Biological properties and phylogenetic relationships of tick-borne encephalitis virus (Flaviviridae, Flavivirus) isolates of siberian subtype isolated in the south of East siberia in modern period

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. Tick-borne encephalitis virus (TBEV) is medically most important representative of the same-name serogroup of genus Flavivirus (Flaviviridae). In the view of various researchers there are 3 to 5 TBEV subtypes, of them siberian being the most prevalent. The aim of the work is to compare the biological properties and to reveal phylogenetic relationships of large group of modern (2006–2019) TBEV isolates of siberian subtype from natural foci in southern East Siberia.

Material and methods. Ixodid ticks (Ixodidae) and small mammals (Mammalia) from tick-borne encephalitis (TBE) natural foci in Irkutsk Region, Republic of Buryatia and Republic of Tuva, as well as specimens from TBE patients, were examined for TBEV markers using enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA) and reverse transcription polymerase chain reaction (RT-PCR). Virus was isolated from suspensions with positive result, and its pathogenicity for white mice (Mus) (WM) was studied by different inoculation ways. Analysis of the nucleotide sequences of E gene was performed for isolates at 1st passage. Phylogenetic tree was constructed using MEGA X program.

Results. The phylogenetic analysis has shown that TBEV of siberian subtype that circulates in natural foci of the studied territory belong to two genetic lines. These lines are «Vasilchenko» and «Zausaev» with a strong predominance of the first. The differences in biological properties between the two groups of strains have been demonstrated. Most of the strains from both groups showed high virulence for WM both after intracerebral and subcutaneous inoculation. Only four strains demonstrated the reduced ability to overcome the blood-brain barrier. However, the analysis of the E protein coding sequences revealed evident correlation between phylogenetic clustering and geographical origin of isolates, but not with TBE host or pathogenicity for WM.

Conclusion. Further search for TBE genome regions associated with pathogenicity require the analysis of complete genome sequences of representative group of strains with different biological properties.

About the authors

O. V. Mel’nikova

FSHI «Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)

Author for correspondence.
Email: melnikovaovit@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-5133-0323

Ol’ga V. Mel’nikova, D.Sci. (Biol.), Senior Researcher of the Laboratory of Natural-Foci Viral Infections

664047, Irkutsk, Russia

Russian Federation

R. V. Adel’shin

FSHI «Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor); FSBEI HE «Irkutsk State University»

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-3690-3992

664047, Irkutsk, Russia

664003, Irkutsk, Russia

Russian Federation

K. V. Lopatovskaya

FSHI «Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-8772-5842

664047, Irkutsk, Russia

Russian Federation

Yu. T. Trushina

FSHI «Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0003-4501-146X

664047, Irkutsk, Russia

Russian Federation

N. V. Yakovchits

FSHI «Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-9994-0371

664047, Irkutsk, Russia

Russian Federation

E. I. Andaev

FSHI «Irkutsk Anti-plague Research Institute of Siberia and Far East» of the Surveillance of Consumer Rights Protection and Human Wellbeing (Rospotrebnadzor)

Email: fake@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-6612-479X

664047, Irkutsk, Russia

Russian Federation

References

  1. Růžek D., Yoshii K., Bloom M.E., Gould E.A. Virology. Chapter 2a. In: Dobler G., Erber W., Bröker M., Schmitt H.J., eds. The TBE Book. Singapore: Global Health Press; 2019. https://doi.org/10.33442/978-981-14-0914-1_2a
  2. Demina T.V., Dzhioev Yu.P., Verkhozina M.M., Kozlova I.V., Tkachev S.E., Plyusnin A., et al. Genotyping and characterization of the geographical distribution of tick-borne encephalitis virus variants with a set of molecular probes. J. Med. Virol. 2010; 82(6): 965–76. https://doi.org/10.1002/jmv.21765
  3. Kovalev S.Y., Mukhacheva T.A. Reconsidering the classification of tick-borne encephalitis virus within the Siberian subtype gives new insights into its evolutionary history. Infect. Genet. Evol. 2017; 55: 159–65. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2017.09.014
  4. Adelshin R.V., Sidorova E.A., Bondaryuk A.N., Trukhina A.G., Sherbakov D.Y., White III R.A., et al. “886-84-like” tick-borne encephalitis virus strains: Intraspecific status elucidated by comparative genomics. Ticks Tick Borne Dis. 2019; 10(5): 1168–72. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2019.06.006
  5. Dai X., Shang G., Lu S., Yang J., Xu J. A new subtype of eastern tick-borne encephalitis virus discovered in Qinghai-Tibet Plateau, China. Emerg. Microbes. Infect. 2018; 7(1): 74. https://doi.org/10.1038/s41426-018-0081-6
  6. Tkachev S.E., Chicherina G.S., Golovljova I., Belokopytova P.S., Tikunov A.Y., Zadora O.V., et al. New genetic lineage within the Siberian subtype of tick-borne encephalitis virus found in Western Siberia, Russia. Infect. Genet. Evol. 2017; 56: 36–43. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2017.10.020
  7. Tkachev S.E., Babkin I.V., Chicherina G.S., Kozlova I.V., Verkhozina M.M., Demina T.V., et al. Genetic diversity and geographical distribution of the Siberian subtype of the tick-borne encephalitis virus. Ticks Tick Borne Dis. 2020; 11(2): 101327. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2019
  8. Карань Л.С., Погодина В.В., Колясникова Н.М., Левина Л.С., Герасимов С.Г., Маленко Г.В., и др. Сибирский подтип вируса клещевого энцефалита, доминирующий на территории России. Генетические кластеры. Медицинская вирусология. 2013; 27(1): 87.
  9. Сидорова Е.А., Адельшин Р.В., Мельникова О.В., Борисова Т.И., Андаев Е.И. Анализ полипротеина штаммов вируса клещевого энцефалита, выделенных в 60-х годах ХХ века и в со- временный период на территории Забайкалья и Прибайкалья. В кн.: Покровский В.И., ред. Молекулярная диагностика. Сборник трудов. Том 2. Тамбов: Юлис; 2017: 207–8.
  10. Погодина В.В., Фролова М.П., Ерман Б.А. Хронический клещевой энцефалит. Этиология, иммунология, патогенез. Новосибирск: Наука; 1986.
  11. Gritsun T.S., Frolova T.V., Zhankov A.I., Armesto M., Turner S.L., Frolova M.P., et al. Characterization of a Siberian virus isolated from a patient with progressive chronic tick-borne encephalitis. J. Virol. 2003; 77(1): 25–36. https://doi.org/10.1128/jvi.77.1.25-36.2003
  12. Конькова-Рейдман А.Б., Злобин В.И. Патоморфоз клещевого энцефалита на Южном Урале: современное состояние проблемы. Инфекционные болезни. 2016; 14(S1): 141.
  13. Погодина В.В., Карань Л.С., Колясникова Н.М., Левина Л.С., Маленко Г.В., Гамова Е.Г., и др. Эволюция клещевого энцефалита и проблема эволюции возбудителя. Вопросы вирусологии. 2007; 52(5): 16–21.
  14. Козлова И.В., Верхозина М.М., Дорощенко Е.К., Лисак О.В., Карань Л.С., Ткачев С.Е., и др. Результаты генотипирования штаммов и изолятов РНК вируса клещевого энцефалита, выделенных от больных людей в Иркутской области и Республике Бурятия. В кн.: Покровский В.И., ред. Молекулярная диагностика. Том 1. М.: МБА; 2014; (1): 520–1.
  15. Мейхи Б., ред. Вирусология. Методы. Пер. с англ. Москва: Мир; 1988.
  16. Якименко В.В., Дрокин Д.А., Калмин О.Б., Богданов И.И., Иванов Д.И. К вопросу о влиянии host-эффекта на штаммовую изменчивость вируса клещевого энцефалита. Вопросы вирусологии. 1996; 41(3): 112–7.
  17. Adelshin R.V., Melnikova O.V., Karan L.S., Andaev E.I., Balakhonov S.V. Complete genome sequences of four European subtype strains of tick-borne encephalitis virus from Eastern Siberia, Russia. Genome Announc. 2015; 3(3): e00609–15. https://doi.org/10.1128/genomea.00609-15
  18. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. Методы генетической инженерии. Молекулярное клонирование. Пер. с англ. Москва: Мир; 1984.
  19. Hall T.A. BioEdit: a user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium Series. 1999; (41): 95–8.
  20. Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: Fast model selection for accurate phylogenetic estimates. Nat. Methods. 2017; 14(6): 587–9. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285
  21. Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: A fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum likelihood phylogenies. Mol. Biol. Evol. 2015; 32(1): 268–74. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300
  22. Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms. Mol. Biol. Evol. 2018; 35(6): 1547–9. https://doi.org/10.1093/molbev/msy096
  23. Закс Л. Статистическое оценивание. Пер. с нем. Москва: Статистика; 1976.
  24. Pogodina V.V., Savinov А.P. Variation in the pathogenicity of viruses of the tick-borne encephalitis complex for different animal species. I. Experimental infection of mice and hamsters. Acta Virol. 1964; 8: 424–34.
  25. Леонова Г.Н., Мураткина С.М., Кругляк С.П. Изучение вирулентности штаммов вируса клещевого энцефалита, изолированных на юге советского Дальнего Востока. Вопросы вирусологии. 1990; 35(5): 399–401.
  26. Kurhade C., Schreier S., Lee Y.P., Zegenhagen L., Hjertqvist M., Dobler G., et al. Correlation of severity of human tick-borne encephalitis virus disease and pathogenicity in mice. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(9): 1709–12. https://doi.org/10.3201/eid2409.171825
  27. Злобин В.И., Горин О.З. Клещевой энцефалит: Этиология. Эпидемиология и профилактика в Сибири. Новосибирск: Наука; 1996.
  28. Saksida A., Jakopin N., Jelovšek M., Knap N., Fajs L., Lusa L., et al. Virus RNA load in patients with tick-borne encephalitis, Slovenia. Emerg. Infect. Dis. 2018; 24(7): 1315–23. https://dx.doi.org/10.3201/eid2407.180059
  29. Fajs L., Durmiši E., Knap N., Strle F., Avšič-Županc T. Phylogeographic characterization of tick-borne encephalitis virus from patients, rodents and ticks in Slovenia. PLoS One. 2012; 7(11): e48420. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0048420
  30. Belikov S.I., Kondratov I.G., Potapova U.V., Leonova G.N. The relationship between the structure of the tick-borne encephalitis virus strains and their pathogenic properties. PLoS One. 2014; 9(4): e94946. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0094946
  31. Muto M., Bazartseren B., Tsevel B., Dashzevge E., Yoshii K., Kariwa H. Isolation and characterization of tick-borne encephalitis virus from Ixodes persulcatus in Mongolia in 2012. Ticks Tick Borne Dis. 2015; 6(5): 623–9. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2015.05.006

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Mel’nikova O.V., Adel’shin R.V., Lopatovskaya K.V., Trushina Y.T., Yakovchits N.V., Andaev E.I.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».