Origin and evolution of ANTP-class homeobox genes

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Genes of the ANTP classare known as evolutionary conserved and hierarchically high-level regulators ofdevelopment. They are the most studied and the most numeroushomeobox genes in animals. These genes encode homeodomain transcription factorsand possess a set of unique features, such as clustering,colinearity, evolutionary conservation, and consistent involvement in various differentiation processesthroughout the ontogeny of multicellular animals. The first ANTP genes (fromthe NK subclass) appear in ctenophores and sponges, which iswhy the evolution of Metazoa from a common unicellular ancestoris often associated with the emergence of the ANTP class(Larroux et al., 2007; Moroz et al., 2014). Phylogenetic analysisof homeobox genes, conducted across a broad range of basalMetazoa taxa, has shown that ANTP genes from the Hoxand ParaHox subclasses arose in the last common ancestor ofCnidaria and Bilateria. These new findings raise further questions. Howdoes the evolution of these clusters correlate with the evolutionof animals? What functions were acquired by the new genes,and which were inherited from ancestral NK genes? What changesin their regulation could have influenced the evolution of bodyplans in Metazoa? Is it even possible to answer thesequestions by studying modern multicellular organisms? This review aims to addressthese and other questions regarding the evolution of ANTP geneclusters. Special attention is given to the concept of the“megacluster”—a hypothetical synteny that united all ANTP subclassesat the dawn of Metazoa evolution. The decreasing cost of sequencingtechnologies offers some hope for answers, as it expands therange of model species available for study. The broader thisrange, the easier it becomes to identify universal and lineage-specificpatterns of molecular and morphological evolution.

About the authors

M. A. Kulakova

St. Petersburg State University

Email: m.kulakowa@spbu.ru
Oranienbaumskoye shosse 2, Old Peterhof, St. Petersburg, 199034 Russia

References

  1. Albertin C.B.,Medina-Ruiz S.,Mitros T. et al. Genomeandtranscriptome mechanisms driving cephalopod evolution // Nat. Commun. 2022. V.13(1). Art. no. 2427. https://doi.org/10.1038/s41467-022-29748-w
  2. Azpiazu N., Frasch M. Tinmanandbagpipe: Two homeo box genes that determine cell fatesin the dorsal mesoderm ofDrosophila// Genes Dev. 1993.V. 7(7B). P. 1325–1340. https://doi.org/10.1101/gad.7.7b.1325
  3. Awgulewitsch A. Hox in hairgrowth and development // Naturwissenschaften. 2003 V. 90(5). P. 193–211. https://doi.org/10.1007/s00114-003-0417-4
  4. Battulin N., Fishman V.S., Mazur A.M. et al. Comparison ofthe three-dimensional organization of sperm and fibroblast genomes using theHi-C approach // Genome biology. 2015. V. 16. P. 1–15.
  5. Brooke N.M., Garcia-Fernàndez J., Holland P.W. The ParaHox gene cluster is an evolutionary sister ofthe Hox gene cluster // Nature. 1998. V. 392(6679).
  6. P. 920–922. https://doi.org/10.1038/31933
  7. Bürglin T.R.,Affolter M. Homeodomain proteins: An update// Chromosoma. 2016. V. 125(3). P. 497–521. https://doi.org/10.1007/s00412-015-0543-8
  8. Butts T., Holland P.W., Ferrier D.E. The urbilaterian Super-Hox cluster // Trends Genet.2008. V. 24(6). P. 259–262. https://doi.org/10.1016/j.tig.2007.09.006
  9. Cannon J.T., Vellutini B.C.,Smith J. 3rd, Ronquist F., Jondelius U., Hejnol A. Xenacoelomorpha is the sister group to Nephrozoa // Nature. 2016.V. 530(7588). P. 89–93. https://doi.org/10.1038/nature16520
  10. Chan C., Jayasekera S., Kao B.,Páramo M., von Grotthuss M., Ranz J.M. Remodelling of ahomeobox gene cluster by multiple independent gene reunions inDrosophila// Nat. Commun. 2015. V. 6. Art. no. 6509. https://doi.org/10.1038/ncomms7509
  11. Chiori R., Jager M., Denker E., Wincker P., Da SilvaC., Le Guyader H., Manuel M.,Quéinnec E. Are Hox genes ancestrallyinvolved in axial patterning? Evidence from the hydrozoanClytia hemisphaerica(Cnidaria). PLoS One. 2009. V. 4(1). Art. no. e4231. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0004231
  12. Ferrier D.E.K. Evolution of homeobox gene clusters in animals: the giga-clusterand primary vs. secondary clustering // Frontiers in Ecology andEvolution. 2016. V. 4. P. 36.
  13. Fröbius A.C., Funch P.Rotiferan Hox genes give new insights into the evolution ofmetazoan bodyplans // Nat. Commun. 2017. V. 8(1). P. 9. https://doi.org/10.1038/s41467-017-00020-w
  14. Garcia-Fernàndez J. The genesis and evolution of homeobox gene clusters// Nat. Rev. Genet. 2005. V. 6(12). P. 881–892. https://doi.org/10.1038/nrg1723
  15. Guiglielmoni N., Rivera-Vicéns R., Koszul R., Flot J.F. A deepdive into genome assemblies of non-vertebrate animals // Peer CommunityJournal. 2022. V. 2. Art. no. e29
  16. He S., Del VisoF., Chen C.Y., Ikmi A., Kroesen A.E., Gibson M.C. Anaxial Hox code controls tissue segmentation and body patterning inNematostella vectensis// Science.2018. V. 361(6409). P. 1377–1380. https://doi.org/10.1126/science.aar8384
  17. Hecox-Lea B.J., Mark Welch D.B. Evolutionary diversity andnovelty of DNA repair genes in asexualBdelloid rotifers//BMC Evol. Biol. 2018. V. 18(1). P. 177 https://doi.org/10.1186/s12862-018-1288-9
  18. Holland P.W.,Booth H.A., Bruford E.A. Classification and nomenclature of all humanhomeobox genes // BMC Biol. 2007. V. 5. P. 47. https://doi.org/10.1186/1741-7007-5-47
  19. PMID: 17963489;PMCID: PMC2211742.
  20. Holland P.W. Evolution of homeoboxgenes // Wiley Interdiscip Rev. Dev. Biol. 2013. V. 2(1).P. 31–45 https://doi.org/10.1002/wdev.78
  21. Hombría J.C., García-Ferrés M., Sánchez-Higueras C. Anterior Hoxgenes and the process of cephalization // Front. Cell Dev.Biol. 2021. V. 9. P. 718175. https://doi.org/10.3389/fcell.2021.718175
  22. Hui J.H., McDougallC., Monteiro A.S., Holland P.W., Arendt D., Balavoine G., Ferrier D.E. Extensive chordate and annelid macrosynteny reveals ancestral homeobox geneorganization // Mol. Biol. Evol. 2012. V. 29(1). P. 157–165. https://doi.org/10.1093/molbev/msr175
  23. Ikuta T., Yoshida N., Satoh N., Saiga H. Ciona intestinalisHox gene cluster: Its dispersed structure and residual colinear expressionin development // Proc. Natl. Acad. Sc.i USA. 2004. V.101(42). P. 15118–15123. https://doi.org/10.1073/pnas.0401389101
  24. Jagla K.,Bellard M., Frasch M. A cluster ofDrosophilahomeoboxgenes involved in mesoderm differentiation programs // Bioessays. 2001. V.23(2). P. 125–133. https://doi.org/10.1002/1521-1878(200102)23:2 <125::AID-BIES1019>3.0.CO;2-C
  25. Kaul-Strehlow S., Urata M.,Praher D., WanningerA. Neuronal patterning of the tubular collar cord is highlyconserved among enteropneusts but dissimilar to the chordate neural tube// Sci. Rep. 2017. V. 7(1). P. 7003. https://doi.org/10.1038/s41598-017-07052-8
  26. KhalturinK., Shinzato C., Khalturina M. et al. Medusozoan genomes informthe evolution of the jellyfish body plan // Nat. Ecol.Evol. 2019. V. 3(5). V. 811–822. https://doi.org/10.1038/s41559-019-0853-y
  27. Kim Y., Nirenberg M.DrosophilaNK-homeobox genes // Proc. Natl. Acad. Sci.U SA. 1989. V. 86(20). P. 7716–7720. https://doi.org/10.1073/pnas.86.20.7716
  28. Kulakova M.A., Cook C.E., Andreeva T.F.ParaHox gene expression in larval and postlarvaldevelopment of the polychaeteNereis virens(Annelida, Lophotrochozoa) // BMCDev. Biol. 2008. V. 8. P. 61.
  29. Maconochie M., Nonchev S.,Morrison A., Krumlauf R.Paralogous Hox genes: Function and regulation// Annu. Rev. Genet. 1996. V. 30. P. 529–556. https://doi.org/10.1146/annurev.genet.30.1.529
  30. Matus D.Q., Halanych K.M., Martindale M.Q.The Hox genecomplement of a pelagic chaetognath,Flaccisagitta enflata// Integr. Comp.Biol. 2007. V. 47(6). P. 854–864. https://doi.org/10.1093/icb/icm077
  31. Mio C., BaldanF., Damante G. NK2 homeobox gene cluster: Functions and rolesin human diseases // Genes Dis. 2022. V. 10(5). P. 2038–2048. https://doi.org/10.1016/j.gendis.2022.10.001
  32. Moroz L.L., Kocot K.M., Citarella M.R. etal. The ctenophore genome and the evolutionary origins of neuralsystems // Nature. 2014. V. 510(7503). V. 109–114. https://doi.org/10.1038/nature13400
  33. Nong W., Cao J., Li Y., Qu Z. et al.Jellyfish genomes reveal distinct homeobox gene clusters and conservation ofsmall RNA processing // Nat. Commun. 2020. V. 11(1).P. 3051. https://doi.org/10.1038/s41467-020-16801-9
  34. PapsJ., Rossi M.E., Bowles A.M.C., Álvarez-PresasM. Assembling animals: Trees, genomes, cells, and contrast to plants// Front. Ecol. Evol. 2023. V. 11. Art. no. 1185566. https://doi.org/10.3389/fevo.2023.1185566
  35. Powers T.P., Amemiya C.T. Evidence for a Hox14 paraloggroup in vertebrates // Curr. Biol. 2004. V. 14(5). P. R183–184. https://doi.org/10.1016/j.cub.2004.02.015
  36. Ryan J.F.,Mazza M.E., Pang K., Matus D.Q., Baxevanis A.D., Martindale M.Q., Finnerty J.R. Pre-bilaterian origins of the Hoxcluster and the Hox code: Evidence from the sea anemone,Nematostella vectensis //PLoS One. 2007. V. 2(1). Art. no.e153. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0000153
  37. Ryan J.F.,Pang K. Mullikin J.C., Martindale M.Q., Baxevanis A.D.The homeodomain complement of the ctenophoreMnemiopsis leidyisuggeststhat Ctenophora and Porifera diverged prior to the ParaHoxozoa //Evodevo. 2010. V. 1(1). Art. no. 9. https://doi.org/10.1186/2041-9139-1-9
  38. Saudemont A., DrayN., Hudry B., Le Gouar M., Vervoort M., Balavoine G.Complementary striped expression patterns of NK homeobox genes during segment formation in the annelidPlatynereis // Dev. Biol. 2008. V. 317(2).P. 430–443. https://doi.org/10.1016/j.ydbio.2008.02.013
  39. Schnitzler C.E., Chang E.S., Waletich J. et al. The genome ofthe colonial hydroidHydractiniareveals that their stem cells usea toolkit of evolutionarily shared genes with all animals //Genome Res. 2024. V. 34(3). P. 498–513. https://doi.org/10.1101/gr.278382.123
  40. Seo H.C.,Edvardsen R.B., Maeland A.D. et al. Hox cluster disintegration withpersistent anteroposterior order of expression inOikopleura dioica// Nature.2004. V. 431(7004). P. 67–71. https://doi.org/10.1038/nature02709
  41. Sharkey M., Graba Y.,Scott M.P. Hox genes in evolution: Protein surfaces and paraloggroups // Trends Genet. 1997. V. 13(4). P. 145–151. https://doi.org/10.1016/s0168-9525(97)01096-2
  42. Smith J.J., Kratsios P. Hox gene functions in theC. elegansnervous system: From early patterning to maintenance of neuronal identity // Semin. Cell Dev. Biol.2024. V. 152–153. P. 58–69. https://doi.org/10.1016/j.semcdb.2022.11.012
  43. Suga H.,Chen Z., de MendozaA. et al. TheCapsasporagenomereveals a complex unicellular prehistory of animals // Nat. Commun.2013. V. 4. Art. no. 2325 https://doi.org/10.1038/ncomms3325
  44. Technau U., GenikhovichG. Evolution: Directives from sea anemone Hox genes // Curr.Biol. 2018. V. 28(22). P. R1303–R1305. https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.09.040
  45. Tomikawa J. Potential rolesof inter-chromosomal interactions in cell fate determination // Front. CellDev. Biol. 2024. V. 12. Art. no.1397807. https://doi.org/10.3389/fcell.2024.1397807
  46. ZimmermannB., Montenegro J.D., Robb S.M.C. et al. Topological structures andsyntenic conservation in sea anemone genomes // Nat. Commun. 2023.V. 14(1). Art. no. 8270. https://doi.org/10.1038/s41467-023-44080-7

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».