Comprehensive approach to the management of patients with endometriosis-associated infertility using the fertility index

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Endometriosis is one of the common diseases associated with female infertility. Inability to conceive affects from 30 to 50% of women with endometriosis. The data of comparative studies on the potential effect of surgical treatment for deep endometriosis on spontaneous pregnancy rates and in vitro fertilization outcomes are not numerous and controversial. According to the ESHRE guidelines (2022), there are no data of comparative studies on the effectiveness of surgical treatment for deep endometriosis to improve fertility. In addition, the reproductive prognosis of patients with endometriosis has not been assessed by any classification until recently. The Endometriosis Fertility Index (EFI), proposed by G.D. Adamson and D.J. Pasta in 2010, is a reliable tool for predicting the postoperative spontaneous pregnancy rate in patients with endometriosis. According to the ESHRE guidelines (2022), the decision for surgical intervention for patients with endometriosis and infertility should be based on the presence of pain symptoms, the age and preference of the patient, previous surgical interventions, the presence of other infertility factors, the state of ovarian reserve, and the value of EFI.

Conclusion: The issue of choosing the EFI threshold value for determining the postoperative treatment tactics and optimal period for the assisted reproduction in patients with different values of this criterion remains relevant. Moreover, given the high risks of endometriosis recurrence, especially severe forms of the disease, the question of postoperative management of patients planning pregnancy continues to be important.

About the authors

Natalya A. Chekeneva

I.M. Sechenov First Moscow State Medical University, Ministry of Health of Russia (Sechenov University)

Email: 4ekeneva@gmail.com
ORCID iD: 0009-0008-6645-6648

obstetrician-gynecologist, doctor of ultrasound diagnostics, Sechenov Center for Motherhood and Childhood, Clinic of Childhood Diseases, Medical and Diagnostic Department

Russian Federation, Moscow

Madina R. Dumanovskaya

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Centre for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Email: dumanovskaya@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-7286-6047

PhD, Senior Researcher at the Department of Gynecological Endocrinology

Russian Federation, Moscow

Vladimir D. Chuprynin

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Centre for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Email: v_chuprynin@oparina4.ru
ORCID iD: 0000-0002-2997-9019

Ph.D., Head of the Surgical Department

Russian Federation, Moscow

Aleksandra V. Asaturova

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Centre for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Email: a_asaturova@oparina4.ru
ORCID iD: 0000-0001-8739-5209

Dr. Med. Sci., Head of the Department of Anatomic Pathology

Russian Federation, Moscow

Natalya A. Buralkina

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Centre for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Author for correspondence.
Email: natalyaburalkina@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-5109-6725

Dr. Med. Sci., Senior Researcher at the Department of Surgery

Russian Federation, Moscow

References

  1. Missmer S.A., Hankinson S.E., Spiegelman D., Barbieri R.L., Marshall L.M., Hunter D.J. Incidence of laparoscopically confirmed endometriosis by demographic, anthropometric, and lifestyle factors. Am. J. Epidemiol. 2004; 160(8): 784-96. https://dx.doi.org/10.1093/aje/kwh275.
  2. Zondervan K.T., Missmer S., Abrao M.S., Einarsson J.I., Horne A.W., Johnson N.P. et al.; International working group of AAGL, ESGE, ESHRE and WES. Endometriosis classification systems: an international survey to map current knowledge and uptake. J. Minim. Invasive Gynecol. 2022; 29(6): 716-25.e1. https://dx.doi.org/10.1016/j.jmig.2022.01.014.
  3. Zeng C., Xu J.N., Zhou Y., Zhou Y.F., Zhu S.N., Xue Q. Reproductive performance after surgery for endometriosis: predictive value of the revised American Fertility Society classification and the endometriosis fertility index. Gynecol. Obstet. Invest. 2014; 77(3): 180-5. https://dx.doi.org/10.1159/000358390.
  4. Adamson G.D., Pasta D.J. Endometriosis fertility index: the new, validated endometriosis staging system. Fertil. Steril. 2010; 94(5): 1609-15. https:// dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2009.09.035.
  5. Coccia M.E., Nardone L., Rizzello F. Endometriosis and infertility: a long-life approach to preserve reproductive integrity. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2022; 19(10): 6162. https://dx.doi.org/10.3390/ijerph19106162.
  6. Giudice L.C. Clinical practice. Endometriosis. N. Engl. J. Med. 2010; 362(25): 2389-98. https://dx.doi.org/10.1056/NEJMcp1000274.
  7. Smolarz B., Szyłło K., Romanowicz H. Endometriosis: epidemiology, classification, pathogenesis, treatment and genetics (review of literature). Int. J. Mol. Sci. 2021; 22(19): 10554. https://dx.doi.org/10.3390/ijms221910554.
  8. Simoens S., Dunselman G., Dirksen C., Hummelshoj L., Bokor A., Brandes I. et al. The burden of endometriosis: costs and quality of life of women with endometriosis and treated in referral centres. Hum. Reprod. 2012; 27(5): 1292-9. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/des073.
  9. Ramírez-Pavez T.N., Martínez-Esparza M., Ruiz-Alcaraz A.J., Marín-Sánchez P., Machado-Linde F., García-Peñarrubia P. The role of peritoneal macrophages in endometriosis. Int. J. Mol. Sci. 2021; 22(19): 10792. https://dx.doi.org/ 10.3390/ijms221910792.
  10. Ding G.L., Chen X.J., Luo Q., Dong M.Y., Wang N., Huang H.F. Attenuated oocyte fertilization and embryo development associated with altered growth factor/signal transduction induced by endometriotic peritoneal fluid. Fertil. Steril. 2010; 93(8): 2538-44. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2009.11.011.
  11. Marquardt R.M., Kim T.H., Shin J.H., Jeong J.W. Progesterone and estrogen signaling in the endometrium: what goes wrong in endometriosis? Int. J. Mol. Sci. 2019; 20(15): 3822. https://dx.doi.org/10.3390/ijms20153822.
  12. Ибрагимова Л.К., Смольникова В.Ю., Эльдаров Ч.М., Бобров М.Ю., Агаджанян Д.С., Романов Е.А., Калинина Е.А. Особенности метаболомного профиля фолликулярной жидкости и сред культивирования эмбрионов пациенток с наружным генитальным эндометриозом. Акушерство и гинекология. 2021; 11: 114-24. [Ibragimova L.K., Smol'nikova V.Yu., El'darov Ch.M., Bobrov M.Yu., Agadzhanyan D.S., Romanov E.A., Kalinina E.A. Metabolomic profile of follicular fluid and embryo culture media in patients with extragenital endometriosis. Obstetrics and Gynecology. 2021; (11): 114-24 (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/ aig.2021.11.114-124.
  13. Prefumo F., Serafini G., Martinoli C., Gandolfo N., Gandolfo N.G., Derchi L.E. The sonographic evaluation of tubal patency with stimulated acoustic emission imaging. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2002; 20(4): 386-9. https:// dx.doi.org/10.1046/j.1469-0705.2002.00823.x.
  14. Al-Fozan H., Tulandi T. Left lateral predisposition of endometriosis and endometrioma. Obstet. Gynecol. 2003; 101(1): 164-6. https:// dx.doi.org/10.1016/s0029-7844(02)02446-8.
  15. Koga K., Takemura Y., Osuga Y., Yoshino O., Hirota Y., Hirata T. et al. Recurrence of ovarian endometrioma after laparoscopic excision. Hum. Reprod. 2006; 21(8): 2171-4. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/del125.
  16. Wattanayingcharoenchai R., Rattanasiri S., Charakorn C., Attia J., Thakkinstian A. Postoperative hormonal treatment for prevention of endometrioma recurrence after ovarian cystectomy: a systematic review and network meta-analysis. BJOG. 2021; 128(1): 25-35. https://dx.doi.org/10.1111/1471-0528.16366.
  17. Somigliana E., Berlanda N., Benaglia L., Vigano P., Vercellini P., Fedele L. Surgical excision of endometriomas and ovarian reserve: a systematic review on serum antimüllerian hormone level modifications. Fertil. Steril. 2012; 98(6): 1531-8. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2012.08.009.
  18. Kitajima M., Khan K.N., Harada A., Taniguchi K., Inoue T., Kaneuchi M. et al. Association between ovarian endometrioma and ovarian reserve. Front. Biosci. (Elite Ed). 2018; 10(1): 92-102. https://dx.doi.org/10.2741/E810.
  19. Becatti M., Fucci R., Mannucci A., Barygina V., Mugnaini M., Criscuoli L. et al. A biochemical approach to detect oxidative stress in infertile women undergoing assisted reproductive technology procedures. Int. J. Mol. Sci. 2018; 19(2): 592. https://dx.doi.org/10.3390/ijms19020592.
  20. Габидуллина Р.И., Кошельникова Е.А., Шигабутдинова Т.Н., Мельников Е.А., Калимуллина Г.Н., Купцова А.И. Эндометриоз: влияние на фертильность и исходы беременности. Гинекология. 2021; 23(1): 12-7. [Gabidullina R.I., Koshel’nikova E.A., Shigabutdinova T.N., Mel’nikov E.A., Kalimullina G.N, Kuptsova A.I. Endometriosis: impact on fertility and pregnancy outcomes. Gynecology. 2021; 23(1): 12-7. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.26442/ 20795696.2021.1.200477.
  21. Tanbo T., Fedorcsak P. Endometriosis-associated infertility: aspects of pathophysiological mechanisms and treatment options. Acta Obstet. Gynecol. Scand. 2017; 96(6): 659-67. https://dx.doi.org/10.1111/aogs.13082.
  22. Practice Committee of the American Society for Reproductive Medicine. Endometriosis and infertility: a committee opinion. Fertil. Steril. 2012; 98(3): 591-8. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2012.05.031.
  23. Buggio L., Monti E., Gattei U., Dridi D., Vercellini P. Adenomyosis: fertility and obstetric outcome. A comprehensive literature review. Minerva Ginecol. 2018; 70(3): 295-302. https://dx.doi.org/10.23736/ S0026-4784.17.04163-6.
  24. Szubert M., Koziróg E., Olszak O., Krygier-Kurz K., Kazmierczak J., Wilczynski J. Adenomyosis and infertility - review of medical and surgical approaches. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2021; 18(3): 1235. https://dx.doi.org/10.3390/ijerph18031235.
  25. Cohen J., Thomin A., Mathieu D’Argent E., Laas E., Canlorbe G., Zilberman S. et al. Fertility before and after surgery for deep infiltrating endometriosis with and without bowel involvement: a literature review. Minerva Ginecol. 2014; 66(6): 575-87.
  26. Daniilidis A., Angioni S., Di Michele S., Dinas K., Gkrozou F., D'Alterio M.N. Deep endometriosis and infertility: what is the impact of surgery? J. Clin. Med. 2022; 11(22): 6727. https://dx.doi.org/10.3390/jcm11226727.
  27. Ballester M., Roman H., Mathieu E., Touleimat S., Belghiti J., Daraï E. Prior colorectal surgery for endometriosis-associated infertility improves ICSI-IVF outcomes: results from two expert centres. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2017; 209: 95-9. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2016.02.020.
  28. Becker C.M., Bokor A., Heikinheimo O., Horne A., Jansen F., Kiesel L. et al.; ESHRE Endometriosis Guideline Group. ESHRE guideline: endometriosis. Hum. Reprod. Open. 2022; 2022(2): hoac009. https://dx.doi.org/10.1093/hropen/hoac009.
  29. Li X., Zeng C., Zhou Y.F., Yang H.X., Shang J., Zhu S.N. et al. Endometriosis fertility index for predicting pregnancy after endometriosis surgery. Chin. Med. J. (Engl). 2017; 130(16): 1932-7. https://dx.doi.org/10.4103/0366-6999.211892.
  30. Johnson N.P., Hummelshoj L., Adamson G.D., Keckstein J., Taylor H.S., Abrao M.S. et al.; World Endometriosis Society Sao Paulo Consortium. World Endometriosis Society consensus on the classification of endometriosis. Hum. Reprod. 2017; 32(2): 315-24. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/dew293.
  31. Сафронова А.С., Буралкина Н.А., Чупрынин В.Д., Черемин М.М. Прогнозирование репродуктивных исходов у пациенток с глубоким эндометриозом после хирургического лечения. Акушерство и гинекология. 2021; 7: 158-64. [Safronova A.S., Buralkina N.A., Chuprynin V.D., Cheremin M.M. Prediction of reproductive outcomes in patients with deep endometriosis after surgical treatment. Obstetrics and Gynecology. 2021; (7): 158-64. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2021.7.158-164.
  32. Bailleul A., Niro J., Du Cheyron J., Panel P., Fauconnier A. Infertility management according to the Endometriosis Fertility Index in patients operated for endometriosis: what is the optimal time frame? PLoS One. 2021; 16(5): e0251372. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0251372.
  33. Zhou Y., Lin L., Chen Z., Wang Y., Chen C., Li E. et al. Fertility performance and the predictive value of the endometriosis fertility index staging system in women with recurrent endometriosis: a retrospective study. Medicine (Baltimore). 2019; 98(39): e16965. https://dx.doi.org/10.1097/MD.0000000000016965.
  34. Soriano D., Adler I., Bouaziz J., Zolti M., Eisenberg V.H., Goldenberg M. et al. Fertility outcome of laparoscopic treatment in patients with severe endometriosis and repeated in vitro fertilization failures. Fertil. Steril. 2016; 106(5): 1264-9. https://dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2016.06.003.
  35. Ferrier C., Boujenah J., Poncelet C., Chabbert-Buffet N., Mathieu D'Argent E., Carbillon L. et al. Use of the EFI score in endometriosis-associated infertility: a cost-effectiveness study. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2020; 253: 296-303. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2020.08.031.
  36. Сухих Г.Т., Серов В.Н., Адамян Л.В., Баранов И.И., Беженарь В.Ф., Габидуллина Р.И., Дубровина С.О., Козаченко А.В., Подзолкова Н.М., Сметник А.А., Тапильская Н.И., Уварова Е.В., Ших Е.В., Ярмолинская М.И. Алгоритмы ведения пациенток с эндометриозом: согласованная позиция экспертов Российского общества акушеров-гинекологов. Акушерство и гинекология. 2023; 5: 159-76. [Sukhikh G.T., Serov V.N., Adamyan L.V., Baranov I.I., Bezhenar’ V.F., Gabidullina R.I., Dubrovina S.O., Kozachenko A.V., Podzolkova N.M., Smetnik A.A., Tapil’skaya N.I., Uvarova E.V., Shikh E.V., Yarmolinskaya M.I. Algorithms for the management of patients with endometriosis: an agreed position of experts from the Russian Society of Obstetricians and Gynecologists. Obstetrics and Gynecology. 2023; (5): 159-76. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2023.132.
  37. Vercellini P., Buggio L., Berlanda N., Barbara G., Somigliana E., Bosari S. Estrogen-progestins and progestins for the management of endometriosis. Fertil. Steril. 2016; 106(7): 1552-71.e2. https://dx.doi.org/10.1016/ j.fertnstert.2016.10.022.
  38. Беккер К.М., Бокор А., Хайкинхаймо О., Хорн Э., Янссен Ф., Кизель Л., Кинг К., Кваскофф М., Нап А., Петерсен К., Саридоган Э., Томассети К., Ван Ханегем Н., Валлеймоз Н., Вермелен Н. Руководство Европейского общества по репродукции человека и эмбриологии (ESHRE): эндометриоз (перевод на русский под ред. В.Н. Серова, А.А. Сметник, С.О. Дубровиной). Акушерство и гинекология: новости, мнения, обучение. 2023; 11(1): 67-93. [Becker Ch.M., Bokor A., Heikinheimo O., Horne A., Jansen F., Kiesel L., King K., Kvaskoff M., Nap A., Petersen K., Saridogan E., Tomasseti C., Hanegem N.V., Vulliemoz N.V., Vermeulen N. ESHRE guideline: endometriosis (translation into Russian edited by V.N. Serov, A.A. Smetnik, S.O. Dubrovina). Obstetrics and Gynecology: News, Opinions, Training. 2023; 11(1): 67-93. (in Russian)]. https:// dx.doi.org/10.33029/2303-9698-2023-11-1-67-93.
  39. Ярмолинская М.И., Сейидова Ч.И., Пьянкова В.О. Современная тактика назначения медикаментозной терапии генитального эндометриоза. Акушерство и гинекология. 2021; 4: 55-62. [Yarmolinskaya M.I., Seyidova Ch.I., Pyankova V.O. Modern tactics in prescribing drug therapy for genital endometriosis. Obstetrics and Gynecology. 2021; (4): 55-62. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2021.4.55-62.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».