Clinical manifestations and recurrence rates of various forms of extragenital endometriosis

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Objective: This study aimed to evaluate the clinical and anamnestic data of patients with different forms of extragenital endometriosis (EGE), considering previous surgical interventions.

Materials and methods: A cross-sectional study was conducted at the V.I. Kulakov NMRC for OG&P from 2021 to 2023. The study involved 200 patients (mean age: 32.03 (7.15) years) with EGE, diagnosed using pelvic ultrasound (US) and magnetic resonance imaging (MRI). Patients were categorized into 3 groups based on the form of endometriosis: peritoneal endometriosis (PE), endometrioid cysts (EC), and deep endometriosis (DE). In cases of combined pathology, inclusion in a specific group was determined based on the most severe form of EGE. Women’s complaints were obtained through interviews, questionnaires, and comprehensive analysis of clinical and anamnestic data, including previous surgical and drug treatments.

Results: The study revealed that one in every three patients had complaints not typically associated with endometriosis. In every third case, the EC was incidentally identified using ultrasonography. When specifically questioned, 23.4% of patients with EC did not experience the characteristic pelvic pain associated with endometriosis, compared to 10.0% in the PE group and only 2.7% in the DE group. One in every three patients had undergone at least one previous surgical intervention, with 30.2% of them not receiving suppressive hormone therapy and 39.7% receiving short courses. Subsequently, the recurrence rate was 94.7% among patients who did not receive hormone therapy and 92% among those who received a short course of suppressive hormone therapy, irrespective of hormone therapy type. After previous surgical treatment for PE and EC, 48.7% of patients were subsequently diagnosed with DE. Among patients with previous surgery for EC, 41.9% experienced EC recurrence and 54.8% progressed to DE, whereas DE recurred to the same form of EGE in 85.7% of cases.

Conclusion: In one in every three cases, patients with EGE presented with complaints that were not typical of endometriosis. A targeted collection of complaints and medical history can aid in suspecting endometriosis as early as the initial outpatient visit, thereby reducing the time before diagnosis and treatment. Short courses of suppressive hormone therapy, regardless of type, do not prevent recurrence or progression of endometriosis after surgical treatment.

About the authors

Veronika A. Pronina

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Author for correspondence.
Email: ver22595@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-4566-4065

obstetrician-gynecologist, PhD student at the Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Russian Federation, Moscow

Anastasia V. Sokolova

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Email: stasia0590@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1197-3575

PhD, obstetrician-gynecologist at the Department of Gynecological Endocrinology, Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Russian Federation, Moscow

Galina E. Chernukha

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Email: c-galina1@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-9065-5689

Dr. Med. Sci., Professor, Chief Researcher, obstetrician-gynecologist at the Department of Gynecological Endocrinology, Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center of Obstetrics, Gynecology, and Perinatology, Ministry of Health of Russia

Russian Federation, Moscow

References

  1. Moradi Y., Shams-Beyranvand M., Khateri S., Gharahjeh S., Tehrani S., Varse F. et al. A systematic review on the prevalence of endometriosis in women. Indian J. Med. Res. 2021; 154(3): 446-54. https://dx.doi.org/10.4103/ijmr.IJMR_817_18.
  2. Bernuit D., Ebert A.D., Halis G., Strothmann A., Gerlinger C., Geppert K., Faustmann T. Female perspectives on endometriosis: findings from the uterine bleeding and pain women’s research study. Journal of Endometriosis. 2011; 3(2): 73-85. https://dx.doi.org/10.5301/je.2011.8525.
  3. Fuldeore M.J., Soliman A.M. Prevalence and symptomatic burden of diagnosed endometriosis in the United States: national estimates from a cross-sectional survey of 59,411 women. Gynecol. Obstet. Invest. 2017; 82(5): 453-61. https://dx.doi.org/10.1159/000452660.
  4. Pereira A., Herrero-Trujillano M., Vaquero G., Fuentes L., Gonzalez S., Mendiola A., Perez-Medina T. Clinical management of chronic pelvic pain in endometriosis unresponsive to conventional therapy. J. Pers. Med. 2022; 12(1):101. doi: 10.3390/jpm12010101.
  5. Agarwal S.K., Antunez-Flores O., Foster W.G., Hermes A., Golshan S., Soliman A.M. et al. Real-world characteristics of women with endometriosis-related pain entering a multidisciplinary endometriosis program. BMC Womens Health. 2021; 21(1): 19. https://dx.doi.org/10.1186/s12905-020-01139-7.
  6. Urteaga I., McKillop M., Elhadad N. Learning endometriosis phenotypes from patient-generated data. NPJ Digit. Med. 2020; 3: 88. doi: 10.1038/ s41746-020-0292-9.
  7. Sinaii N., Plumb K., Cotton L., Lambert A., Kennedy S., Zondervan K., Stratton P. Differences in characteristics among 1,000 women with endometriosis based on extent of disease. Fertil. Steril. 2008; 89(3): 538-45. https://dx.doi.org/10.1016/ j.fertnstert.2007.03.069.
  8. Nisenblat V., Bossuyt P.M., Farquhar C., Johnson N., Hull M.L. Imaging modalities for the non-invasive diagnosis of endometriosis. Cochrane Database Syst. Rev. 2016; 2(2): CD009591. https://dx.doi.org/10.1002/ 14651858.CD009591.
  9. Becker C.M., Bokor A., Heikinheimo O., Horne A., Jansen F., Kiesel L. et al.; ESHRE Endometriosis Guideline Group. ESHRE guideline: endometriosis. Hum. Reprod. Open. 2022; 2022(2): hoac009. doi: 10.1093/hropen/hoac009.
  10. Méndez Fernández R., Barrera Ortega J. Magnetic resonance imaging of pelvic endometriosis. Radiologia. 2017; 59(4): 286-96. https://dx.doi.org/10.1016/ j.rx.2017.02.002.
  11. Khashchenko E.P., Uvarova E.V., Fatkhudinov T.K., Chuprynin V.D., Asaturova A.V., Kulabukhova E.A. et al. Endometriosis in adolescents: diagnostics, clinical and laparoscopic features. J. Clin. Med. 2023; 12(4): 1678. https://dx.doi.org/10.3390/jcm12041678.
  12. Maciel C., Ferreira H., Djokovic D., Kyaw Tun J., Keckstein J., Rizzo S., Manganaro L. MRI of endometriosis in correlation with the #Enzian classification: applicability and structured report. Insights Imaging. 2023; 14(1): 120. https://dx.doi.org/10.1186/s13244-023-01466-x.
  13. Manganaro L., Fierro F., Tomei A., Irimia D., Lodise P., Sergi M.E. et al. Feasibility of 3.0T pelvic MR imaging in the evaluation of endometriosis. Eur. J. Radiol. 2012; 81(6): 1381-7. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejrad.2011.03.049.
  14. Thomeer M.G., Steensma A.B., van Santbrink E.J., Willemssen F.E., Wielopolski P.A., Hunink M.G. et al. Can magnetic resonance imaging at 3.0-Tesla reliably detect patients with endometriosis? Initial results. J. Obstet. Gynaecol. Res. 2014; 40(4): 1051-8. https://dx.doi.org/10.1111/ jog.12290.
  15. Fruchart M., El Idrissi F., Lamer A., Belarbi K., Lemdani M., Zitouni D., Guinhouya B.C. Identification of early symptoms of endometriosis through the analysis of online social networks: A social media study. Digit. Health. 2023; 9: 20552076231176114. https://dx.doi.org/10.1177/20552076231176114.
  16. Chapron C., Lafay-Pillet M.C., Santulli P., Bourdon M., Maignien C., Gaudet-Chardonnet A. et al. A new validated screening method for endometriosis diagnosis based on patient questionnaires. EClinicalMedicine. 2022; 44: 101263. https://dx.doi.org/10.1016/j.eclinm.2021.101263.
  17. Chen C.X., Carpenter J.S., Gao X., Toh E., Dong Q., Nelson D.E. et al. Associations between dysmenorrhea symptom-based phenotypes and vaginal microbiome: a pilot study. Nurs. Res. 2021; 70(4): 248-55. https://dx.doi.org/ 10.1097/NNR.0000000000000510.
  18. Chapron C., Santulli P., de Ziegler D., Noel J.C., Anaf V., Streuli I. et al. Ovarian endometrioma: severe pelvic pain is associated with deeply infiltrating endometriosis. Hum. Reprod. 2012; 27(3): 702-11. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/der462.
  19. Khan K.N., Kitajima M., Fujishita A., Hiraki K., Matsumoto A., Nakashima M., Masuzaki H. Pelvic pain in women with ovarian endometrioma is mostly associated with coexisting peritoneal lesions. Hum. Reprod. 2013; 28(1): 109-18. https://dx.doi.org/10.1093/humrep/ des364.
  20. Perelló M., Martínez-Zamora M.A., Torres X., Munrós J., Llecha S., De Lazzari E. et al. Markers of deep infiltrating endometriosis in patients with ovarian endometrioma: a predictive model. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2017; 209: 55-60. https://dx.doi.org/10.1016/j.ejogrb.2015.11.024.
  21. Nirgianakis K., Ma L., McKinnon B., Mueller M.D. Recurrence patterns after surgery in patients with different endometriosis subtypes: a long-term hospital-based cohort study. J. Clin. Med. 2020; 9(2): 496. https://dx.doi.org/10.3390/jcm9020496.
  22. Sibiude J., Santulli P., Marcellin L., Borghese B., Dousset B., Chapron C. Association of history of surgery for endometriosis with severity of deeply infiltrating endometriosis. Obstet. Gynecol. 2014; 124(4): 709-17. doi: 10.1097/AOG.0000000000000464.
  23. Shakiba K., Bena J.F., McGill K.M., Minger J., Falcone T. Surgical treatment of endometriosis: a 7-year follow-up on the requirement for further surgery. Obstet. Gynecol. 2008; 111(6): 1285-92. https://dx.doi.org/10.1097/AOG.0b013e3181758ec6.
  24. Bazot M., Bharwani N., Huchon C., Kinkel K., Cunha T.M., Guerra A. et al. European society of urogenital radiology (ESUR) guidelines: MR imaging of pelvic endometriosis. Eur. Radiol. 2017; 27(7): 2765-75. https://dx.doi.org/10.1007/s00330-016-4673-z.
  25. von Theobald P., Cottenet J., Iacobelli S., Quantin C. Epidemiology of endometriosis in France: a large, nation-wide study based on hospital discharge data. Biomed. Res. Int. 2016; 2016: 3260952. https://dx.doi.org/10.1155/2016/ 3260952.
  26. Blum S., Fasching P.A., Hildebrandt T., Lermann J., Heindl F., Born T. et al. Comprehensive characterization of endometriosis patients and disease patterns in a large clinical cohort. Arch. Gynecol. Obstet. 2022; 305(4): 977-84. https://dx.doi.org/10.1007/s00404-021-06200-w.
  27. Piriyev E., Schiermeier S., Römer T. Coexistence of endometriomas with extraovarian endometriosis and adhesions. Eur. J. Obstet. Gynecol. Reprod. Biol. 2021; 263: 20-4. doi: 10.1016/j.ejogrb.2021.05.044.
  28. Пронина В.А., Думановская М.Р., Чернуха Г.Е. Оптимизация принципов ранней диагностики эндометриоза на основе оценки коморбидности и клинической манифестации. Акушерство и гинекология. 2023; 4: 87-96. [Pronina V.A., Dumanovskaya M.R., Chernukha G.E. Principles of early diagnosis of endometriosis based on the assessment of comorbidity and clinical manifestations. Obstetrics and Gynecology. 2023; (4): 87-96. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2023.9.
  29. Nirgianakis K., Ma L., McKinnon B., Mueller M.D. Recurrence patterns after surgery in patients with different endometriosis subtypes: a long-term hospital-based cohort study. J. Clin. Med. 2020; 9(2): 496. https://dx.doi.org/10.3390/jcm9020496
  30. Xu B., Lin L., Pan Y., Chen P., Ye C., Zhao L. et al. The clinical picture and fecundity of primary and recurrent ovarian endometriosis with family history: a retrospective analysis. J. Clin. Med. 2023; 12(5): 1758. https://dx.doi.org/ 10.3390/jcm12051758.
  31. Heinemann K., Imthurn B., Marions L., Gerlinger C., Becker K., Moehner S., Faustmann T. Safety of dienogest and other hormonal treatments for endometriosis in real-world clinical practice (VIPOS): a large noninterventional study. Adv. Ther. 2020; 37(5): 2528-37. https://dx.doi.org/10.1007/ s12325-020-01331-z.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Frequency and structure of forms of endometriosis in patients included in the study (n=200)

Download (334KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Frequency of previous surgical treatment of endometriosis in different age groups

Download (50KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Structure of the leading complaints of patients with endometriosis

Download (237KB)
Indexing metadata

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».