Studies of secondary metabolites from marine sponges in the laboratory of the chemistry of marine natural compounds of PIBOC FEB RAS in 2019–2023

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Sea sponges are among the richest sources of biologically active compounds. Among them, terpenoids, alkaloids, polyketides, peptides, steroids, amino acids and other classes of compounds were found. They exhibit a wide range of biological activities such as cytotoxic, antitumor, antibacterial, antifungal, antiviral, anti-inflammatory, antioxidant, enzyme inhibitory and antimalarial. This review covers the structures and biological activities of secondary metabolites isolated from marine sponges in the Laboratory of the Chemistry of Marine Natural Compounds of the Pacific Institute of Bioorganic Chemistry, Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences and published in 2019–2023.

About the authors

S. N. Fedorov

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: fedorov@piboc.dvo.ru
Vladivostok, Russia

T. N. Makarieva

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: makarieva@piboc.dvo.ru
Vladivostok, Russia

A. G. Guzii

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: gagry@rambler.ru
Vladivostok, Russia

L. K. Shubina

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: shubina@piboc.dvo.ru
Vladivostok, Russia

K. M. Tabakmakher

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: tabakmakher_km@piboc.dvo.ru
Vladivostok, Russia

E. K. Kudryashova

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: catrinog.81@mail.ru
Vladivostok, Russia

E. A. Santalova

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: santalova@piboc.dvo.ru
Vladivostok, Russia

S. A. Kolesnikova

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: sovin81@inbox.ru
Vladivostok, Russia

A. B. Kozhushnaya

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: kozhushnaia.ab@mail.ru
Vladivostok, Russia

N. V. Ivanchina

Pacific Institute of Bioorganic Chemistry named after G.B. Elyakov of the Far Eastern Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: ivanchina@piboc.dvo.ru
Vladivostok, Russia

References

  1. Van Soest R.W.M., Boury-Esnault N., Vacelet J., Dohrmann M., Erpenbeck D., De Voogd N.J., Santodomingo N., Vanhoorne B., Kelly M., Hooper J.N.A. Global diversity of sponges (Porifera).PLoS ONE. 2012;(7):e35105.
  2. Paul V.J., Puglisi M.P., Ritson-Williams R. Marine chemical ecology.Nat. Prod. Rep. 2006;(23):153–180.
  3. Varijakzhan D., Loh J.Y., Yap W.S., Yusoff K., Seboussi R.,Lim S.H.E., Lai K.S., Chong C.M. Bioactive compounds from marine sponges: Fundamentals and applications.Mar. Drugs. 2021;(19):246.
  4. Li P., Lu H., Zhang Y., Zhang X., Liu L., Wang M., Liu L. The natural products discovered in marine sponge-associated microorganisms: structures, activities, and mining strategy.Front. Mar. Sci.2023;(10):1191858.
  5. Carroll A.R., Copp B.R., Davis R.A., Keyzers R.A., Prinsep M.R. Marine natural products.Nat. Prod. Rep.2024;(41):162–207.
  6. Hu Y., Chen J., Hu G., Yu J., Zhu X., Lin Y., Chen S., Yuan J. Statistical research on the bioactivity of new marine natural products discovered during the 28 years from 1985 to 2012.Mar. Drugs. 2015;(13):202–221.
  7. Makar’eva T.N., Guzii A.G.,Shubina L.K., Lyakhova E.G., Kolesnikova S.A., Tabakmakher K.M., Kudryashova E.K., Stonik V.A. Poisk i strukturnoe izuchenie novykh bioaktivnykh vtorichnykh metabolitov iz morskikh bespozvonochnykh.Vestnik of the FEB RAS. 2019;(5):48–56. (In Russ.).
  8. Makarieva T.N., Ogurtsova E.K., Denisenko V.A., Dmitrenok P.S., Tabakmakher K.M., Guzii A.G., Pislyagin E.A., Es′kov A.A., Kozhemyako V.B., Aminin D.L., Wang Y.-M., Stonik V.A. UrupocidinA: a new, inducing iNOS expression bicyclic guanidine alkaloid from the marine spongeMonanchora pulchra.Org. Lett.2014;(16):4292–4295.
  9. Dyshlovoy S.A., Kudryashova E.K., Kaune M., Makarieva T.N., Shubina L.K., Busenbender T., Denisenko V.A., Popov R.S., Hauschild J., Fedorov S.N., Bokemeyer C., Graefen M., Stonik V.A. Urupocidin C: a new marine guanidine alkaloid which selectively kills prostate cancer cells via mitochondria targeting.Sci. Rep. 2020;(10):9764.
  10. Dyshlovoy S.A., Tabakmakher K.M., Hauschild J., Shchekaleva R.K., Otte K., Guzii A.G.,Makarieva T.N., Kudryashova E.K., Fedorov S.N., Shubina L.K., Bokemeyer C., Honecker F., Stonik V.A, von Amsberg G. Guanidine alkaloids from the marine spongeMonanchora pulchrashow cytotoxic properties and prevent EGF-induced neoplastic transformationin vitro.Mar. Drugs.2016;(14):133.
  11. Dyshlovoy S.A., Shubina L.K.,Makarieva T.N., Guzii A.G., Hauschild J., Strewinsky N., Berdyshev D.V., Kudryashova E.K., Menshov A.S., Popov R.S., Dmitrenok P.S., Graefen M., Bokemeyer C., von Amsberg G. New guanidine alkaloids batzelladines O and P from the marine spongeMonanchora pulchrainduce apoptosis and autophagy in prostate cancer cells.Mar. Drugs.2022;(20):738.
  12. Dyshlovoy S.A., Kaune M., Malte Kriegs M., Hauschild J., Busenbender T.,Shubina L.K., Makarieva T.N., Bokemeyer C., Graefen M., Stonik V.A., von Amsberg G. Marine alkaloid monanchoxymycalin C induces prostate cancer cell death via specific activation of JNK1/2 kinase.Sci. Rep.2020;(10):13178.
  13. Makarieva T.N., Ivanchina N.V., Dmitrenok P.S., Guzii A., Stonik V.A., Dalisay D.S., Molinski T.F. Oceanalin B, a hybrid α,ω-bifunctionalized sphingoid tetrahydroisoquinoline β-glycoside from the marine spongeOceanapiasp.Mar. Drugs. 2021;(19):635.
  14. Makarieva T.N., Denisenko V.A., Dmitrenok P.S., Guzii A.G., Santalova E.A., Stonik V.A., MacMillan J.B., Molinski T.F.Oceanalin A, a hybrid α,ω-bifunctionalized sphingoid tetrahydroisoquinoline β-glycoside from the marine spongeOceanapiasp.Org. Lett.2005;(7):2897–2900.
  15. Guzii A.G., Makarieva T.N., Fedorov S.N., Menshov A.S., Denisenko V.A.,Popov R.S., Yurchenko E.A., Menchinskaya E.S., Grebnev B.B., Iarotsckaia V.V., Kim N.Yu., Stonik V.A. Toporosides A and B, cyclopentenyl-containing ω-glycosylated fatty acid amides, and toporosides C and D from the northwestern pacific marine spongeStelodoryx toporoki. J. Nat. Prod.2022;(85):1186−1191.
  16. Einarsdottir E., Liu H.B., Freysdottir J., Gotfredsen C.H., Omarsdottir S. ImmunomodulatoryN-acyl dopamine glycosides from the Icelandic marine spongeMyxilla incrustanscollected at a hydrothermal Vent Site.Planta Med.2016;(82):903–909.
  17. Kudryashova E.K., Makarieva T.N., Shubina L.K., Guzii A.G., Popov R.S., Menshov A.S., Berdyshev D.V., Pislyagin E.A.,Menchinskaya E.S., Grebnev B.B., Stonik V.A. Assimiloside A, a glycolipid with immunomodulatory activity from the Northwestern Pacific marine spongeHymeniacidon assimilis.J. Nat. Prod.2023;(86):2073–2078.
  18. Fan B.Y., Lu Y., Yang M., Li J.L., Chen G.T. Evolvulins I and II, resin glycosides with a trihydroxy aglycone unit fromEvolvulus alsinoides.Org. Lett.2019;(21):6548–6551.
  19. Yin F., Hu L., Lou F., Pan R. Dammarane-type glycosides fromGynostemma pentaphyllum. J. Nat. Prod.2004;(67):942–952.
  20. Dyshlovoy S.A., Fedorov S.N., Svetashev V.I., Makarieva T.N., Kalinovsky A.I., Moiseenko O.P., Krasokhin V.B., Shubina L.K., Guzii A.G., von Amsberg G., Stonik V.A. 1-O-Alkylglycerol ethers from the marine spongeGuitarra abbottiand their cytotoxic activity.Mar. Drugs.2022;(20):409.
  21. Santalova Е.А., Denisenko V.А., Dmitrenok P.S. Structural analysis of oxidized cerebrosides from the extract of deep-sea spongeAulosaccussp.: Occurrence of amide-linked allylically oxygenated fatty acids.Molecules. 2020;(25):6047.
  22. Santalova Е.А., Kuzmich A.S., Chingizova E.A., Menchinskaya E.S., Pislyagin E.A., Dmitrenok P.S. Phytoceramides from the marine spongeMonanchora clathrata: structural analysis and cytoprotective effects.Biomolecules. 2023;(13):677.
  23. Dyshlovoy S.A., Hauschild J., Venz S., Krisp C., Kolbe K., Zapf S., Heinemann S., Fita K.D., Shubina L.K., Makarieva T.N., Guzii A.G., Rohlfing T., Kaune M., Busenbender T., Mair T., Moritz M., Poverennaya E.V., Schlüter H., Serdyuk V., Stonik V.A., Dierlamm J., Bokemeyer C., Mohme M., Westphal M., Lamszus K., von Amsberg G., Maire C.L. Rhizochalinin exhibits anticancer activity and synergizes with EGFR inhibitors in glioblastomain vitromodels.Mol. Pharm.2023;(20):4994–5005.
  24. Makarieva T., Denisenko V., Stonik V., Milgrom Y.M., Rashkes Y.V. Rhizochalin, a novel secondary metabolite of mixed biosynthesis from the spongeRhizochalina incrustata.Tetrahedron Lett.1989;(30):6581−6584.
  25. Tabakmakher K.M., Makarieva T.N., Denisenko V.A., Popov R.S.,Dmitrenok P.S., Dyshlovoy S.A., Grebnev B.B., Bokemeyer C., von Amsberg G., Cuong N.X. New trisulfated steroids from the Vietnamese marine spongeHalichondria vansoestiand their PSA expression and glucose uptake inhibitory activities.Mar. Drugs.2019;(17):E445.
  26. Guzii A.G., Makarieva T.N., Denisenko V.A., Dmitrenok P.S., Burtseva Y.V., Krasokhin V.B., Stonik V.A. Topsentiasterol sulfates with novel iodinated and chlorinated side chains from the marine spongeTopsentiasp.Tetrahedron Lett.2008;(49):7191–7193.
  27. Fusetani N., Takahashi M., Matsunaga S. Topsentiasterol sulfates, antimicrobial sterolsulfates possessing novel side chains, from a marine sponge,Topsentiasp.Tetrahedron. 1994;(50):7765–7770.
  28. Dyshlovoy S.A., Otte K., Tabakmakher K.M., Hauschild J., Makarieva T.N., Shubina L.K., Fedorov S.N., Bokemeyer C., Stonik V.A., vonAmsberg G. Synthesis and anticancer activity of the derivatives of marine compound rhizochalin in castration resistant prostate cancer.Oncotarget. 2018;(9):16962–16973.
  29. Antonarakis E.S., Lu C., Wang H., Luber B., Nakazawa M., Roeser J.C., Chen Y.,Mohammad T.A., Chen Y., Fedor H.L., Lotan T.L., Zheng Q., De Marzo A.M., Isaacs J.T., Isaacs W.B., Nadal R., Paller C.J., Denmeade S.R., Carducci M.A., Eisenberger M.A., Luo J. AR-V7 and resistance to enzalutamide and abiraterone in prostate cancer.New Engl. J. Med.2014;(371):1028–1038.
  30. Shubina L.K., Makarieva T.N., Denisenko V.A., Popov R.S., Dyshlovoy S.A., Grebnev B.B., Dmitrenok P.S., von Amsberg G., Stonik V.A. Gracilosulfates A–G, monosulfated polyoxygenated steroids from the marine spongeHaliclona gracilis.Mar. Drugs. 2020;(18):454.
  31. Santalova E.A., Denisenko V.A. Steroids from a Far-Eastern glass spongeAulosaccussp.Nat. Prod. Commun. 2019;(14):1–8.
  32. Stonik V.A., Kolesnikova S.A. Malabaricane and isomalabaricane triterpenoids, including their glycoconjugated forms.Mar. Drugs.2021;(19):327.
  33. Cárdenas P., Gamage J., Hettiarachchi C.M., Gunasekera S. Good practices in sponge natural product studies: Revising vouchers with isomalabaricane triterpenes.Mar. Drugs.2022;(20):190.
  34. Kolesnikova S.A., Lyakhova E.G., Kalinovsky A.I.,Berdyshev D.V., Pislyagin E.A., Popov R.S., Grebnev B.B., Makarieva T.N., Minh C.V., Stonik V.A. Cyclobutastellettolides A and B, C19 norterpenoids from a Stellettasp. marine sponge.J. Nat. Prod.2019;(82):3196−3200.
  35. Tang S., Pei Y., Fu H., Deng Z., Li J., Proksch P., Lin W. Jaspolides A–F, six new isomalabricane-type terpenoids from the spongeJaspissp.Chem. Pharm. Bull.2006;(54):4–8.
  36. Li J., Xu B., Cui J., Deng Z., de Voogd N.J., Proksch P., Lin W. Globostelletins A–I, cytotoxic isomalabaricane derivatives from the marine spongeRhabdastrella globostellata.Bioorg. Med. Chem.2010;(18):4639–4647.
  37. Li J., Zhu H., Ren J., Deng Z., de Voogd N.J.,Proksch P., Lin W. Globostelletins J–S, isomalabaricanes with unusual cyclopentane sidechains from the marine spongeRhabdastrella globostellata.Tetrahedron. 2012;(68):559–565.
  38. Kolesnikova S.A., Lyakhova E.G., Kozhushnaya A.B., Kalinovsky A.I.,Berdyshev D.V., Popov R.S., Stonik V.A. New isomalabaricane-derived metabolites from a Stellettasp. marine sponge.Molecules. 2021;(26):678.
  39. Kozhushnaya A.B., Kolesnikova S.A., Yurchenko E.A., Lyakhova E.G., Menshov A.S.,Kalinovsky A.I., Popov R.S., Dmitrenok P.S., Ivanchina N.V. Rhabdastrellosides A and B: two new isomalabaricane glycosides from the marine spongeRhabdastrella globostellata, and their cytotoxic and cytoprotective effects.Mar. Drugs.2023;(21):554.
  40. Ivanchina N.V., Kalinin V.I. Triterpene and steroid glycosides from marine sponges (Porifera, Demospongiae): structures, taxonomical distribution, biological activities.Molecules. 2023;(28):2503.
  41. Tabudravu J.N., Jaspars M. Stelliferin riboside, a triterpene monosaccharide isolated from the Fijian spongeGeodia globostellifera.J. Nat. Prod.2001;(64):813–815.
  42. Fouad M., Edrada R.A., Ebel R., Wray V., Muller W.E.G., Lin W.H., Proksch P. Cytotoxic isomalabaricane triterpenoids from the marine spongeRhabdastrella globostellata.J. Nat. Prod.2006;(69):211–218.
  43. Clement J.A., Li M., Hecht S.M., Kingston D.I. Bioactive isomalabaricane triterpenoids fromRhabdastrella globostellatathat stabilize the binding of DNA polymerase β to DNA.J. Nat. Prod.2006;(69):373–376.
  44. Dyshlovoy S.A., Shubina L.K., Makarieva T.N., Hauschild J., Strewinsky N., Guzii A.G., Menshov A.S., Popov R.S., Grebnev B.B.,Busenbender T., Oh-Hohenhorst S.J., Maurer T., Tilki D., Graefen M., Bokemeyer C., Stonik V.A., von Amsberg G. New diterpenes from the marine spongeSpongionellasp. overcome drug resistance in prostate cancer by inhibition of P-glycoprotein.Sci. Rep.2022;(12):13570.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».