Structural assessment of the fetal brain in late-onset fetal growth restriction using magnetic resonance imaging

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Objective: To assess the volumes of fetal anatomical structures using magnetic resonance imaging (MRI) in pregnant women with late-onset fetal growth restriction (FGR) and small-for-gestational-age (SGA) fetuses.

Materials and methods: This prospective cohort study included 15 pregnant women with late-onset FGR and 15 pregnant women with SGA who underwent MRI. The control group consisted of nine pregnant women with appropriate-for-gestational-age fetuses. Using manual selection of the regions of interest, the volumes of the supratentorial brain and cerebellum were measured, and their ratios were calculated. Quantitative measurements of all the brain structures were converted to percentile values.

Results: The percentile values of supratentorial brain and cerebellum volumes were significantly smaller in the late-onset FGR group (p=0.004 and p<0.001, respectively). There were no statistically significant differences in the volume of the brain structures in the SGA group.

Conclusion: Fetuses with late-onset fetal growth restriction have reduced supratentorial brain and cerebellar volumes, as assessed by MRI, compared with controls. Placental insufficiency in late-onset FGR has a greater effect on brain volume than on birth weight. Further studies are needed to clarify the areas of interest in the brain and to determine their association with the severity and likelihood of reversibility of neurological deficits in newborns and infants with late-onset fetal growth restriction.

About the authors

Elizaveta V. Stoliarova

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Author for correspondence.
Email: ev_stolyarova@oparina4.ru
ORCID iD: 0009-0001-2049-3119

PhD student, 1st Obstetric Department of Pregnancy Pathology

 

Russian Federation, 117997, Moscow, Ac. Oparin str., 4

Alexey M. Kholin

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Email: a_kholin@oparina4.ru
ORCID iD: 0000-0002-4068-9805

PhD, Head of the Department of Telemedicine

Russian Federation, 117997, Moscow, Ac. Oparin str., 4

Egor M. Syrkashev

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Email: e_syrkashev@oparina4.ru
ORCID iD: 0000-0003-4043-907X

PhD, Senior Researcher at the Radiology Department

Russian Federation, 117997, Moscow, Ac. Oparin str., 4

Zulfiya S. Khodzhaeva

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation

Email: z_khodzhaeva@oparina4.ru
ORCID iD: 0000-0001-8159-3714

Dr. Med. Sci, Professor, Deputy Director, Institute of Obstetrics

Russian Federation, 117997, Moscow, Ac. Oparin str., 4

Aleksandr I. Gus

Academician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of the Russian Federation; Patrice Lumumba Peoples' Friendship University of Russia

Email: a_gus@oparina4.ru
ORCID iD: 0000-0003-1377-3128

Dr. Med. Sci., Chief Researcher at the Department of Ultrasound and Functional Diagnostics, Head of the Department of Ultrasound Diagnostics, Medical Institute of Patrice Lumumba Peoples’ Friendship University of Russia

Russian Federation, 117997, Moscow, Ac. Oparin str., 4; 117198, Moscow, Miklukho-Maklaya st., 6

References

  1. Peasley R., Rangel L.A.A., Casagrandi D., Donadono V., Willinger M., Conti G. et al. Management of late-onset fetal growth restriction: pragmatic approach. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2023; 62(1): 106-14. https://dx.doi.org/10.1002/uog.26190.
  2. Dudink I., Hüppi P.S., Sizonenko S.V., Castillo-Melendez M., Sutherland A.E., Allison B.J. et al. Altered trajectory of neurodevelopment associated with fetal growth restriction. Exp. Neurol. 2022; 347: 113885. https://dx.doi.org/10.1016/ j.expneurol.2021.113885.
  3. Malhotra A., Allison B.J., Castillo-Melendez M., Jenkin G., Polglase G.R., Miller S.L. Neonatal morbidities of fetal growth restriction: pathophysiology and impact. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2019; 10: 55. https:// dx.doi.org/10.3389/fendo.2019.00055.
  4. Kamphof H.D., Posthuma S., Gordijn S.J., Ganzevoort W. Fetal growth restriction: mechanisms, epidemiology, and management. Matern. Fetal Med. 2022; 4(3): 186-96. https://dx.doi.org/10.1097/FM9.0000000000000161.
  5. Araujo Júnior E., Zamarian A.C., Caetano A.C., Peixoto A.B., Nardozza L.M. Physiopathology of late-onset fetal growth restriction. Minerva Obstet. Gynecol. 2021; 73(4): 392-408. https://dx.doi.org/10.23736/S2724-606X.21.04771-7.
  6. Misan N., Michalak S., Kapska K., Osztynowicz K., Ropacka-Lesiak M. Blood-brain barrier disintegration in growth-restricted fetuses with brain sparing effect. Int. J. Mol. Sci. 2022; 23(20): 12349. https://dx.doi.org/10.3390/ijms232012349.
  7. Benítez-Marín M.J., Marín-Clavijo J., Blanco-Elena J.A., Jiménez-López J., González-Mesa E. brain sparing effect on neurodevelopment in children with intrauterine growth restriction: a systematic review. Children (Basel). 2021; 8(9): 745. https://dx.doi.org/10.3390/children8090745.
  8. Figueras F., Cruz-Martinez R., Sanz-Cortes M., Arranz A., Illa M., Botet F. et al. Neurobehavioral outcomes in preterm, growth-restricted infants with and without prenatal advanced signs of brain-sparing. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2011; 38(3): 288-94. https://dx.doi.org/10.1002/uog.9041.
  9. Polat A., Barlow S., Ber R., Achiron R., Katorza E. Volumetric MRI study of the intrauterine growth restriction fetal brain. Eur. Radiol. 2017; 27(5): 2110-8. https://dx.doi.org/10.1007/s00330-016-4502-4.
  10. Bruno C.J., Bengani S., Gomes W.A., Brewer M., Vega M., Xie X. et al. MRI differences associated with intrauterine growth restriction in preterm infants. Neonatology. 2017; 111(4): 317-23. https://dx.doi.org/10.1159/000453576.
  11. Zheng W., Yan G., Jiang Y., Bao Z., Li K., Deng M. et al. Diffusion-Weighted MRI of the fetal brain in fetal growth restriction with maternal preeclampsia or gestational hypertension. J. Magn. Reson. Imaging. 2024; 59(4): 1384-93. https://dx.doi.org/10.1002/jmri.28861.
  12. Hutter J., Al-Wakeel A., Kyriakopoulou V., Matthew J., Story L., Rutherford M. Exploring the role of a time-efficient MRI assessment of the placenta and fetal brain in uncomplicated pregnancies and these complicated by placental insufficiency. Placenta. 2023; 139: 25-33. https://dx.doi.org/10.1016/ j.placenta.2023.05.014.
  13. Министерство здравоохранения Российской Федерации. Клинические рекомендации. Недостаточный рост плода, требующий предоставления медицинской помощи матери (задержка роста плода). 2022. [Ministry of Health of the Russian Federation. Clinical guidelines. Insufficient growth of the fetus, requiring the provision of medical care to the mother (fetal growth retardation). 2022. (in Russian)].
  14. Kyriakopoulou V., Vatansever D., Davidson A., Patkee P., Elkommos S., Chew A. et al. Normative biometry of the fetal brain using magnetic resonance imaging. Brain Struct. Funct. 2017; 222(5): 2295-307. https://dx.doi.org/10.1007/s00429-016-1342-6.
  15. Husen S.C., Koning I.V., Go A.T.J.I., van Graafeiland A.W., Willemsen S.P., Groenenberg I.A.L. et al. Three-dimensional ultrasound imaging of fetal brain fissures in the growth restricted fetus. PLoS One. 2019; 14(5): e0217538. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0217538.
  16. Andescavage N., duPlessis A., Metzler M., Bulas D., Vezina G., Jacobs M. et al. In vivo assessment of placental and brain volumes in growth-restricted fetuses with and without fetal Doppler changes using quantitative 3D MRI. J. Perinatol. 2017; 37(12): 1278-84. https://dx.doi.org/10.1038/jp.2017.129.
  17. Egaña-Ugrinovic G., Sanz-Cortes M., Figueras F., Bargalló N., Gratacós E. Differences in cortical development assessed by fetal MRI in late-onset intrauterine growth restriction. Am. J. Obstet. Gynecol. 2013; 209(2): 126.e1-8. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2013.04.008.
  18. Limperopoulos C. The vulnerable immature cerebellum. Semin. Fetal. Neonatal. Med. 2016; 21(5): 293-4. https://dx.doi.org/10.1016/J.SINY.2016.07.002.
  19. Sanz-Cortes M., Egaña-Ugrinovic G., Zupan R., Figueras F., Gratacos E. Brainstem and cerebellar differences and their association with neurobehavior in term small-for-gestational-age fetuses assessed by fetal MRI. Am. J. Obstet. Gynecol. 2014; 210(5): 452.e1-8. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2013.12.008.
  20. Martinez J., Boada D., Figueras F., Meler E. How to define late fetal growth restriction. Minerva Obstet. Gynecol. 2021; 73(4): 409-14. https:// dx.doi.org/10.23736/S2724-606X.21.04775-4.
  21. Thilaganathan B. Ultrasound fetal weight estimation at term may do more harm than good. Ultrasound Obstet. Gynecol. 2018; 52(1): 5-8. https:// dx.doi.org/10.1002/uog.19110.
  22. Andescavage N., Bullen T., Liggett M., Barnett S.D., Kapse A., Kapse K. et al. Impaired in vivo feto-placental development is associated with neonatal neurobehavioral outcomes. Pediatr. Res. 2023; 93(5): 1276-84. https:// dx.doi.org/10.1038/s41390-022-02340-0.
  23. Graz M.B., Tolsa J.F., Fumeaux C.J.F. Being small for gestational age: does it matter for the neurodevelopment of premature infants? A cohort study. PLoS One. 2015; 10(5): e0125769. https://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0125769.
  24. Vollmer B., Edmonds C.J. School age neurological and cognitive outcomes of fetal growth retardation or small for gestational age birth weight. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2019; 10: 186. https://dx.doi.org/10.3389/fendo.2019.00186.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Anatomical boundaries of the supratentorial brain and cerebellum on fetal MRI

Download (657KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Distribution of cases in groups with IGR, MGV, SGV (control) depending on the gestational age at the time of MRI

Download (123KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Percentile values ​​of the volume of the supratentorial brain of the fetus in the groups with IGR, MGV and SGV (control). *p<0.05

Download (97KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Percentile values ​​of fetal cerebellum volume in groups with IUGR, MGV and SGV (control). *p<0.05

Download (89KB)
Indexing metadata

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».