Asherman’s syndrome in patients of reproductive age

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Asherman’s syndrome (AS) is an acquired endometrial condition defined by the presence of nonvascular myofibrous intrauterine adhesions and at least one of the following symptoms: history of decreased fertility, recurrent miscarriages, dysmenorrhea, noncyclic pelvic pain, aberrant placentation, or menstrual disorders (amenorrhea, hypomenorrhea, or oligomenorrhea). The review presents a comprehensive analysis and summary of studies on AS, considering the etiology, pathogenesis, diagnosis, advantages and disadvantages of the treatment methods, as well as the latest therapeutic possibilities for intrauterine adhesions. The existing medical literature on the subject accessible via open sources was studied. These sources included the eLibrary (a scientometric database), PubMed (an English-language text database of medical and biological publications), and CyberLeninka (a scientific electronic library). It is essential to consider the findings of the anamnesis, clinical and instrumental studies when selecting an appropriate treatment and prevention of AS. Treatment methods should certainly be aimed at correcting the pathogenetic mechanisms involved in the development of intrauterine adhesions. Hysteroscopy, hormone therapy and the use of intrauterine contraceptives are the traditional methods. Modern techniques such as the use of biomaterials and stem cells are important components of regenerative medicine. The description of treatment, recurrence prevention, and the incidence of AS is a challenging and clinically significant task.

Conclusion: It is worth noting that if uterine surgery is indicated, the risk of developing intrauterine adhesions should be minimized.

About the authors

Anna N. Sulima

V.I. Vernadsky Crimean Federal University

Author for correspondence.
Email: gsulima@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2671-6985

Dr. Med. Sci., Professor at the Department of Obstetrics, Gynecology and Perinatology № 1, Order of the Labor Red Banner Medical Institute named after S.I. Georgievsky

Russian Federation, Simferopol

Zoya S. Rumyantseva

V.I. Vernadsky Crimean Federal University

Email: zoyarum@inbox.ru

PhD, Associate Professor, Head of the Department of Obstetrics, Gynecology and Perinatology № 1, Order of the Labor Red Banner Medical Institute named after S.I. Georgievsky

Russian Federation, Simferopol

Elizaveta I. Nikolaeva

V.I. Vernadsky Crimean Federal University

Email: yelizavetakaraseva19@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7316-1062

Resident Physician at the Department of Obstetrics, Gynecology and Perinatology № 1, Order of the Labor Red Banner Medical Institute named after S.I. Georgievsky

Russian Federation, Simferopol

Natalia V. Efremova

V.I. Vernadsky Crimean Federal University

Email: natasha_horunzhaya@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0494-9358

Resident Physician at the Department of Obstetrics, Gynecology and Perinatology № 1, Order of the Labor Red Banner Medical Institute named after S.I. Georgievsky

Russian Federation, Simferopol

Anastasia S. Bakharovskaya

V.I. Vernadsky Crimean Federal University

Email: nastyabakharovskaya@gmail.com
ORCID iD: 0009-0002-1489-0289

Student at the Department of Obstetrics, Gynecology and Perinatology № 1, Order of the Labor Red Banner Medical Institute named after S.I. Georgievsky

Russian Federation, Simferopol

References

  1. Khan Z. Etiology, risk factors, and management of Asherman syndrome. Obstet. Gynecol. 2023; 142(3): 543-54. https://dx.doi.org/10.1097/AOG.0000000000005309.
  2. Zupi E., Centini G., Lazzeri L. Asherman syndrome: an unsolved clinical definition and management. Fertil. Steril. 2015; 104(6): 1380-1. https:// dx.doi.org/10.1016/j.fertnstert.2015.09.036.
  3. Sharma J.B., Roy K.K., Pushparaj M., Gupta N., Jain S.K., Malhotra N. et al. Genital tuberculosis: an important cause of Asherman's syndrome in India. Arch. Gynecol. Obstet. 2008; 277(1): 37-41. https://dx.doi.org/10.1007/ s00404-007-0419-0.
  4. Sevinç F., Oskovi-Kaplan Z.A., Çelen Ş., Ozturk Atan D., Topçu H.O. Identifying the risk factors and incidence of Asherman syndrome in women with post-abortion uterine curettage. Obstet. Gynaecol. Res. 2021; 47(4): 1549-55. https://dx.doi.org/10.1111/jog.14667.
  5. Попов А.А., Мананникова Т.Н., Алиева А.С., Федоров А.А., Беспалова А.Г. Внутриматочные синехии: век спустя. РМЖ. 2017; 12: 895-9. [Popov A.A., Manannikova T.N., Alieva A.S., Fedorov A.A., Bespalova A.G. Intrauterine synechiae: a century later. RMJ. 2017; 12: 895-9 (in Russian)].
  6. Fritsch H. Ein Fall von volligem Schwaund der Gebormutterhohle nach Auskratzung. Zentralbl. Gynaekol. 1894; 18: 1337-42.
  7. Asherman J.G. Traumatic intra-uterine adhesions. J. Obstet. Gynaecol. Br. Emp. 1950; 57(6): 892-6. https://dx.doi.org/10.1111/j.1471-0528.1950.tb06053.x.
  8. Dreisler E., Kjer J.J. Asherman's syndrome: current perspectives on diagnosis and management. Int. J. Womens Health. 2019; 20(11): 191-8. https:// dx.doi.org/10.2147/IJWH.S165474.
  9. Salazar C.A., Isaacson K., Morris S. A comprehensive review of Asherman's syndrome: causes, symptoms and treatment options. Curr. Opin. Obstet. Gynecol. 2017; 29(4): 249-56. https://dx.doi.org/10.1097/GCO.0000000000000378.
  10. Оразов М.Р., Михалева Л.М., Исмаилзаде С.Я. Факторы риска реализаций внутриматочных адгезий у женщин репродуктивного возраста. Медицинский вестник Юга России. 2022; 13(2): 86-90. [Orazov M.R., Mikhaleva L.M., Ismailzade S.Ya. Risk factors for intrauterine adhesions in women of reproductive age. Medical Herald of the South of Russia. 2022; 13(2): 86-90. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.21886/2219-8075-2022-13-2-86-90.
  11. Manchanda R., Rathore A., Carugno J., Della Corte L., Tesarik J., Török P. et al. Classification systems of Asherman's syndrome. An old problem with new directions. Minim. Invasive Ther. Allied Technol. 2021; 30(5): 304-10. https://dx.doi.org/10.1080/13645706.2021.1893190.
  12. Jensen P.A., Stromme W.B. Amenorrhea secondary to puerperal curettage (Asherman's syndrome). Am. J. Obstet. Gynecol. 1972; 113(2): 150-7. https://dx.doi.org/10.1016/0002-9378(72)90764-8.
  13. Hooker A.B., Lemmers M., Thurkow A.L., Heymans M.W., Opmeer B.C., Brölmann H.A. et al. Systematic review and meta-analysis of intrauterine adhesions after miscarriage: prevalence, risk factors and long-term reproductive outcome. Hum. Reprod. Update. 2014; 20(2): 262-78. https://dx.doi.org/10.1093/humupd/dmt045.
  14. Ma X.L., Ding Y., Wu L.M., Wang Y.X., Yao Y., Wang Y.X. et al. The glucagon-like peptide-1 (GLP-1) analog exenatide ameliorates intrauterine adhesions in mice. Peptides. 202; 137: 170481. https://dx.doi.org/10.1016/j.peptides.2020.170481.
  15. March C.M., Israel R., March A.D. Hysteroscopic management of intrauterine adhesions. Am. J. Obstet. Gynecol. 1978; 130(6): 653-7. https:// dx.doi.org/10.1016/0002-9378(78)90322-8.
  16. Hamou J., Salat-Baroux J., Siegler A.M. Diagnosis and treatment of intrauterine adhesions by microhysteroscopy. Fertil. Steril. 1983; 39(3): 321-6. https://dx.doi.org/10.1016/s0015-0282(16)46879-2.
  17. Valle R.F., Sciarra J.J. Intrauterine adhesions: hysteroscopic diagnosis, classification, treatment, and repro-ductive outcome. Am. J. Obstet. Gynecol. 1988; 158(6 Pt 1): 1459-70. https://dx.doi.org/10.1016/0002-9378(88)90382-1.
  18. The American Fertility Society classifications of adnexal adhesions, distal tubal occlusion, tubal occlusion secondary to tubal ligation, tubal pregnancies, Mullerian anomalies and intrauterine adhesions. Fertil. Steril. 1988; 49(6): 944-55. https://dx.doi.org/10.1016/s0015-0282(16)59942-7.
  19. Wamsteker K., De Blok S.J. Diagnostic hysteroscopy: technique and documentation. In: Sutton C., Diamon M., eds. Endoscopic surgery for gynecologists. New York (NY): Lippincott Williams & Wilkins Publishers; 1995: 263-76.
  20. Nasr A.L., Al-Inany H.G., Thabet S.M., Aboulghar M. A clinicohysteroscopic scoring system of intrauterine adhesions. Gynecol. Obstet. Invest. 2000; 50(3): 178-81. https://dx.doi.org/10.1159/000010305.
  21. Chithra S., Manchanda R., Jain N. Role of hysteroscopy in diagnosis of Asherman’s syndrome: a retrospective study. Int. J. Curr. Res. 2016; 8: 31963-70.
  22. Soares S.R., Barbosa dos Reis M.M., Camargos A.F. Diagnostic accuracy of sonohysterography, transvaginal sonography, and hysterosalpingography in patients with uterine cavity diseases. Fertil. Steril. 2000; 73(2): 406-11. https://dx.doi.org/10.1016/s0015-0282(99)00532-4.
  23. Preutthipan S., Linasmita V. A prospective comparative study between hysterosalpingography and hysteroscopy in the detection of intrauterine pathology in patients with infertility. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2003; 29(1): 33-7. https://dx.doi.org/10.1046/j.1341-8076.2003.00068.x.
  24. Roma Dalfó A., Ubeda B., Ubeda A., Monzón M., Rotger R., Ramos R. et al. Diagnostic value of hysterosalpingography in the detection of intrauterine abnormalities: A comparison with hysteroscopy. AJR Am. J. Roentgenol. 2004; 183(5): 1405-9. https://dx.doi.org/10.2214/ajr.183.5.1831405.
  25. Magos A. Hysteroscopic treatment of Asherman's syndrome. Reprod. Biomed. Online. 2002; 4 Suppl 3: 46-51. https://dx.doi.org/10.1016/ s1472-6483(12)60116-3.
  26. Zhang Y., Zhu X., Zhang T., Zhang Y., Zhang M., Lin X. Analysis of risk factors for obstetric outcomes after hysteroscopic adhesiolysis for Asherman syndrome: A retrospective cohort study. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2022; 156(1): 89-94. https://dx.doi.org/10.1002/ijgo.13616.
  27. Щукина Н.А., Щербатых М.Г., Бабунашвили Е.Л., Беспалова А.Г., Дробин О.Ю., Земскова Н.Ю., Глебов Т.А., Кочеткова А.А. Внутриматочные синехии после миомэктомии. Акушерство и гинекология. 2023; 6: 134-40. [Shchukina N.A., Shcherbatykh M.G., Babunashvili E.L., Bespalova A.G., Drobin O.Yu., Zemskova N.Yu., Glebov T.A., Kochetkova A.A. Intrauterine synechiae after myomectomy. Obstetrics and Gynecology. 2023; (6): 134-40. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2023.124.
  28. Bacelar A.C., Wilcock D., Powell M., Worthington B.S. The value of MRI in the assessment of traumatic intra-uterine adhesions (Asherman's syndrome). Clin. Radiol. 1995; 50(2): 80-3. https://dx.doi.org/10.1016/s0009-9260(05)82984-8.
  29. March C.M. Management of Asherman's syndrome. Reprod. Biomed. Online. 2011; 23(1): 63-76. https://dx.doi.org/10.1016/j.rbmo.2010.11.018.
  30. Ding H., Zhang H., Qiao R., Sun N., Ji Y., Pang W. et al. Comparing the efficacy and pregnancy outcome of intrauterine balloon and intrauterine contraceptive device in the prevention of adhesion reformation after hysteroscopic adhesiolysis in infertile women: a prospective, randomized, controlled trial study. Reprod. Biol. Endocrinol. 2024; 22(1): 49. https://dx.doi.org/10.1186/ s12958-024-01222-w.
  31. Salma U., Xue M., Md Sayed A.S., Xu D. Efficacy of intrauterine device in the treatment of intrauterine adhesions. Biomed. Res. Int. 2014; 2014: 589296. https://dx.doi.org/10.1155/2014/589296.
  32. Siferih M., Gebre T., Hunduma F., Abebe A., Gebremichael A., Sewunet H. et al. Review of Asherman syndrome and its hysteroscopic treatment outcomes: experience in a low-resource setting. BMC Womens Health. 2024; 24(1): 99. https://dx.doi.org/10.1186/s12905-024-02944-0.
  33. Gao W., Wu G., Xu W., Zhao D., Zheng L. Stem cell-based therapy for Asherman's syndrome: promises and challenges. Cell. Transplant. 2021; 30: 9636897211020734. https://dx.doi.org/10.1177/09636897211020734.
  34. Singh N., Shekhar B., Mohanty S., Kumar S., Seth T., Girish B. Autologous bone marrow-derived stem cell therapy for Asherman's syndrome and endometrial atrophy: a 5-year follow-up study. J. Hum. Reprod. Sci. 2020; 13(1): 31-7. https://dx.doi.org/10.4103/jhrs.JHRS_64_19.
  35. Jones B.P., Vali S., Saso S., Garcia-Dominguez X., Chan M., Thum M.Y. et al. Endometrial autotransplantation in rabbits: Potential for fertility restoration in severe Asherman's syndrome. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2020; 248: 14-23. https://dx.doi.org/10.1016/ j.ejogrb.2020.03.011.
  36. Benor A., Gay S., Decherny A. Update on stem cell therapy for Asherman's syndrome. J. Assist. Reprod. Genet. 2020; 37(7): 1511-29. https://dx.doi.org/10.1007/s10815-020-01801-x.
  37. Pabuccu R, Onalan G, Kaya C, Selam B, Ceyhan T, Ornek T. et al. Efficiency and pregnancy outcome of serial intrauterine device-guided hysteroscopic adhesiolysis of intrauterine synechiae. Fertil. Steril. 2008; 90(5): 1973-7. https://dx.doi.org/10.1016/ j.fertnstert.2007.06.074.
  38. Thomson A.J., Abbott J.A., Deans R., Kingston A., Vancaillie T.G. The management of intrauterine synechiae. Curr. Opin. Obstet. Gynecol. 2009; 21(4): 335-41. https://dx.doi.org/10.1097/GCO.0b013e32832e07fc.
  39. Vesce F., Jorizzo G., Bianciotto A., Gotti G. Use of the copper intrauterine device in the management of secondary amenorrhea. Fertil. Steril. 2000; 73(1): 162-5. https://dx.doi.org/10.1016/S0015-0282(99)00475-6.
  40. Deans R., Abbott J. Review of intrauterine adhesions. J. Minim. Invasive Gynecol. 2010; 17(5): 555-69. https://dx.doi.org/10.1016/j.jmig.2010.04.016.
  41. Abel M.K., Wald K., Cedars M.I., Noel M. Uterine synechiae after intrauterine device use: a case series. J. Assist. Reprod. Genet. 2021; 38(10): 2625-9. https://dx.doi.org/10.1007/s10815-021-02173-6.
  42. Ding H., Zhang H., Qiao R., Sun N., Ji Y., Pang W. et al. Comparing the efficacy and pregnancy outcome of intrauterine balloon and intrauterine contraceptive device in the prevention of adhesion reformation after hysteroscopic adhesiolysis in infertile women: a prospective, randomized, controlled trial study. Reprod. Biol. Endocrinol. 2024; 22(1): 49. https://dx.doi.org/10.1186/ s12958-024-01222-w.
  43. Lin X., Wei M., Li T.C., Huang Q., Huang D., Zhou F. et al. A comparison of intrauterine balloon, intrauterine contraceptive device and hyaluronic acid gel in the prevention of adhesion reformation following hysteroscopic surgery for Asherman syndrome: a cohort study. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2013; 170(2): 512-6. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2013.07.018.
  44. AAGL Elevating Gynecologic Surgery. AAGL practice report: practice guidelines on intrauterine adhesions developed in collaboration with the European Society of Gynaecological Endoscopy (ESGE). Gynecol. Surg. 2017; 14(1): 6. https://dx.doi.org/10.1186/s10397-017-1007-3.
  45. Ahmad G., Cheong Y.C., Metwally M.E., Watson A.J.S. The use of adhesion prevention agents in obstetrics and gynaecology (Scientific Impact Paper, 39). 2013; London, GB, Royal College of Obstetricians and Gynaecologists. 6pp.
  46. Доброхотова Ю.Э., Гришин И.И., Гришин А.И., Комагоров В.И. Применение противоспаечных гелей при внутриматочной хирургии. РМЖ. Мать и дитя. 2018; 1(1): 71-5. [Dobrokhotova Yu.E., Grishin I.I., Grishin A.I., Komagorov V.I. The use of anti-adhesion gels during intrauterine surgery. RMJ. Mother and Child. 2018; 1(1): 71-5. (in Russian)]. https:// dx.doi.org/10.32364/2618-8430-2018-1-1-71-75.
  47. Li X., Wu L., Zhou Y., Fan X., Huang J., Wu J. et al. New crosslinked hyaluronan gel for the prevention of intrauterine adhesions after dilation and curettage in patients with delayed miscarriage: a prospective, multicenter, randomized, controlled trial. J. Minim. Invasive Gynecol. 2019; 26(1): 94-9. https:// dx.doi.org/10.1016/j.jmig.2018.03.032.
  48. Fei Z., Xin X., Fei H., Yuechong C. Meta-analysis of the use of hyaluronic acid gel to prevent intrauterine adhesions after miscarriage. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2020; 244: 1-4. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2019.10.018.
  49. Сулима А.Н., Румянцева З.С., Беглицэ Д.А., Коваленко Е.П., Фомочкина И.И., Ефремова Н.В. Оценка эффективности современного противоспаечного барьера в программе хирургического лечения пациенток с бесплодием трубного происхождения. Женское здоровье и репродукция. 2023; 1(56): 21-6. [Sulima A.N., Rumyantseva Z.S., Beglitse D.A., Kovalenko E.P., Fomochkina I.I., Efremova N.V. Efficiency evaluation of the modern anti-adhesive barrier in the surgical treatment program of patients with tubal infertility. Women's Health and Reproduction. 2023; 1(56): 21-6. (in Russian)].
  50. Сулима А.Н., Румянцева З.С., Беглицэ Д.А., Коваленко Е.П., Фомочкина И.И., Сизова О.А. Анализ эффективности применения противоспаечного геля Реформ после эндохирургических органосохраняющих операций при трубной беременности. Таврический медико-биологический вестник. 2022; 25(4): 43-7. [Sulima A.N., Rumyantseva Z.S., Beglitse D.A., Kovalenko E.P., Fomochkina I.I., Sizova O.A. Analysis of the effectiveness of the use of anti-adhesion gel Reform after endosurgical organ-preserving operations during tubal pregnancy. Tauride Medical and Biological Bulletin. 2022; 25(4): 43-7. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.29039/ 2070-8092-2022-25-4-43-47.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».