Modern Trends of the Application of Stem Cells and Their Derivatives during Cryopreservation of Animal Sperm

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Cryopreservation is an important method for preserving sperm from various organisms. However, freezing gametes often leads to various types of cell damage, which affects the outcome of artificial insemination. After thawing, spermatozoa usually have ultrastructural, biochemical and functional changes such as cell membrane and chromatin damage and oxidative stress. Since spermatozoa have limited biosynthetic capacity, they have a low capacity to regenerate. The current trend is to improve the sperm cryopreservation regime using natural extracellular vesicles and stem cells. Extracellular vesicles and stem cells have a potential regenerative effect, as they contain various biologically active molecules affecting sperm repair. This review focuses on current strategies to improve sperm health after cryopreservation. In particular, this review describes the results of studies on the use of extracellular vesicles and stem cells as cryoprotectors during freezing and thawing of spermatozoa.

About the authors

M. A. Tambovsky

Institute of Fundamental Medicine and Biology, Kazan Federal University

Author for correspondence.
Email: maxim.tambovsky.kfu@gmail.com
Russia, 420008, Kazan

А. М. Aimaletdinov

Institute of Fundamental Medicine and Biology, Kazan Federal University

Email: maxim.tambovsky.kfu@gmail.com
Russia, 420008, Kazan

E. Yu. Zakirova

Institute of Fundamental Medicine and Biology, Kazan Federal University

Email: maxim.tambovsky.kfu@gmail.com
Russia, 420008, Kazan

References

  1. Tao Y., Sanger E., Saewu A., Leveille M.-C. 2020. Human sperm vitrification: The state of the art. Reprod Biol Endocrinol. 18 (1), 17. https://doi.org/10.1186/s12958-020-00580-5
  2. Ugur M.R., Saber Abdelrahman A., Evans H.C., Gilmore A.A., Hitit M., Arifiantini R.I., Purwantara B., Kaya A., Memili E. 2019. Advances in cryopreservation of bull sperm. Front. Vet. Sci. 6, 268. https://doi.org/10.3389/fvets.2019.00268
  3. Ombelet W., Van Robays J. 2015. Artificial insemination history: Hurdles and milestones. Facts Views Vis. Obgyn. 7 (2), 137–143.
  4. Saadeldin I.M, Khalil W.A, Alharbi M.G, Lee S.H. 2020. The current trends in using nanoparticles, liposomes, and exosomes for semen cryopreservation. Animals (Basel). 10 (12), 2281. https://doi.org/10.3390/ani10122281
  5. Thongphakdee A., Sukparangsi W., Comizzoli P., Chatdarong K. 2020. Reproductive biology and biotechnologies in wild felids. Theriogenology. 150, 360–373. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2020.02.004
  6. Yanez-Ortiz I., Catalan J., Rodriguez-Gil J.E., Miro J., Yeste M. 2022. Advances in sperm cryopreservation in farm animals. Cattle, horse, pig and sheep. Anim. Reprod. Sci. 246, 106904. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2021.106904
  7. Zakirova E.Y., Shalimov D.V., Garanina E.E., Zhuravleva M.N., Rutland C.S., Rizvanov A.A. 2019. Use of biologically active 3D matrix for extensive skin defect treatment in veterinary practice. Front. Vet. Sci. 6, 76. https://doi.org/10.3389/fvets.2019.00076
  8. Naumenko E., Zakirova E., Guryanov I., Akhatova F., Sergeev M., Valeeva A., Fakhrullin R. 2021. Composite biodegradable polymeric matrix doped with halloysite nanotubes for the repair of bone defects in dogs. Clays Clay Miner. 69, 522–532.
  9. Theerakittayakorn K., Thi Nguyen H., Musika J., Kunkanjanawan H., Imsoonthornruksa S., Somredngan S., Ketudat-Cairns M., Parnpai R. 2020. Differentiation induction of human stem cells for corneal epithelial. Int. J. Mol. Sci. 21 (21), 7834. https://doi.org/10.3390/ijms21217834
  10. Jovic D., Yu Y., Wang D., Wang K., Li H., Xu F., Liu C., Liu J., Luo Y. 2022. A brief overview of global trends in MSC-based cell therapy. Stem Cell. Rev. Rep. 18 (5), 1525–1545. https://doi.org/10.1007/s12015-022-10369-1
  11. Khubutiya M.S., Vagabov A.V., Temnov A.A., Sklifas A.N. 2014. Paracrine mechanisms of proliferative, anti-apoptotic and anti-inflammatory effects of mesenchymal stromal cells in models of acute organ injury. Cytotherapy. 16, 579–585. https://doi.org/10.1016/j.jcyt.2013.07.017
  12. Qamar A.Y., Fang X., Kim M.J., Cho J. 2020. Improved viability and fertility of frozen-thawed dog sperm using adipose-derived mesenchymal stem cells. Sci. Rep. 10 (1), 7034. https://doi.org/10.1038/s41598-020-61803-8
  13. Sun J., Shao Z., Yang Y., Wu D., Zhou X., Yuan H. 2012. Annexin 1 protects against apoptosis induced by serum deprivation in transformed rat retinal ganglion cells. Mol. Biol. Rep. 39, 5543–5551. https://doi.org/10.1007/s11033-011-1358-1
  14. Lennon N.J., Kho A., Bacskai B.J., Perlmutter S.L., Hyman B.T., Brown R.H., Jr. 2003. Dysferlin interacts with annexins A1 and A2 and mediates sarcolemmal wound-healing. J. Biol. Chem. 278, 50466–50473. https://doi.org/10.1074/jbc.M307247200
  15. To W.S., Midwood K.S. 2011. Plasma and cellular fibronectin: distinct and independent functions during tissue repair. Fibrogenesis Ttissue Repair. 4, 21. https://doi.org/10.1186/1755-1536-4-21
  16. Zakirova E.Y., Aimaletdinov A.M., Malanyeva A.G., Rutland C.S., Rizvanov A.A. 2020. Extracellular vesicles: New perspectives of regenerative and reproductive veterinary medicine. Front. Vet. Sci. 7, 594044. https://doi.org/10.3389/fvets.2020.594044
  17. Ratajczak M.Z., Ratajczak J. 2020. Extracellular microvesicles/exosomes: Discovery, disbelief, acceptance, and the future. Leukemia. 34 (12), 3126–3135. https://doi.org/10.1038/s41375-020-01041-z
  18. Qamar A.Y., Fang X., Kim M.J., Cho J. 2019. Improved post-thaw quality of canine semen after treatment with exosomes from conditioned medium of adipose-derived mesenchymal stem cells. Animals (Basel). 9 (11), 865. https://doi.org/10.3390/ani9110865
  19. Mokarizadeh A., Rezvanfar M.A., Dorostkar K., Abdollahi M. 2013. Mesenchymal stem cell derived microvesicles: Trophic shuttles for enhancement of sperm quality parameters. Reprod. Toxicol. 42, 78–84. https://doi.org/10.1016/j.reprotox.2013.07.024
  20. Mahiddine F.Y., Qamar A.Y., Kim M.J. 2020. Canine amniotic membrane derived mesenchymal stem cells exosomes addition in canine sperm freezing medium. J. Animal Reprod. Biotechnol. 35 (3), 268–272. https://doi.org/10.12750/JARB.35.3.268
  21. Venugopal C., Shamir C., Senthilkumar S., Babu J.V., Sonu P.K., Nishtha K.J., Rai K.S., K S., Dhanushkodi A. 2017. Dosage and passage dependent neuroprotective effects of exosomes derived from rat bone marrow mesenchymal stem cells: An in vitro analysis. Curr. Gene Ther. 17 (5), 379–390. https://doi.org/10.2174/1566523218666180125091952
  22. Агейкин А.В., Горелов А.В., Усенко Д.В., Мельников В.Л. 2021. Экзосомы крови как новые биомаркеры инфекционных заболеваний. Медицинское обозрение. 5 (11), 744–748. https://doi.org/10.32364/2587-6821-2021-5-11-744-748
  23. Chen J., Li P., Zhang T., Xu Z., Huang X., et al. 2021. Review on strategies and technologies for exosome isolation and purification. Front. Bioeng. Biotechnol. 9, 811971. https://doi.org/10.3389/fbioe.2021.811971
  24. Koike C., Zhou K., Takeda Y., Fathy M., Okabe M., Yoshida T., Nakamura Y., Kato Y., Nikaido T. 2014. Characterization of amniotic stem cells. Cell Reprogram. 16 (4), 298–305. https://doi.org/10.1089/cell.2013.0090
  25. Kazemnejad S., Khanmohammadi M., Zarnani A-H., Bolouri M.R. 2016. Characteristics of mesenchymal stem cells derived from amniotic membrane: A potential candidate for stem cell-based therapy. In perinatal tissue-derived stem cells: Alternative sources of fetal stem cells. Ed: B. Arjmand. Springer International Publishing, p. 137–169. https://doi.org/10.1007/978-3-319-46410-7_7
  26. Bosch S., de Beaurepaire L., Allard M., Mosser M., Heichette C., Chrétien D., Jegou D., Bach J.M. 2016. Trehalose prevents aggregation of exosomes and cryodamage. Sci. Rep. 6, 36162. https://doi.org/10.1038/srep36162
  27. Сысоева А.П., Макарова Н.П., Краевая Е.Е. 2021. Роль внеклеточных везикул семенной плазмы в изменении морфофункциональных характеристик сперматозоидов человека. Клин. эксп. морфология. 10 (4), 5–13. https://doi.org/10.31088/CEM2021.10.4.5-13
  28. Mahdavinezhad F., Sadighi Gilani M.A, Gharaei R., Ashrafnezhad Z., Valipour J., Shabani Nashtaei M., Amidi F. 2022. Protective roles of seminal plasma exosomes and microvesicles during human sperm cryopreservation. Reprod. Biomed. Online. 45 (2), 341–353.
  29. Du J., Shen J., Wang Y., Pan C., Pang W., Diao H., Dong W. 2016. Boar seminal plasma exosomes maintain sperm function by infiltrating into the sperm membrane. Oncotarget. 7, 58832–58847. https://doi.org/10.18632/oncotarget.11315
  30. Zhou W., Stanger S.J., Anderson A.L., Bernstein I.R., De Iuliis G.N., McCluskey A., McLaughlin E.A., Dun M.D., Nixon B. 2019. Mechanisms of tethering and cargo transfer during epididymosome-sperm interactions. BMC Biol. 17 (1), 35. https://doi.org/10.1186/s12915-019-0653-5
  31. Machtinger R., Laurent L.C., Baccarelli A.A. 2016. Extracellular vesicles: Roles in gamete maturation, fertilization and embryo implantation. Hum. Reprod. Update. 22(2), 182–193. https://doi.org/10.1093/humupd/dmv055
  32. Goericke-Pesch S., Hauck S., Failing K., Wehrend A. 2015. Effect of seminal plasma vesicular structures in canine frozen-thawed semen. Theriogenology. 84, 1490–1498. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2015.07.033
  33. de Almeida Monteiro Melo Ferraz M., Nagashima J.B., Noonan M.J., Crosier A.E., Songsasen N. 2020. Oviductal extracellular vesicles improve post-thaw sperm function in red wolves and cheetahs. Int. J. Mol. Sci. 21(10), 3733. https://doi.org/10.3390/ijms21103733
  34. Bencharif D., Dordas-Perpinya M. 2020. Canine semen cryoconservation: Emerging data over the last 20 years. Reproduction in Domestic Animals. 55 (2), 61. https://doi.org/10.1111/rda.13629
  35. Cheng F.P., Wu J.T., Tsai P.S., Chang C.L., Lee S.L., et al. 2005. Effects of cryo-injury on progesterone receptor[s] of canine spermatozoa and its response to progesterone. Theriogenology. 64 (4), 844–854. https://doi.org/10.1016/j.theriogenology.2004.10.021
  36. Liu S., Li F. 2020. Cryopreservation of single-sperm: Where are we today? Reprod. Biol. Endocrinol.18 (1), 41. https://doi.org/10.1186/s12958-020-00607-x
  37. de Oliveira R.A., Wolf C.A., de Oliveira Viu M.A., Gambarini M.L. 2013. Addition of glutathione to an extender for frozen equine semen. Equine J. Vet. 33, 1148–1152. https://doi.org/10.1016/j.jevs.2013.05.001
  38. Peris-Frau P., Soler A.J., Iniesta-Cuerda M., Martín-Maestro A., Sánchez-Ajofrín I., Medina-Chávez D.A., Fernández-Santos M.R., García-Álvarez O., Maroto-Morales A., Montoro V., Garde J.J. 2020. Sperm cryodamage in ruminants: Understanding the molecular changes induced by the cryopreservation process to optimize sperm quality. Int. Journal Mol. Sci. 21 (8), 2781. https://doi.org/10.3390/ijms21082781

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2.

Download (350KB)

Copyright (c) 2023 The Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».