Molecular monitoring of the rotavirus (Reoviridae: Sedoreovirinae: Rotavirus: Rotavirus A) strains circulating in Nizhny Novgorod (2012–2020): detection of the strains with the new genetic features

Cover Image

Cite item

Full Text

Abstract

Introduction. The pentavalent rotavirus vaccine has been registered in Russia, however, the vaccination coverage remains low, and an annual increase in the incidence of rotavirus infection is unavoidable. In this regard, molecular monitoring of rotaviruses in order to search for new variants possessing epidemic potential is an urgent task.
Material and methods. PCR genotyping and VP4 and VP7 genes sequencing were used to characterize rotaviruses circulating in Nizhny Novgorod in 2012–2020. The phylogenetic analysis of the strains was carried out using the BEAST software package.
Results. The spectrum included 17 genotypes with predominance of G9P[8] (37,4%). Detected in this study genotypes G1P[4], G1P[9], G2P[8], G4P[4], G4P[6], G8P[8], and G9P[4] were not previously identified in Nizhny Novgorod. The circulation of DS-1-like strains possessing genotypes G1P[8], G3P[8], G8P[8], or G9P[8] and a short RNA pattern had been shown. Rotaviruses of the common genotypes were genetically heterogeneous and belonged to different phylogenetic lineages and/or sublineages (P[4]-IV-a; P[4]-IV-b; P[8]-3.1; P[8]-3.3; P[8]-3.4 and P[8]-3.6; G1-I; G1-II; G2-IVa-1; G2-IVa-3; G3-1; G3-3; G4-I-c; G9-III; G9-VI).
Discussion. These results extend the available data on the genotypic structure of rotavirus populations in Russia and show the genetic diversity of viral strains. G3P[8] DS-1-like viruses were representatives of the G3-1 lineage, new for the territory of Russia, and had the largest number of amino acid substitutions in the VP7 antigenic epitopes.
Conclusion. The emergence and spread of strains with new genetic features may allow rotavirus to overcome the immunological pressure formed by natural and vaccine-induced immunity, and maintain or increase the incidence of rotavirus infection.

About the authors

T. A. Sashina

FSBI «Academician I.N. Blokhina Nizhny Novgorod Scientific Research Institute of Epidemiology and Microbiology» of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare (Rospotrebnadzor)

Author for correspondence.
Email: tatyana.sashina@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-3203-7863

Sashina Tatiana Alexandrovna, PhD, Senior Researcher, laboratory of molecular epidemiology of viral infections

603950, Nizhny Novgorod

Russian Federation

O. V. Morozova

FSBI «Academician I.N. Blokhina Nizhny Novgorod Scientific Research Institute of Epidemiology and Microbiology» of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare (Rospotrebnadzor)

Email: Olga.morozova.bsc@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-8058-8187

Morozova Olga Vladimirovna, Research assistant, laboratory of molecular epidemiology of viral infections

603950, Nizhny Novgorod

Russian Federation

N. V. Epifanova

FSBI «Academician I.N. Blokhina Nizhny Novgorod Scientific Research Institute of Epidemiology and Microbiology» of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare (Rospotrebnadzor)

Email: epifanovanv@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7679-8029

Epifanova Natalia Vladimirovna, PhD, Leading Researcher, laboratory of molecular epidemiology of viral infections

603950, Nizhny Novgorod

Russian Federation

A. U. Kashnikov

FSBI «Academician I.N. Blokhina Nizhny Novgorod Scientific Research Institute of Epidemiology and Microbiology» of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare (Rospotrebnadzor)

Email: a.kashn@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-1033-7347

Kashnikov Aleksandr Yur'yevich, Researcher of Laboratory of Molecular Epidemiology of Viral Infections

603950, Nizhny Novgorod

Russian Federation

A. V. Leonov

FSBI «Academician I.N. Blokhina Nizhny Novgorod Scientific Research Institute of Epidemiology and Microbiology» of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare (Rospotrebnadzor)

Email: mevirfc@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0001-5486-3264

Leonov Artem Viktorovich, Junior Researcher, laboratory of molecular epidemiology of viral infections

603950, Nizhny Novgorod

Russian Federation

N. A. Novikova

FSBI «Academician I.N. Blokhina Nizhny Novgorod Scientific Research Institute of Epidemiology and Microbiology» of the Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Welfare (Rospotrebnadzor)

Email: novikova_na@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3710-6648

Novikova Nadezhda Alekseevna, Dr of Sci (Biology), Professor. Head of the laboratory of molecular epidemiology of viral infections

603950, Nizhny Novgorod

Russian Federation

References

  1. Ogilvie I., Khoury H., Khoury A.C., Goetghebeur M.M. Burden of rotavirus gastroenteritis in the pediatric population in Central and Eastern Europe: serotype distribution and burden of illness. Hum. Vaccin. 2011; 7(5): 523–33. https://doi.org/10.4161/hv.7.5.14819.
  2. Burnett E., Parashar U.D., Tate J.E. Real-world effectiveness of rotavirus vaccines, 2006–19: a literature review and metaanalysis. Lancet. Glob. Health. 2020; 8(9): e1195–202. https://doi.org/10.1016/S2214-109X(20)30262-X.
  3. Рычкова О.А., Грахова М.А., Сагитова А.С. Кожевникова Л.А., Старостина O.В., Кузьмичёва К.П. Ротавирусная инфекция. Возможности своевременной вакцинопрофилактики. Медицинский совет. 2018; (17): 215–20. https://doi.org/10.21518/2079-701X-2018-17-215-219.
  4. Смирнова С.С., Голубкова А.А., Колтунов С.В. Опыт вакцинации против ротавирусного гастроэнтерита в Свердловской области. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2018; 17(3): 68–73. https://doi.org/10.31631/2073-3046-2018-17-3-68-73.
  5. Феклисова Л.В., Шаповалова Р.Ф. Результаты массовой иммунизации против ротавирусной инфекции детей первого года жизни на отдельной территории Московской области. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика. 2019; 18(4): 75–81. https://doi.org/10.31631/2073-3046-2019-18-4-75-81.
  6. Мартынова Г.П., Южакова А.Г., Соловьёва И.А., Третьяков А.П. Ротавирусная инфекция у детей в Красноярском крае: первые шаги к снижению заболеваемости. Фарматека. 2016; (11): 45–50.
  7. Кондакова О.А., Никитин Н.А., Трифонова Е.А., Атабеков И.Г., Карпова О.В. Вакцины против ротавируса: новые стратегии и разработки. Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. 2017; 72(4): 199–208.
  8. Кожахметова Т.А., Кулешов К.В., Кясова Д.Х., Коновалова Т.А., Паркина Н.В., Подколзин А.Т. Оценка эпидемиологических эффектов применения пятивалентной ротавирусной вакцины при низком уровне охвата вакцинацией целевой когорты. Журнал инфектологии. 2019; 11(3): 71–76. https://doi.org/10.22625/2072-6732-2019-11-3-71-76.
  9. Estes M.K., Greenberg H.B. Rotaviruses. In: Knipe D.M., Howley P. Fields Virology. New York: Lippincott Williams & Wilkins; 2013: 1347–401.
  10. Bányai K., László B., Duque J., SteeleA.D., Nelson E.A., Gentsch J.R., et al. Systematic review of regional and temporal trends in global rotavirus strain diversity in the pre rotavirus vaccine era: insights for understanding the impact of rotavirus vaccination programs. Vaccine. 2012; 30(Suppl. 1): A122–A130. https://doi.org/10.1016/j.vaccine.2011.09.111.
  11. Matthijnssens J., Ciarlet M., Heiman E., Arijs I., Delbeke T., McDonald S.M., et al. Full genome-based classification of rotaviruses reveals a common origin between human Wa-Like and porcine rotavirus strains and human DS-1-like and bovine rotavirus strains. J. Virol. 2008; 82(7): 3204–19. https://doi.org/10.1128/JVI.02257-07.
  12. Cowley D., Donato M., Roczo-Farkas S., Kirkwood C.D. Emergence of a novel equine-like G3P[8] inter-genogroup reassortant rotavirus strain associated with gastroenteritis in Australian children. J. Gen. Virol. 2016; 97(2): 403–10. https://doi.org/10.1099/jgv.0.000352.
  13. Hoa-Tran T.N., Nakagomi T., Vu H.M., Do L.P., Gauchan P., Agbemabiese C.A., et al. Abrupt emergence and predominance in Vietnam of rotavirus A strains possessing a bovine-like G8 on a DS-1-like background. Arch. Virol. 2016; 161(2): 479–82. https://doi.org/10.1007/s00705-015-2682-x.
  14. Hoa-Tran T.N., Nakagomi T., Vu H.M., Nguyen T.T.T., Takemura T., Hasebe F., et al. Detection of three independently-generated DS1-like G9P[8] reassortant rotavirus A strains during the G9P[8] dominance in Vietnam, 2016–2018. Infect. Genet. Evol. 2020; 80: 104194. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2020.104194.
  15. Yamamoto S.P., Kaida A., Kubo H., Iritani N. Gastroenteritis outbreaks caused by a DS-1-like G1P[8] rotavirus strain, Japan, 2012–2013. Emerg. Inf. Dis. 2014; 20(6): 1030–3. https://doi.org/10.3201/eid2006.131326.
  16. Veselova О.А., Podkolzin A.T., Petukhov D.N., Kuleshov K.V., Shipulin G.A. Rotavirus group A surveillance and genotype distribution in Russian Federation in seasons 2012–2013. Int. J. Clin. Med. 2014; 5(7): 407–13. https://doi.org/10.4236/ijcm.2014.57055.
  17. Kiseleva V., Faizuloev E., Meskina E., Marova A., Oksanich A., Samartseva T., et al. Molecular-genetic characterization of human rotavirus A strains circulating in Moscow, Russia (2009–2014). Virol. Sin. 2018; 33(4): 304–13. https://doi.org/10.1007/s12250-018-0043-0.
  18. Zhirakovskaia E., Tikunov A., Tymentsev A., Sokolov S., Sedel’nikova D., Tikunova N. Changing pattern of prevalence and genetic diversity of rotavirus, norovirus, astrovirus, and bocavirus associated with childhood diarrhea in Asian Russia, 2009–2012. Infect. Genet. Evol. 2019; 67: 167–82. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2018.11.006.
  19. Ivashechkin A.A., Yuzhakov A.G., Grebennikova T.V., Yuzhakova K.A., Kulikova N.Y., Kisteneva L.B., et al. Genetic diversity of group A rotaviruses in Moscow in 2018–2019. Arch. Virol. 2020; 165(3): 691–702. https://doi.org/10.1007/s00705-020-04534-5.
  20. Новикова Н.А., Фёдорова О.Ф., Епифанова Н.В., Морозова О.В., Фомина С.Г., Луковникова Л.Б. и др. G[P]-типы ротавируса группы А и их распространение в Нижнем Новгороде и Дзержинске в 1997–2005 гг. Вопросы вирусологии. 2007; 52(3): 19–23.
  21. Епифанова Н.В., Сашина Т.А., Новикова Н.А., Морозова О.В., Фомина С.Г., Луковникова Л.Б. и др. Спектр генотипов ротавирусов, циркулировавших на территории Нижнего Новгорода в 2005–2012 годах. Доминирование генотипа G4P[8]. Медицинский альманах. 2014; (2): 52–7.
  22. Novikova N.A., Morozova O.V., Fedorova O.F., Epifanova N.V., Sashina T.A., Efimov E.I. Rotavirus infection in children of Nizhny Novgorod, Russia: the gradual change of the virus allele from P[8]1 to P[8]-3 in the period 1984–2010. Arch. Virol. 2012; 157(12): 2405–9. https://doi.org/10.1007/s00705-012-1426-4.
  23. Sashina T.A., Morozova O.V., Epifanova N.V., Novikova N.A. Predominance of new G9P[8] rotaviruses closely related to Turkish strains in Nizhny Novgorod (Russia). Arch. Virol. 2017; 162(8): 2387–92. https://doi.org/10.1007/s00705-017-3364-7.
  24. Novikova N.A., Sashina T.A., Epifanova N.V., Kashnikov A.U., Morozova O.V. Long-term monitoring of G1P[8] Rotaviruses circulating without vaccine pressure in Nizhny Novgorod, Russia, 1984–2019. Arch. Virol. 2020; 165(4): 865–75. https://doi.org/10.1007/s00705-020-04553-2
  25. Sashina T.A., Morozova O.V., Epifanova N.V., Novikova N.A. Genotype constellations of the rotavirus A strains circulating in Nizhny Novgorod, Russia, 2017–2018. Infect. Genet. Evol. 2020; 85: 104578. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2020.104578.
  26. Morozova O.V., Alekseeva A.E., Sashina T.A., Brusnigina N.F., Epifanova N.V., Kashnikov A.U., et al. Phylodynamics of G4P[8] and G2P[4] strains of rotavirus A isolated in Russia in 2017 based on full-genome analyse. Virus Genes. 2020; 56(5): 537–45. https://doi.org/10.1007/s11262-020-01771-3.
  27. Сашина Т.А., Морозова О.В., Епифанова Н.В., Новикова Н.А. Идентификация I- и E- генотипов ротавируса А с использованием мультиплексной ПЦР. Вопросы вирусологии. 2019; 64(3): 140–4. https://doi.org/10.18821/0507-4088-2019-64-3-140-144.
  28. Mukherjee A., Dutta D., Ghosh S., Bagchi P., Chattopadhyay S., Nagashima S., et al. Full genomic analysis of a human group A rotavirus G9P[6] strain from Eastern India provides evidence for porcine-to-human interspecies transmission. Arch. Virol. 2009; 154(5): 733–46. https://doi.org/10.1007/s00705-009-0363-3.
  29. Ndze V.N., Esona M.D., Achidi E.A., Gonsu K.H., Dóró R., Marton S., et al. Full genome characterization of human Rotavirus A strains isolated in Cameroon, 2010–2011: diverse combinations of the G and P genes and lack of reassortment of the backbone genes. Infect. Genet. Evol. 2014; 28: 537–60. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2014.10.009.
  30. Wang Y.H., Pang B.B., Ghosh S., Zhou X., Shintani T., Urushibara N., et al. Molecular epidemiology and genetic evolution of the whole genome of G3P[8] human rotavirus in Wuhan, China, from 2000 through 2013. PLoS. One. 2014; 9(3): e88850. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0088850.
  31. Agbemabiese C.A., Nakagomi T., Doan Y.H., Nakagomi O. Whole genomic constellation of the first human G8 rotavirus strain detected in Japan. Infect. Genet. Evol. 2015; 35: 184–93. https://doi.org/10.1016/j.meegid.2015.07.033.
  32. Rahman M., Matthijnssens J., Yang X., Delbeke T., Arijs I., Taniguchi K., et al. Evolutionary history and global spread of the emerging G12 human rotaviruses. J. Virol. 2007; 81(5): 2382–90. https://doi.org/10.1128/JVI.01622-06.
  33. Акимкин В.Г., Подколзин А.Т., Денисюк Н.Б., Горелов А.В. Эпидемиологический и молекулярно-генетический мониторинг ротавирусной инфекции в Оренбургском регионе в предвакцинальный период. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2019; (2): 30–6. https://doi.org/10.36233/0372-9311-2019-2-30-36.
  34. Морозова О.В., Сашина Т.А., Новикова Н.А. Обнаружение и молекулярная характеристика реассортантных DS-1-подобных G1P[8] штаммов ротавируса группы A. Вопросы вирусологии. 2017; 62(2): 91–6. https://doi.org/10.18821/0507-4088-2017-62-2-91-96.
  35. Roczo-Farkas S., Cowley D., Bines J.E. Australian Rotavirus Surveillance Program: Annual Report, 2017. Commun. Dis. Intell. 2019; 43. https://doi.org/10.33321/cdi.2019.43.28.
  36. Zeller M., Patton J.T., Heylen E., De Coster S., Ciarlet M., Van Ranst M., et al. Genetic analyses reveal differences in the VP7 and VP4 antigenic epitopes between human rotaviruses circulating in Belgium and rotaviruses in Rotarix and RotaTeq. J. Clin. Microbiol. 2012; 50(3): 966–76. https://doi.org/10.1128/JCM.05590-11.
  37. Zeller M., Heylen E., Damanka S., Pietsch C., Donato C., Tamura T., et al. Emerging OP354-Like P[8] rotaviruses have rapidly dispersed from Asia to other continents. Mol. Biol. Evol. 2015; 32(8): 2060–71. https://doi.org/10.1093/molbev/msv088.
  38. Dennis A.F., McDonald S.M., Payne D.C., Mijatovic-Rustempasic S., Esona M.D., Edwards K.M., et al. Molecular epidemiology of contemporary G2P[4] human rotaviruses cocirculating in a single US community: Footprints of a globally transitioning genotype. J. Virol. 2014; 88(7): 3789–801. https://doi.org/10.1128/JVI.03516-13.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2021 Sashina T.A., Morozova O.V., Epifanova N.V., Kashnikov A.U., Leonov A.V., Novikova N.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».