Features of the under ice development of phytoplankton in northern lakes

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

В последние два десятилетия во многих исследованиях все больше внимания уделялось изменению климата, особенно потеплению, как основной движущей силе повышения доступности питательных веществ для продуцентов и увеличения продуктивности водоемов (Paerl, Huisman, 2009; Hamilton at al., 2016). Олиготрофные и мезотрофные озера, которые преобладают в северных регионах России, в том числе субарктическом, наиболее уязвимы к действию этого фактора. Потепление климата в этом регионе привело к уменьшению периода зимнего ледостава на озерах и увеличению продолжительности “биологического лета”, т.е. наиболее продуктивного периода для развития фитопланктона и биоты (Sharov et al., 2014; Maximov, 2021). Вместе с этим увеличился и приток в озера питательных веществ в составе гумусовых соединений из водосбора (Kalinkina et al., 2020). Понижение освещенности и увеличение количества питательных веществ, связанных с растворенной органикой, например, азота, фосфора и железа, — типичные черты озер при гумификации (Senar et al., 2021).

Потепление климата и гумификация в северных регионах могут способствовать структурной перестройке сообществ фитопланктона и преобладанию специфических групп, в том числе, видов с миксотрофным типом питания и цианобактерий. Так, в последние годы в фитопланктоне озер Кольского полуострова и северной Карелии отмечено увеличение доли цианобактерий (Sharov, Denisov, 2021; Никулина, 2016).

Сезонная сукцессия фитопланктона северных озер подробно изучена (Duthie, Hart, 1987; Forsström et al., 2005; Никулина, 2016). Как правило, для нее характерны два пика его развития — в начале температурной стратификации и во время осеннего перемешивания. При этом считается, что зимой, в условиях низких температур и дефицита света, продуктивность фитопланктона близка к нулю (Öterler, 2017). Это устоявшееся мнение стало причиной того, что среди огромного числа работ, посвященных сезонной динамике развития фитопланктона в замерзающих озерах, лишь немногие включали зимние наблюдения (Petrova, 1987; Suarez et al., 2019). Вместе с тем, зимний фитопланктон может быть богат видами. Так, в пробах подледной воды и льда из малых водоемов Карелии определено 97 видов и разновидностей диатомовых водорослей (Генкал, Комулайнен, 2020). Одна из особенностей функционирования фитопланктона северных озер — быстрое нарастание биомассы в период таяния льда (Suarez et al., 2019), поэтому изучение показателей фитопланктона подо льдом и при сходе льда приобретает особую актуальность.

Цель работы — определение структуры и уровня развития фитопланктона подо льдом и в период весенней вспышки при вскрытии северных олиготрофных озер.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

Исследования проводили в 2019–2021 гг. на двух модельных озерах Кривое и Круглое, расположенных субарктическом регионе за пределами густонаселенных и промышленных районов. Они служат хорошими моделями для изучения сукцессии ненарушенных сообществ планктона. Изучение экосистемы этих озер начато в 1968–1969 гг. в рамках Международной Биологической Программы (Winberg et al., 1973). Впоследствии с 2002 г. на озерах организован мониторинг, который проводят ежегодно по настоящее время. До 2019 г. эти озера исследовали в основном в летне-осенний период, спустя несколько недель после схода льда и завершали за несколько недель до его установления.

Изученные озера. Малые озера: глубокое Кривое (66.3435° с.ш., 33.6375° в.д.) и мелкое Круглое (66.3429° с.ш., 33.6119° в.д.) расположены в северной Карелии (Россия) вблизи побережья Кандалакшского залива Белого моря в 30 км к югу от Полярного круга (рис. 1). Глубокое оз. Кривое находится на высоте ~7 м над уровнем моря. В юго-западной части оно через эфемерный ручей соединяется с мелководным оз. Круглое (рис. 1). Оба озера олиготрофные, но мелководное оз. Круглое имеет признаки дистрофии и характеризуется гумифицированной водой (Терентьев, Березина, 2022).

 

Рис. 1. Карта-схема расположения озер и станций отбора проб.

 

Отбор и анализ проб. Основное внимание исследований было сосредоточено на периоде с октября по июнь. Для анализа фитопланктона и фитопигментов пробы воды отбирали двухлитровым батометром Руттнера на трех станциях (рис. 1) интегрально (из каждого метра по вертикали) из слоя 0–5 м в оз. Кривое и 0–3 м — в оз. Круг­лое. Интегральную пробу воды помещали в ведро, перемешивали; затем из этого объема отбирали 0.5 л для анализа состава фитопланктона и 1–3 л для определения состава фитопигментов. Пробу фитопланктона консервировали несколькими каплями раствора Люголя с добавлением формалина, ледяной уксусной и хромовой кислот, затем отстаивали в течение 10 сут и концентрировали сифоном до объема 10 мл.

Для содержания Хл а и других фитопигментов пробы фильтровали через мембранный фильтр с диаметром пор 1 мкм. Фитопигменты измеряли спектрофотометрически по стандартной методике (UNESCO, 1966).

Для изучения криофлоры выпиливали блоки льда размером 20×20 см и отделяли нижний (кристаллический) и верхний (белый) слои с таким расчетом, чтобы объем пробы достигал ~2 л. Нижний слой был толщиной 30‒40 см, а верхний — 50‒60 см. После таяния льда при температуре 10°C пробы фиксировали и обрабатывали, как и планктонные.

Определение видов и подсчет клеток проводили в камере Нажотта объемом 0.02 мл под увеличением 4×20 и ×600 оптического микроскопа Биоптик В-200 (Биомед, Санкт-Петербург, Россия). Биомассу рассчитывали по объему клеток, принимая, что 10⁹ мкм³ соответствует 1 мг влажной биомассы фитопланктона (Hillebrand et al., 1999). Доминантами считали виды, которые достигали 5% общей численности и 10% общей биомассы (Okhapkin et al., 2022).

Температуру воды и освещенность измеряли каждые 2 ч с помощью регистраторов температуры/освещенности HOBO Pendant (Onset Computer Corporation, США), установленных на глубине 0.5 м от поверхности воды или нижней границы льда. При переводе единиц освещенности принимали, что 1 люкс соответствует 1.464·10^-3 ватт/м².

Рассчитывали среднее значение и стандартное отклонение. Для выявления взаимосвязей между переменными применяли ранговую корреляцию Спирмена. Значимые различия между двумя группами переменных принимали при p <0.05. Использовали статистическую программу STATISTICA 10.

РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ

В табл. 1 приведены основные физико-химические характеристики озер. Безледный период на оз. Кривое длится с середины мая–начала июня до ноября, в остальное время оно покрыто льдом толщиной до 0.8 м. Лед на оз. Круглое образуется в конце октября, на 10–20 сут раньше, чем на оз. Кривое. Температура воды в зимний период опускалась до 0.8°С в оз. Круглое и до 0.3°С в оз. Кривое. Осеннее охлаждение происходит медленнее в оз. Кривое, чем в оз. Круглое. В последнем минимальные температуры воды отмечали уже в ноябре. Весенний прогрев воды оз. Круглое начинается в начале апреля, на ~ 10–20 суток раньше, чем в оз. Кривое. Гомотермия (4–5°С) бывает весной после схода льда (начало июня) и в сентябре– октябре.

 

Таблица 1. Основные физико-химические параметры исследованных озер

Показатель	оз. Кривое	оз. Круглое
Площадь, км2	0.5	0.1
Средняя (максимальная) глубина, м	12 (32)	2 (4)
Прозрачность воды, м	4–8	0.9-1.8
Цветность воды, Pt-Co	25–30	150–160
Минерализация, мг/л	72–88	27–50
Ca2+	5.8–7.4	2.4–3.9
HCO3-	28.6–31.2	11.6–25.5
О2 поверхность	8.6–12.1	7.8–11.2
О2 дно, мг/л	0–12.0	0–14.2
рН	6.6–7.7	5.9–6.7
Гуминовые кислоты, мг/л*	0.028	0.15–0.21
Собщ, мг/л*	6.4	22.6
Nобщ, мкг/л*	1860–4110	1620–4430
Pобщ, мкг/л*	14−74	18–162
Fe, мкг/л*	4–280	76–500

* По: (De Hoyos, 1998).

 

Освещенность на глубине 1 м в зимний период в обоих озерах была близка к нулю. Низкие значения, когда свет лимитирует развитие фитопланктона (<1.6 ватт/м²), зарегистрированы с середины октября до начала апреля. Максимальное количество света подо льдом в оз. Кривое достигало 8 ватт/м², в оз. Круглое — 4 ватт/м². Зимой в придонных слоях воды присутствовала гипоксия.

В подледном фитопланктоне обоих озер в зимний период доминировали цианобактерии (10‒25%), диатомовые (10‒15%) и криптофитовые (10‒40%) водоросли (табл. 2). Биомасса варьировала от 0.003 до 0.083 мг/л зимой и возрастала весной до 0.65 мг/л.

Весной биомасса фитопланктона в оз. Кривое увеличивалась за счет развития динофитовых Peridinium aciculiferum Lemmerm. (рис. 2, рис. 3), в оз. Круглое — диатомовых Aulacoseira subarctica (O.Müll.) E.Y.Haw., рост которых начинался непосредственно перед сходом льда. В оз. Кривое подо льдом (30 марта 2020 г.) в массе отмечены цианобактерии Coelosphaerium kuetzingianum Nägeli и Phormidium irriguum (Kütz. ex Gomont) Anagn. & Komárek. Колонии этих цианобактерий формировали крупные (до 7 мм) комочки светло-коричневого цвета.

 

Рис. 2. Сезонная динамика биомассы фитопланктона с октября по июнь в оз. Кривое (1) и оз. Круглое (2). Серым цветом обозначен период ледостава. Приведены средние данные 2019–2021 гг.

 

Рис. 3. Структура биомассы фитопланктона оз. Кривое (а) и оз. Круглое (б). 1 – Cyanobacteria, 2 – Cryptophyta, 3 – Chrysophyta, 4 – Dynophyta, 5 – Bacillariophyta, 6 – Chlorophyta, 7 – Charophyta.

 

Зимой (декабрь–февраль) средняя концентрация хлорофилла (Хл) а в фитопланктоне оз. Кривое была 0.43 мкг/л (табл. 2). Доля вспомогательных пигментов сравнительно невысока, достигая 30% для Хл в и 68% — Хл с относительно Хл а. Соотношение каротиноидов и Хл а было 1.45. Содержание Хл а в подледной воде было наибольшим в начале апреля (2.74 мкг/л). После схода льда Хл а многократно возрос — с 0.29 до 4.10 мкг/л.

 

Таблица 2. Доминирующие виды, средняя биомасса (B, мг/л) и содержание хлорофилла а (Хл а, мкг/л) фитопланктона озер в различные сезоны исследования 2019–2021 гг.

оз. Кривое			оз. Круглое
Доминанты	В, мг/л	Хл а, мкг/л	Доминанты	В, мг/л	Хл а, мкг/л
Зима (декабрь–февраль)
Phormidium, Cryptomonas	0.078 ± 0.018	0.43 ± 0.05	Komma caudata, Cryptomonas	0.0015 ± 0.0003	0.29 ± 0.03
Весна (март–май)
Peridinium aciculiferum, Gymnodinium, Phormidium sp., Komma caudatа (Geitler) Hill, Cryptomonas sрp.	0.23 ± 0.074	1.18 ± 0.25	Komma caudata, Katablepharis ovalis Skuja, Botryococcus braunii Kützing, Aulacoseira subarctica	0.027 ± 0.026	0.55 ± 0.06
Лето (июнь–август)
Asterionella formosa Hassall, Peridinium sp., Phormidium sp., Cryptomonas spp., Dolichospermum sp.	0.156 ± 0.026	1.57 ± 0.15	Dinobryon divergens (O.E.Imhof), Botryococcus braunii, Cryptomonas spp., Aulacoseira subarctica	0.118 ± 0.039	2.30 ± 0.36
Ocень (сентябрь–ноябрь)
Dolichospermum sp., Phormidium sp., Cryptomonas sрp., Aulacoseira subarctica, Botryococcus braunii	0.099 ± 0.038	1.77 ± 0.26	Cryptomonas ssp., Aulacoseira subarctica, Botryococcus braunii, Dolichospermum sp.	0.051 ± 0.007	2.13 ± 0.45

 

В оз. Круглое в зимне-весенний период концентрация Хл а в среднем составляя 0.3 мкг/л. Содержание вспомогательных пигментов относительно Хл а было высоким: 100% для Хл в и 287% для Хл с, при этом соотношение каротиноидов и Хл а достигало 4.06.

Состав водорослей льда сходен с их составом в подледной воде. Биомасса криофлоры оз. Кривое на порядок выше в нижнем слое льда (0.04 мг/л), по сравнению с верхним (0.003 мг/л). В оз. Круглое биомасса криофлоры была 0.01 мг/л в нижнем слое льда, и в 10 раз меньше в верхнем слое. Цианобактерии Phormidium sp. и зеленые водоросли Botryococcus braunii доминировали в обоих озерах, в оз. Круглое к ним присоединились диатомовые Asterionella formosa и жгутиковые Katablepharis ovalis.

Содержание Хл а в нижнем слое льда было в два раза выше, чем верхнем слое 0.05–0.67 мкг/л и 0.01–0.26 мкг/л соответственно. Соотношение содержания каротиноидов и Хл а в криофлоре достигало в белом льду 4.0 мкг/л, в кристаллическом — 2.8 мкг/л. Концентрация Хл а в нижних слоях льда (~0.3 мкг/л) почти совпадала с его содержанием в озерной воде в декабре в период формирования ледового покрова.

Корреляции общей биомассы фитопланктона и его основных групп с содержанием фитопигментов, уровнем освещенности и температурой воды приведены в табл. 3. Биомасса фитопланктона в оз. Круглое и все фитопигменты положительно связаны с температурой и освещенностью. Биомасса отдельных групп в этом озере не коррелировала с какими-либо показателями. В оз. Кривое биомассы криптофитовых водорослей обратно пропорционально связаны с освещенностью и биомассой цианобактерий и диатомовых (R = –0.59). При этом биомассы цианобактерий обратно пропорциональны температуре, освещенности и содержанию Хл a и каротиноидов. Биомассы золотистых положительно связаны с температурой и Хл b (табл. 3).

 

Таблица 3. Ранговая корреляция Спирмена

Показатель	Биомасса основных групп фитопланктона							Общая биомасса
	Cyanophyta	Cryptophyta	Chrysophyta	Dynophyta	Bacillariophyta	Chlorоphyta	Charophyta
оз. Круглое
Хл a	0.51	–0.34	0.13	–0.42	0.37	0.11	–0.40	0.85
Хл b	0.29	–0.54	–0.04	–0.29	0.63	–0.17	–0.13	0.74
Хл c	0.11	–0.41	–0.05	–0.02	0.61	–0.11	–0.28	0.65
каротины	0.36	–0.36	–0.06	–0.30	0.53	–0.08	–0.42	0.81
k/a	–0.46	0.26	–0.41	0.45	–0.15	–0.25	0.39	–0.80
Т, °С	0.41	–0.37	0.38	–0.47	0.35	–0.05	–0.08	0.72
Свет	0.24	–0.33	0.16	–0.30	0.32	–0.11	–0.26	0.61
оз. Кривое. ст. 1
Хл a	–0.51	–0.14	0.49	0.10	0.45	–0.06	0.17	0.13
Хл b	–0.45	–0.08	0.52	0.04	0.42	0.12	0.40	–0.23
Хл c	–0.28	0.15	0.45	–0.09	0.17	0.10	0.22	–0.10
каротины	–0.60	–0.19	0.50	0.24	0.33	–0.10	0.23	0.10
k/a	0.24	0.16	–0.42	0.07	–0.52	–0.04	0.01	–0.20
Т, °С	–0.40	–0.41	0.56	0.13	0.43	–0.22	0.19	0.03
Свет	–0.37	–0.50	0.33	0.26	0.18	–0.31	0.03	0.12
оз. Кривое, ст. 2
Хл a	–0.93	0.45	0.23	0.23	0.35	0.28	–0.02	0.01
Хл b	–0.59	0.05	0.17	0.22	0.13	0.20	–0.01	0.05
Хл c	–0.36	0.10	0.15	–0.15	0.27	0.41	0.12	–0.05
каротины	–0.75	0.31	0.19	0.33	–0.01	0.05	–0.15	0.17
k/a	0.91	–0.49	–0.21	–0.33	–0.36	–0.23	0.19	–0.15
Т, °С	–0.78	0.30	0.50	0.40	0.07	–0.02	–0.15	0.18
Свет	–0.83	0.32	0.53	0.52	–0.03	–0.11	–0.26	0.27

Примечание. k/а — пигментный индекс (отношение концентрации каротиноидов к концентрации Хл а). Жирным шрифтом отмечены корреляции, значимые при р < 0.05.

 

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

Проведенное исследование выявило, что весенний фитопланктон сформирован в основном несколькими видами жгутиковых форм криптофитовых, золотистых и динофитовых водорослей. По своей величине эти биомассы превышают летние величины (табл. 2). Сходный состав и весенний (после таяния льда) максимум фитопланктона отмечали и в прежние годы (Никулина, 2016), однако из-за недоучета фитопланктона в апреле–начале мая (подо льдом) сделан ошибочный вывод, что весенний максимум развития водорослей планктона (0.14–0.29 мг/л (Никулина, 2016)), как правило, ниже летнего. Полученные новые данные по подледному весеннему периоду в оз. Кривое выявили в несколько раз более высокие величины (0.65 мг/л) биомасс фитопланктона, что позволяет считать весенний подледный период важнейшим в формировании общей продуктивности озера, именно в это время наблюдается максимальное развитие водорослей (рис. 2).

Цианобактерии Phormidium sp. и зеленые водоросли Botryococcus braunii на этапе зимней сукцессии определяют структуру планктона в обоих озерах. Ранней весной на смену зимним доминантам приходили динофитовые Peridinium aciculiferum в оз. Кривое и диатомовые Aulacoseira subarctica в оз. Круглое. Диатомовые водоросли A. baicalensis (дать автора вида), A. islandica (дать автора вида), Stephanodiscus meyeri (дать автора вида) и Synedra sp. могут вносить важный вклад в биомассу весеннего фитопланктона во многих олиготрофных водоемах, например, в оз. Байкал, Ладожское, Онежское и других (Petrova, 1987; Popovskaya et al., 2015; Sharov, Denisov, 2021). Однако, в оз. Кривое диатомовые были слабо развиты (≤10% по биомассе). Бедность разнообразия диатомовых и их низкие биомассы — характерная черта изученных озер, они обратно пропорционально связаны с количеством динофитовых.

В конце весны–начале лета (июнь) в обилии развивались золотистые водоросли (Dinobryon и Uroglena). Гидрологические условия изученных озер (низкое содержание минеральных солей, рН и олиготрофный статус) благоприятны для роста и размножения золотистых водорослей (De Hoyos et al., 1998). Биомасса золотистых положительно коррелировала с температурой воды (R = 0.56), что подтверждает их важную роль в биомассе фитопланктона по мере роста температуры весной.

Сходная сукцессия и доминирование такого же комплекса видов — характерная черта других субарктических озер (Eloranta et al., 1995). Например, в озерах финской Лапландии основу фитопланктона часто представляли золотистые Uroglena sp., Chrysococcus spp., Dinobryon spp. и диатомовые Cyclotella spp. (Forsström et al., 2005).

Считается, что активность подледного фитопланктона в континентальных водоемах невысока из-за низкой освещенности (Öterler, 2017). Освещенность лимитирует фитопланктон при температуре воды 5˚C и <0.9–0.2 моль фотонов/(м² · сут) (Reynolds, 2006) или 7.0–1.6 Вт/м² соответственно. Доминирование цианобактерий в темное время (зимой) связано с их способностью адаптироваться к низкой освещенности. Это происходит благодаря наличию особых пигментов — фикобилипротеинов (Oliver, Ganf, 2000). Криптофитовые и динофитовые водоросли, которые также доминировали в подледном фитопланктоне, получают преимущество перед автотрофами при низкой освещенности в силу способности к миксотрофии.

Освещенность в подледный период была низкой в изученных озерах, что связано с наличием снега на льду. При отсутствии снега свет проникает до глубины >30 м, и стимулирует развитие фитопланктона оз. Байкал (Popovskaya et al., 2015) и водорослевых матов на дне озер Антарктиды (Sharov et al., 2015).

В изученных озерах и в большинстве водоемов Карелии подледный фитопланктон в видовом отношении был богаче сообществ льда (Генкал, Комулайнен, 2020). Пресноводный лед существует значительно более короткое время, чем морской, а система пор и каналов возникает только весной при его таянии (Salonen et al., 2009), поэтому зимой в плотном льду присутствуют только вмерзшие в него водоросли в неактивном состоянии. Они сохраняют жизнеспособность и возвращаются к активной жизни при таянии льда (Afonina et al., 2017). В отдельных случаях водоросли во льду сохраняют высокую активность (Bondarenko et al., 2012) и их обилие в нижнем слое льда может быть даже выше, чем в подледной воде (Баженова, Коржова, 2014). Обилие ледовых водорослей определяется совокупностью факторов, основные из которых — условия освещенности, зависящие от толщины льда и снежного покрова (Riedel et al., 2008), концентрация биогенных элементов (Smith et al., 1997), морфология нижней поверхности льда (Mundy et al., 2007).

Увеличение доли вспомогательных пигментов в фитопланктоне и концентрации каротиноидов (значения пигментного индекса k/a >1) свидетельствует о структурно-функциональных перестройках в фитопланктоне и снижении его функциональной активности при неблагоприятном воздействии факторов окружающей среды, как естественных, так и техногенных (Минеева, 2004). Фитопланктон в указанный период исследования имел низкую фотосинтетическую активность. Наиболее высокое отношение концентрации каротиноидов к концентрации Хл а (1.7–19.4) отмечено во льду, особенно в его верхних слоях, что свидетельствует об отсутствии фотосинтетической активности водорослей.

Освещенность, температура и уровень содержания фитопигментов определяют продуктивность системы, но в изученный период они не лимитируют динамику тех или иных групп водорослей в этих озерах, кроме цианобактерий. Цианобактерии обратно пропорционально связаны с температурой и освещенностью. По-видимому, они более адаптированы к условиям истощения пищевых ресурсов (поскольку способны фиксировать азот) и в осенний, и в зимний период (пример — оз. Кривое) и получают преимущество в это время.

Заключение

Полученные результаты свидетельствуют о несущественном различии в составе зимних доминирующих видов и динамике биомассы фитопланктона между светлым глубоководным и гумифицированным мелководном озером. В гумифицированном оз. Круглое подледное развития фитопланктона было слабее, чем в оз. Кривое. В обоих озерах динамика фитопланктона характеризуется ранневесенним пиком, который может превышать летний пик и вносить вклад в формирование общей продуктивности северных озер. Этот период должен учитываться при изучении сукцессии планктона озер. В оз. Кривое с неокрашенной гумусом водой количественное развитие фитопланктона в конце подледного периода было сравнимо или выше, чем в период открытой воды.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Работа выполнена в рамках гранта Российского фонда фундаментальных исследований № 19-04-01000 и при поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации в рамках государственных заданий № 122031100274-7 и 124032100076-2.

 

Сокращения п/; Хл а – хлорофилл а.

About the authors

A. N. Sharov

Papanin Institute for Biology of Inland Waters, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: sharov@ibiw.ru
Russian Federation, Borok, Nekouzskii raion, Yaroslavl oblast

N. A. Berezina

Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: sharov@ibiw.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

A. A. Maximov

Zoological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: sharov@ibiw.ru
Russian Federation, Saint Petersburg

O. B. Maximova

Institute of Fisheries and Oceanography, Saint Petersburg branch

Email: sharov@ibiw.ru

Russian Federal Research 

Russian Federation, Saint Petersburg

References

Supplementary files