Ebola virus (Filoviridae: Ebolavirus: Zaire ebolavirus): fatal adaptation mutations

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

Ebola virus disease (EVD) (former Ebola hemorrhagic fever) is one of the most dangerous infectious diseases affecting humans and primates. Since the identification of the first outbreak in 1976, there have been more than 25 outbreaks worldwide, the largest of which escalated into an epidemic in 2014-2016 and caused the death of more than 11,000 people. There are currently 2 independent outbreaks of this disease in the eastern and western parts of the Democratic Republic of the Congo (DRC) at the same time. Bats (Microchiroptera) are supposed to be the natural reservoir of EVD, but the infectious agent has not yet been isolated from them. Most animal viruses are unable to replicate in humans. They have to develop adaptive mutations (AM) to become infectious for humans. In this review based on the results of a number of studies, we hypothesize that the formation of AM occurs directly in the human and primate population and subsequently leads to the development of EVD outbreaks.

About the authors

I. V. Dolzhikova

FSBI National Research Centre for Epidemiology and Microbiology named after the honorary academician N.F. Gamaleya of the Ministry of Health of Russia

Author for correspondence.
Email: dolzhikova@gamaleya.org
ORCID iD: 0000-0003-2548-6142

Dolzhikova Inna Vadimovna - Ph.D., D.Sci. (Biol.), Head of the Laboratory of the State Collection of Viruses.

123098, Moscow

Russian Federation

D. N. Shcherbinin

FSBI National Research Centre for Epidemiology and Microbiology named after the honorary academician N.F. Gamaleya of the Ministry of Health of Russia

Email: dim284@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-8518-1669

Shcherbinin, Dmitrii Nikolaevich - Ph.D. (Biol.), Researcher of Laboratory of Molecular Biotechnology.

123098, Moscow

Russian Federation

D. Yu. Logunov

FSBI National Research Centre for Epidemiology and Microbiology named after the honorary academician N.F. Gamaleya of the Ministry of Health of Russia

Email: ldenisy@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0003-4035-6581

Logunov, Denis Yur’evich - Ph.D., D.Sci. (Biol.), Corresponding Member of RAS, Associate Director.

123098, Moscow

Russian Federation

A. L. Gintsburg

FSBI National Research Centre for Epidemiology and Microbiology named after the honorary academician N.F. Gamaleya of the Ministry of Health of Russia

Email: gintsburg@gamaleya.org
ORCID iD: 0000-0003-1769-5059

Gintsburg, Alexander Leonidovich - Ph.D., D.Sci. (Biol.), Academician of RAS, Director-in-chief.

123098, Moscow

Russian Federation

References

  1. Sanchez A., Geisbert T.W., Feldmann H. Filoviridae: Marburg and Ebola viruses. In: Knipe D.M., Howley P.M., eds. Fields Virology. Philadelphia: Lippincott Williams & Wilkins; 2006: 1409-48.
  2. Taylor D.J., Leach R.W., Bruenn J. Filoviruses are ancient and integrated into mammalian genomes. BMC Evol. Biol. 2010; 10: 193. https://doi.org/10.1186/1471-2148-10-193.
  3. Geisbert T.W. Marburg and Ebola hemorrhagic fever (Filoviruses). In: Mandell, Douglas, and Bennett’s Principles and Practice of Infectious Diseases. Philadelphia: Elsevier; 2015: 1995-9.
  4. International Committee on Taxonomy of Viruses. Available at: https://talk.ictvonline.org/taxonomy/p/taxonomy-history?taxnode_id=201901569 (accessed January 14, 2021).
  5. Bharat T.A., Noda T., Riches J.D., Kraehling V, Kolesnikova L., Becker S., et al. Structural dissection of Ebola virus and its assembly determinants using cryo-electron tomography. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012; 109(11): 4275-80. https://doi.org/10.1073/pnas.1120453109.
  6. Ascenzi P., Bocedi A., Heptonstall J., Capobianchi M.R., Di Caro A., Mastrangelo E., et al. Ebolavirus and Marburgvirus: insight the Filoviridae family. Mol. Aspects Med. 2008; 29(3): 151-85. https://doi.org/10.1016/j.mam.2007.09.005.
  7. Gutsche I., Desfosses A., Effantin G., Ling W.L., Haupt M., Ruigrok R.W., et al. Structural virology. Near-atomic cryo-EM structure of the helical measles virus nucleocapsid. Science. 2015; 348(6235): 704-7. https://doi.org/10.1126/science.aaa5137.
  8. Beniac D.R., Booth T.F. Structure of the Ebola virus glycoprotein spike within the virion envelope at 11 A resolution. Sci. Rep. 2017; 7: 46374. https://doi.org/10.1038/srep46374.
  9. Wong G., He S., Leung A., Cao W., Bi Y, Zhang Z., et al. Naturally occurring single mutations in Ebola virus observably impact infectivity. J. Virol. 2018; 93(1): e01098-18. https://doi.org/10.1128/JVI.01098-18.
  10. Ruedas J.B., Arnold C.E., Palacios G., Connor J.H. Growth-adaptive mutations in the Ebola virus Makona glycoprotein alter different steps in the virus entry pathway. J. Virol. 2018; 92(19): e00820-18. https://doi.org/10.1128/JVI.00820-18.
  11. Ruedas J.B., Ladner J.T., Ettinger C.R., Gummuluru S., Palacios G., Connor J.H. Spontaneous mutation at amino acid 544 of the Ebola virus glycoprotein potentiates virus entry and selection in tissue culture. J. Virol. 2017; 91(15): e00392-17. https://doi.org/10.1128/JVI.00392-17.
  12. Kurosaki Y., Ueda M.T., Nakano Y., Yasuda J., Koyanagi Y., Sato K., et al. Different effects of two mutations on the infectivity of Ebola virus glycoprotein in nine mammalian species. J. Gen. Virol. 2018; 99(2): 181-6. https://doi.org/10.1099/jgv.0.000999.
  13. Diehl W.E., Lin A.E., Grubaugh N.D., Carvalho L.M., Kim K., Kyawe P.P., et al. Ebola virus glycoprotein with increased infectivity dominated the 2013-2016 epidemic. Cell. 2016; 167(4): 1088-98. e6. https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.10.014.
  14. Ueda M.T., Kurosaki Y., Izumi T., Nakano Y., Oloniniyi O.K., Yasuda J., et al. Functional mutations in spike glycoprotein of Zaire ebolavirus associated with an increase in infection efficiency. Genes Cells. 2017; 22(2): 148-59. https://doi.org/10.1111/gtc.12463.
  15. Wang M.K., Lim S.Y., Lee S.M., Cunningham J.M. Biochemical basis for increased activity of Ebola glycoprotein in the 2013-16 epidemic. Cell Host Microbe. 2017; 21(3): 367-75. https://doi.org/10.1016/j.chom.2017.02.002.
  16. Dietzel E., Schudt G., Krahling V, Matrosovich M., Becker S. Functional characterization of adaptive mutations during the West African Ebola virus outbreak. J. Virol. 2017; 91(2): e01913-16. https://doi.org/10.1128/JVI.01913-16.
  17. Urbanowicz R.A., McClure C.P., Sakuntabhai A., Sall A.A., Kobinger G., Muller M.A., et al. Human adaptation of Ebola virus during the West African outbreak. Cell. 2016; 167(4): 1079-87.e5. https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.10.013.
  18. wHo. Ebola Situation Report-21; 2015. Available at: https:// apps.who.int/ebola/current-situation/ebola-situation-report-21-october-2015 (accessed January 14, 2021).
  19. CDC. Ebola virus disease distribution map: Cases of Ebola virus disease in Africa since 1976. Available at: https://www.cdc.gov/vhf/ebola/history/distribution-map.html (accessed January 14, 2021).
  20. Ebola haemorrhagic fever in Sudan, 1976. Report of a WHO/ International Study Team. Bull. World Health Organ. 1978; 56(2): 247-70.
  21. Report of an International Commission. Ebola haemorrhagic fever in Zaire, 1976. Bull. WorldHealth Organ. 1978; 56(2): 271-93.
  22. Baize S., Pannetier D., Oestereich L., Rieger T., Koivogui L., Magassouba N., et al. Emergence of Zaire Ebola virus disease in Guinea. N. Engl. J. Med 2014; 371(15): 1418-25. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1404505.
  23. CDC. 2014-2016 Ebola Outbreak in West Africa. Available at: https://www.cdc.gov/vhf/ebola/history/2014-2016-outbreak/index.html (accessed January 14, 2021).
  24. Mari Saez A., Weiss S., Nowak K., Lapeyre V, Zimmermann F., Dux A., et al. Investigating the zoonotic origin of the West African Ebola epidemic. EMBO Mol. Med. 2015; 7(1): 17-23. https://doi.org/10.15252/emmm.201404792.
  25. Warren C.J., Sawyer S.L. How host genetics dictates successful viral zoonosis. PLoS Biol. 2019; 17(4): e3000217. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.3000217.
  26. Edenborough K.M., Bokelmann M., Lander A., Couacy-Hymann E., Lechner J., Drechsel O., et al. Dendritic cells generated from Mops condylurus, a likely filovirus reservoir host, are susceptible to and activated by Zaire ebolavirus infection. Front. Immunol. 2019; 10: 2414. https://doi.org/10.3389/fimmu.2019.02414.
  27. Guedj J., Piorkowski G., Jacquot F., Madelain V., Nguyen T.H.T., Rodallec A., et al. Antiviral efficacy of favipiravir against Ebola virus: A translational study in cynomolgus macaques. PLoS Med 2018; 15(3): e1002535. https://doi.org/10.1371/journal.pmed.1002535.
  28. Heymann D.L., Weisfeld J.S., Webb P.A., Johnson K.M., Cairns T., Berquist H. Ebola hemorrhagic fever: Tandala, Zaire, 1977-1978 external icon. J. Infect. Dis. 1980; 142(3): 372-6. https://doi.org/10.1093/infdis/142.3.372.
  29. Meunier D.M., Johnson E.D., Gonzalez J.P., Georges-Courbot M.C., Madelon M.C., Georges A.J. Current serologic data on viral hemorrhagic fevers in the Central African Republic. Bull. Soc. Pathol. Exot. Filiales. 1987; 80(1): 51-61 (in French).
  30. Nkoghe D., Padilla C., Becquart P., Wauquier N., Moussavou G., Akue J.P., et al. Risk factors for Zaire ebolavirus-specific IgG in rural gabonese populations. J. Infect. Dis. 2011; 204 (Suppl. 3): S768-75. https://doi.org/10.1093/infdis/jir344.
  31. Busico K.M., Marshall K.L., Ksiazek T.G., Roels T.H., Fleerackers Y., Feldmann H., et al. Prevalence of IgG antibodies to Ebola virus in individuals during an Ebola outbreak, Democratic Republic of the Congo, 1995. J. Infect. Dis. 1999; 179(Suppl. 1): S102-7. https://doi.org/10.1086/514309.
  32. Becquart P., Wauquier N., Mahlakoiv T., Nkoghe D., Padilla C., Souris M., et al. High prevalence of both humoral and cellular immunity to Zaire ebolavirus among rural populations in Gabon. PLoS One. 2010; 5(2): e9126. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0009126.
  33. Van der Groen G., Pattyn S.R. Measurement of antibodies to Ebola virus in human sera from N.W.-Zaire. Ann. Soc. Belg. Med. Trop. 1979; 59(1): 87-92.
  34. Allela L., Bourry O., Pouillot R., Delicat A., Yaba P., Kumulungui B., et al. Ebola virus antibody prevalence in dogs and human risk. Emerg. Infect. Dis. 2005; 11(3): 385-90. https://doi.org/10.3201/eid1103.040981.
  35. Heffernan R.T., Pambo B., Hatchett R.J., Leman P.A., Swane-poel R., Ryder R.W. Low seroprevalence of IgG antibodies to Ebola virus in an epidemic zone: Ogooue-Ivindo region, Northeastern Gabon, 1997. J. Infect. Dis. 2005; 191(6): 964-8. https://doi.org/10.1086/427994.
  36. Lahm S.A., Kombila M., Swanepoel R., Barnes R.F.W. Morbidity and mortality of wild animals in relation to outbreaks of Ebola haemorrhagic fever in Gabon, 1994-2003. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 2007; 101(1): 64-78. https://doi.org/10.1016/j.trst-mh.2006.07.002.
  37. Georges A.J., Leroy E.M., Renaut A.A., Benissan C.T., Nabias R.J., Ngoc M.T., et al. Ebola hemorrhagic fever outbreaks in Gabon, 1994-1997: epidemiologic and health control issues. J. Infect. Dis. 1999; 179(Suppl. 1): S65-75. https://doi.org/10.1086/514290.
  38. Baron R.C., McCormick J.B., Zubeir O.A. Ebola virus disease in southern Sudan: hospital dissemination and intrafamilial spread. Bull. World Health Organ. 1983; 61(6): 997-1003.
  39. Mathiot C.C., Georges A.J., Fontenille D., Coulanges P. Antibodies to haemorrhagic fever viruses in Madagascar populations. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1989; 83(3): 407-9. https://doi.org/10.1016/0035-9203(89)90519-1.
  40. Van der Waals F.W., Pomeroy K.L., Goudsmit J., Asher D.M., Gajdusek D.C. Hemorrhagic fever virus infections in an isolated rainforest area of Central Liberia. Limitations of the indirect immunofluorescence slide test for antibody screening in Africa. Trop. Geogr Med. 1986; 38(3): 209-14.
  41. Bouree P., Bergmann J.F. Ebola virus infection in man: a serological and epidemiological survey in the Cameroons. Am. J. Trop. Med. Hyg. 1983; 32(6): 1465-6. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1983.32.1465.
  42. Paix M.A., Poveda J.D., Malvy D., Bailly C., Merlin M., Fleury H.J. Serological study of the virus responsible for hemorrhagic fever in an urban population of Cameroon. Bull. Soc. Pathol. Exot. Filiales. 1988; 81(4): 679-82 (in French).
  43. Tomori O., Fabiyi A., Sorungbe A., Smith A., McCormick J.B. Viral hemorrhagic fever antibodies in Nigerian populations. Am J. Trop. Med. Hyg. 1988; 38(2): 407-10. https://doi.org/10.4269/ajtmh.1988.38.407.
  44. Becker S., Feldmann H., Will C., Slenczka W. Evidence for occurrence of filovirus antibodies in humans and imported monkeys: do subclinical filovirus infections occur worldwide? Med. Microbiol. Immunol. 1992; 181(1): 43-55. https://doi.org/10.1007/BF00193395.
  45. Johnson B.K., Ocheng D., Gichogo A., Okiro M., Libondo D., Tukei P.M., et al. Antibodies against haemorrhagic fever viruses in Kenya populations. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1983; 77(5): 731-3. https://doi.org/10.1016/0035-9203(83)90216-x.
  46. Nyakarahuka L., Schafer I.J., Balinandi S., Mulei S., Tumusiime A., Kyondo J., et al. A retrospective cohort investigation of seropreva-lence of Marburg virus and ebolaviruses in two different ecological zones in Uganda. BMC Infect. Dis. 2020; 20(1): 461. https://doi.org/10.1186/s12879-020-05187-0.
  47. Эйген М., Шустер П. Гиперцикл. Принципы самоорганизации макромолекул. Пер. с англ. М.: Мир; 1982.
  48. Zeng X., Blancett C.D., Koistinen K.A., Schellhase C.W., Bearss J.J., Radoshitzky S.R., et al. Identification and pathological characterization of persistent asymptomatic Ebola virus infection in rhesus monkeys. Nat. Microbiol. 2017; 2: 17113. https://doi.org/10.1038/nmicrobiol.2017.113.
  49. Deen G.F., Broutet N., Xu W., Knust B., Sesay F.R., McDonald S.L.R., et al. Ebola RNA persistence in semen of Ebola virus disease survivors - final report. N. Engl. J. Med. 2017; 377(15): 142837. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1511410.
  50. Fischer W.A., Brown J., Wohl D.A., Loftis A.J., Tozay S., Reeves E., et al. Ebola virus ribonucleic acid detection in Semen more than two years after resolution of acute Ebola virus infection. Open Forum Infect. Dis. 2017; 4(3): ofx155. https://doi.org/10.1093/ofid/ofx155.
  51. Forrester J.V. Ebola virus and persistent chronic infection: when does replication cease? Ann. Transl. Med. 2018; 6(Suppl. 1): S39. https://doi.org/10.21037/atm.2018.09.60.
  52. Varkey J.B., Shantha J.G., Crozier I., Kraft C.S., Lyon G.M., MehtaA.K., et al. Persistence of Ebola virus in ocular fluid during convalescence. N. Engl. J. Med. 2015; 372(25): 2423-7. https://doi.org/10.1038/nri2940.
  53. MacIntyre C.R., Chughtai A.A. Recurrence and reinfection - a new paradigm for the management of Ebola virus disease. Int. J. Infect. Dis. 2016; 43: 58-61. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2015.12.011.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Dolzhikova I.V., Shcherbinin D.N., Logunov D.Y., Gintsburg A.L.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».