.6b01085
  26. Roepstorff K., Thomsen P., Sandvig K., van Deurs B. // J. Biol. Chem. 2002. V. 277. P. 18954–18960. https://doi.org/10.1074/jbc.M201422200
  27. Sottocornola E., Misasi R., Mattei V., Ciarlo L., Gradini R., Garofalo T., Berra B., Colombo I., Sorice M. // FEBS J. 2006. V. 273. P. 1821–1830. https://doi.org/10.1111/j.1742-4658.2006.05203.x
  28. Rohwedder A., Knipp S., Roberts L.D., Ladbury J.E. // Sci. Rep. 2021. V. 11. P. 6160. https://doi.org/10.1038/s41598-021-85578-8
  29. Roy A., Patra S.K. // Stem Cell Rev. Rep. 2022. V. 19. P. 2–25. https://doi.org/10.1007/s12015-022-10448-3
  30. Volynsky P.E., Polyansky A.A., Fakhrutdinova G.N., Bocharov E.V., Efremov R.G. // J. Am. Chem. Soc. 2013. V. 135. P. 8105–8108. https://doi.org/10.1021/ja4011942
  31. Kuznetsov A.S., Polyansky A.A., Fleck M., Volynsky P.E., Efremov R.G. // J. Chem. Theory Comput. 2015. V. 11. P. 4415–4426. https://doi.org/10.1021/acs.jctc.5b00206
  32. Velghe A.I., Van Cauwenberghe S., Polyansky A.A., Chand D., Montano-Almendras C.P., Charni S., Hallberg B., Essaghir A., Demoulin J.B. // Oncogene. 2014. V. 33. P. 2568–2576. https://doi.org/10.1038/onc.2013.218
  33. Russ W.P., Engelman D.M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999. V. 96. P. 863–868. https://doi.org/10.1073/pnas.96.3.863
  34. De Baets G., Van Doorn L., Rousseau F., Schymkowitz J. // PLoS Comput. Biol. 2015. V. 11. P. e1004374. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1004374
  35. Suomivuori C.-M., Latorraca N.R., Wingler L.M., Eismann S., King M.C., Kleinhenz A.L.W., Skiba M.A., Staus D.P., Kruse A.C., Lefkowitz R.J., Dror R.O. // Science. 2020. V. 367. P. 881–887. https://doi.org/10.1126/science.aaz0326
  36. Chen P.H., Unger V., He X. // J. Mol. Biol. 2015. V. 427. P. 3921–3934. https://doi.org/10.1016/j.jmb.2015.10.003
  37. Arkhipov A., Shan Y., Das R., Endres N.F., Eastwood M.P., Wemmer D.E., Kuriyan J., Shaw D.E. // Cell. 2013. V. 152. P. 557–569. https://doi.org/10.1016/j.cell.2012.12.030
  38. Fleck M., Polyansky A.A., Zagrovic B. // J. Chem. Theory Comput. 2016. V. 12. P. 2055–2065. https://doi.org/10.1021/acs.jctc.5b01217
  39. Westerfield J.M., Barrera F.N. // J. Biol. Chem. 2020. V. 295. P. 1792–1814. https://doi.org/10.1074/jbc.REV119.009457
  40. Mitchell C.J., Johnson T.S., Deber C.M. // Biophys. J. 2022. V. 121. P. 3253–3262. https://doi.org/10.1016/j.bpj.2022.07.026
  41. Love J., Mancia F., Shapiro L., Punta M., Rost B., Girvin M., Wang D.-N., Zhou M., Hunt J.F., Szyperski T., Gouaux E., MacKinnon R., McDermott A., Honig B., Inouye M., Montelione G., Hendrickson W.A. // J. Struct. Funct. Genomics. 2010. V. 11. P. 191–199. https://doi.org/10.1007/s10969-010-9094-7

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Structural, dynamic and functional aspects of the study of TM domains of BMB using molecular biophysical modeling methods. TMD and the full-length PDGFRA receptor are used for illustration.

Download (606KB)

Copyright (c) 2024 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».