Prevalence and genetic diversity of the Alongshan virus (Flaviviridae) circulating in ticks in the south of Eastern Siberia

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. Tick-borne infections are of great importance for many regions of Russia, including Eastern Siberia. This unfavorable epidemiological situation can be characterized not only by the circulation of well-known tick-borne infections, but also by the identification of new pathogens, the role of which remains little or generally unexplored. Multicomponent flavi-like viruses can cause infectious diseases in humans and pose a threat to public health.

The purpose of the study was the identification and molecular genetic characterization of the Alongshan virus (Flaviviridae, ALSV) isolates, transmitted by ticks in the south of Eastern Siberia.

Materials and methods. Total 1060 ticks were collected and analyzed from the territory of the Republics of Khakassia, Tuva, Buryatia, Irkutsk Region and Transbaikal Territory (Zabaykalsky Krai) in the spring-summer period 2023. ALSV RNA was detected by RT-PCR followed by nucleotide sequence determination and phylogenetic analysis for each segment of the genome.

Results. The ALSV infection rate in Ixodes persulcatus ticks collected in the Republic of Khakassia was 3.3% (95% CI: 1.4–7.5); in Irkutsk Oblast – 1.0% (95% CI: 0.3–3.7); in the Republic of Tuva – 0.9% (95% CI: 0.3–3.4) and in Transbaikal Krai – 0.7% (95% CI: 0.2–3.6). Sequences of all four segments of ALSV genetic variants circulating in I. persulcatus ticks in the south of Eastern Siberia are grouped with sequences found in China and clustered into the Asian subgroup transmitted by taiga ticks. The level of difference in the nucleotide sequences of genome fragments among the identified genetic variants of ALSV ranged from 2 to 3%.

Conclusion. The article shows the widespread distribution of ALSV in I. persulcatus ticks in the Republics of Khakassia and Tyva, Irkutsk Oblast and Transbaikal Territory. The obtained data actualize monitoring of changes in the area of distribution of potentially dangerous for humans flavi-like viruses and their vectors.

About the authors

Mikhail Yu. Kartashov

State Research Center of Virology and Biotechnology «Vector»

Author for correspondence.
Email: mikkartash@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-7857-6822

Ph.D. (Biol.), Senior Researcher

Russian Federation, 630559, Koltsovo, Novosibirsk region

Ekaterina I. Krivosheina

State Research Center of Virology and Biotechnology «Vector»

Email: katr962@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-5181-0415

Researcher

Russian Federation, 630559, Koltsovo, Novosibirsk region

Valentina Yu. Kurushina

State Research Center of Virology and Biotechnology «Vector»

Email: kurushina.valenti@gmail.com
ORCID iD: 0009-0005-8148-5242

Junior Researcher

Russian Federation, 630559, Koltsovo, Novosibirsk region

Alexander B. Moshkin

Chita anti-plague station

Email: pchs.chita@mail.ru
ORCID iD: 0009-0007-8491-2363

Director

Russian Federation, 672014, Chita

Sergey S. Khankhareev

Department of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare of the Republic of Buryatia

Email: org@03.rospotrebnadzor.ru
ORCID iD: 0000-0002-4884-7919

Ph.D. (Med.), Director

Russian Federation, 670013, Ulan-Ude

Choigana R. Biche-ool

Center of Hygiene and Epidemiology in the Republic of Tuva

Email: priem@17cgie.ru
ORCID iD: 0009-0002-1622-0553

Head of the Epidemiological Surveillance Department

Russian Federation, 667010, Kyzyl

Oksana N. Pelevina

Center for Hygiene and Epidemiology in the Republic of Khakassia

Email: pelevina_on@fbuz19.ru
ORCID iD: 0009-0004-9507-4199

Entomologist, Center for Hygiene and Epidemiology

Russian Federation, 655017, Abakan

Nikita V. Popov

Center for Hygiene and Epidemiology in the Irkutsk region

Email: ento-molog@mail.ru
ORCID iD: 0009-0002-6276-2388

Head of Department-Entomologist

Russian Federation, 664047, Irkutsk

Olga L. Bogomazova

Center for Hygiene and Epidemiology in the Irkutsk region

Email: entomolog@sesoirk.irkutsk.ru
ORCID iD: 0009-0009-6892-1125

Entomologist

Russian Federation, 664047, Irkutsk

Vladimir A. Ternovoi

State Research Center of Virology and Biotechnology «Vector»

Email: tern@vector.nsc.ru
ORCID iD: 0000-0003-1275-171X

Ph.D. (Biol.), Head of Department State Research Center of Virology and Biotechnology

Russian Federation, 630559, Koltsovo, Novosibirsk region

References

  1. Pierson T.C., Diamond M.S. The continued threat of emerging flaviviruses. Nat. Microbiol. 2020; 5(6): 796–812. https://doi.org/10.1038/s41564-020-0714-0
  2. Leonova G.N., Kondratov I.G., Ternovoi V.A., Romanova E.V., Protopopova E.V., Chausov E.V., et al. Characterization of Powassan viruses from Far Eastern Russia. Arch. Virol. 2009; 154(5): 811–20. https://doi.org/10.1007/s00705-009-0376-y
  3. Růžek D., Yakimenko V.V., Karan L.S., Tkachev S.E. Omsk haemorrhagic fever. Lancet. 2010; 376(9758): 2104–13. https://doi.org/10.1016/S0140-6736(10)61120-8
  4. Lvov D.K., Al’khovskiy S.V., Zhirnov O.P. 130th anniversary of virology. Voprosy virusologii. 2022; 67(5): 357–84. https://doi.org/10.36233/0507-4088-140 https://elibrary.ru/qhembl
  5. Garcia-Blanco M.A., Vasudevan S.G., Bradrick S.S., Nicchitta C. Flavivirus RNA transactions from viral entry to genome replication. Antiviral Res. 2016; 134: 244–9. https://doi.org/10.1016/j.antiviral.2016.09.010
  6. Colmant A.M.G., Charrel R.N., Coutard B. Jingmenviruses: Ubiquitous, understudied, segmented flavi-like viruses. Front. Microbiol. 2022; 13: 997058. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.997058
  7. Gao X., Zhu K., Wojdyla J.A., Chen P., Qin B., Li Z., et al. Crystal structure of the NS3-like helicase from Alongshan virus. IUCrJ. 2020; 7(Pt. 3): 375–82. https://doi.org/10.1107/S2052252520003632
  8. Kholodilov I.S., Litov A.G., Klimentov A.S., Belova O.A., Polienko A.E., Nikitin N.A., et al. Isolation and characterisation of Alongshan virus in Russia. Viruses. 2020; 12(4): 362. https://doi.org/10.3390/v12040362
  9. Kholodilov I.S., Belova O.A., Morozkin E.S., Litov A.G., Ivannikova A.Y., Makenov M.T., et al. Geographical and tick-dependent distribution of flavi-like Alongshan and Yanggou tick viruses in Russia. Viruses. 2021; 13(3): 458. https://doi.org/10.3390/v13030458
  10. Kholodilov I.S., Belova O.A., Ivannikova A.Y., Gadzhikurbanov M.N., Makenov M.T., Yakovlev A.S., et al. Distribution and characterisation of tick-borne flavi-, flavi-like, and phenuiviruses in the Chelyabinsk region of Russia. Viruses. 2022; 14(12): 2699. https://doi.org/10.3390/v14122699
  11. Wang Z.D., Wang B., Wei F., Han S.Z., Zhang L., Yang Z.T., et al. A new segmented virus associated with human febrile illness in China. N. Engl. J. Med. 2019; 380(22): 2116–25. https://doi.org/10.1056/NEJMoa1805068
  12. Kuivanen S., Levanov L., Kareinen L., Sironen T., Jääskeläinen A.J., Plyusnin I., et al. Detection of novel tick-borne pathogen, Alongshan virus, in Ixodes ricinus ticks, south-eastern Finland, 2019. Euro Surveill. 2019; 24(27): 1900394. https://doi.org/10.2807/1560-7917.ES.2019.24.27.1900394
  13. Temmam S., Bigot T., Chrétien D., Gondard M., Pérot P., Pommelet V., et al. Insights into the host range, genetic diversity, and geographical distribution of Jingmenviruses. mSphere. 2019; 4(6): e00645–19. https://doi.org/10.1128/mSphere.00645-19
  14. Stanojević M., Li K., Stamenković G., Ilić B., Paunović M., Pešić B., et al. Depicting the RNA virome of hematophagous arthropods from Belgrade, Serbia. Viruses. 2020; 12(9): 975. https://doi.org/10.3390/v12090975
  15. Ebert C.L., Söder L., Kubinski M., Glanz J., Gregersen E., Dümmer K., et al. Detection and characterization of Alongshan virus in ticks and tick saliva from Lower Saxony, Germany with serological evidence for viral transmission to game and domestic animals. Microorganisms. 2023; 11(3): 543. https://doi.org/10.3390/microorganisms11030543
  16. Stegmüller S., Fraefel C., Kubacki J. Genome Sequence of Alongshan virus from Ixodes ricinus ticks collected in Switzerland. Microbiol. Resour. Announc. 2023; 12(3): e0128722. https://doi.org/10.1128/mra.01287-22
  17. Bugmyrin S.V., Romanova L.Y., Belova O.A., Kholodilov I.S., Bespyatova L.A., Chernokhaeva L.L., et al. Pathogens in Ixodes persulcatus and Ixodes ricinus ticks (Acari, Ixodidae) in Karelia (Russia). Ticks Tick Borne Dis. 2022; 13(6): 102045. https://doi.org/10.1016/j.ttbdis.2022.102045
  18. Wang Z.D., Wang W., Wang N.N., Qiu K., Zhang X., Tana G., et al. Prevalence of the emerging novel Alongshan virus infection in sheep and cattle in Inner Mongolia, northeastern China. Parasit Vectors. 2019; 12(1): 450. https://doi.org/10.1186/s13071-019-3707-1
  19. Ladner J.T., Wiley M.R., Beitzel B., Auguste A.J., Dupuis A.P. 2nd., Lindquist M.E., et al. A multicomponent animal virus isolated from mosquitoes. Cell Host Microbe. 2016; 20(3): 357–67. https://doi.org/10.1016/j.chom.2016.07.011
  20. Souza W.M., Fumagalli M.J., Torres Carrasco A.O., Romeiro M.F., Modha S., Seki M.C., et al. Viral diversity of Rhipicephalus microplus parasitizing cattle in southern Brazil. Sci. Rep. 2018; 8(1): 16315. https://doi.org/10.1038/s41598-018-34630-1
  21. Emmerich P., Jakupi X., von Possel R., Berisha L., Halili B., Günther S., et al. Viral metagenomics, genetic and evolutionary characteristics of Crimean-Congo hemorrhagic fever orthonairovirus in humans, Kosovo. Infect. Genet. Evol. 2018; 65: 6–11. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2018.07.010
  22. Danchinova G.A., Khasnatinov M.A., Zlobin V.I., Kozlova I.V., Verkhozina M.M., Suntsova O.V., et al. Ixodid ticks in Southern part of Eastern Siberia and Mongolia and their spontaneous infectiveness by infectious agents. Byulleten’ sibirskoi meditsiny. 2006; 5(S1): 137–43. https://doi.org/10.20538/1682-0363-2006-137-143 https://elibrary.ru/rtnbop (in Russian)
  23. Morozkin E.S., Makenov M.T., Zhurenkova O.B., Kholodilov I.S., Belova O.A., Radyuk E.V., et al. Integrated Jingmenvirus polymerase gene in Ixodes ricinus genome. Viruses. 2022; 14(9): 1908. https://doi.org/10.3390/v14091908
  24. Kartashov M.Yu., Krivosheina E.I., Svirin K.A., Tupota N.L., Ternovoi V.A., Loktev V.B. Genotyping of tick-borne pathogens and determination of human attacking tick species in Novosibirsk and its suburbs. Infektsiya i immunitet. 2022; 12(6): 1103–12. https://doi.org/10.15789/2220-7619-GOT-1979 (in Russian)
  25. Litov A.G., Okhezin E.V., Kholodilov I.S., Polienko A.E., Karganova G.G. Quantitative polymerase chain reaction system for Alongshan virus detection. Methods Protoc. 2023; 6(5): 79. https://doi.org/10.3390/mps6050079

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Locations where the studied ticks were captured. Locations where ticks positive for ALSV RNA were collected are marked in red; Locations where no ALSV RNA was detected are indicated in green.

Download (361KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Phylogenetic trees of identified ALSV variants.

Download (1MB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. Level of differences in nucleotide and amino acid sequences of identified ALSV variants in the south of Eastern Siberia.

Download (184KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Kartashov M.Y., Krivosheina E.I., Kurushina V.Y., Moshkin A.B., Khankhareev S.S., Biche-ool C.R., Pelevina O.N., Popov N.V., Bogomazova O.L., Ternovoi V.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».