Impact of biotic and abiotic factors on epibiotic communities of the Barents Sea red king crab

Texto integral

Вселение чужеродных видов в новые местообитания считается одной из важнейших угроз для биологического разнообразия экосистем-реципиентов, поскольку зачастую ведет к нарушению устоявшихся межвидовых взаимодействий и запускает каскад изменений, ведущих к деградации системы (Алимов, Богуцкая, 2004). Помимо неконтролируемого распространения видов-инвайдеров, осуществляется и преднамеренная интродукция ценных видов для достижения экономических целей. Примером подобной интродукции является вселение камчатского краба в Баренцево море, итогом которой послужило формирование новой самовоспроизводящейся популяции, которая обеспечивает стабильные выловы (Кузьмин, Гудимова, 2002). Объем вылова камчатского краба в Баренцевом море постоянно повышается и приближается к величинам, которые фиксируются в нативном ареале камчатского краба (Охотское море) (Dvoretsky, Dvoretsky, 2022).

Важным вопросом до сих пор остается оценка экологических последствий от вселения камчатского краба. Поскольку этот вид занимает вершину пищевой цепи в бентосных сообществах, его пищевая активность, как предполагалось, может оказывать прямое воздействие на структуру донных биоценозов. Ряд исследований подтвердил это мнение: в некоторых прибрежных районах отмечено снижение видового разнообразия и упрощение организации бентосных сообществ (Павлова, 2008, 2021; Pavlova, Dvoretsky, 2022). В то же время, анализ многолетних рядов данных показал, что динамика численности традиционных промысловых видов рыб и беспозвоночных не связана с вселением краба, то есть продуктивность экосистемы в целом не пострадала (Dvoretsky, Dvoretsky, 2015a, b).

Помимо пищевых взаимодействий, чужеродные организмы вступают в симбиотические отношения с аборигенными видами. Исследование этой проблемы позволяет оценить процесс адаптации вселенцев и местной фауны друг к другу. Также изучение эпибиоза десятиногих ракообразных часто дает новую информацию о биоразнообразии и его динамике в экосистемах (Williams, McDermott 2004; Dvoretsky, Dvoretsky 2021). Ранее были исследованы различные аспекты, связанные с симбиотическими отношениями камчатского краба в Баренцевом море, включая видовой состав организмов и индексы заселенности (Dvoretsky, Dvoretsky 2009a, b, 2011, 2013, 2024). Малоизученным остается вопрос о влиянии факторов, в особенности, абиотических на процессы колонизации хозяев симбионтами.

Цель работы – оценка степени воздействия факторов среды на биоразнообразие эпибионтных сообществ камчатского краба и индексы заселенности массовых видов.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Для исследования был использован массив данных по видовому составу и индексам заселенности камчатских крабов, отловленных в ходе береговых экспедиций ММБИ РАН на Восточном Мурмане за пятилетний период (2009–2013 гг.) (Дворецкий, Дворецкий, 2013а, б, 2016, 2018, 2019).

Для каждого краба рассчитывали стандартные индексы заселенности: экстенсивность заселения – доля крабов, заселенных данным симбиотическим видом (%) и интенсивность заселения – количество особей, приходящееся на каждого заселенного хозяина. Для колониальных видов животных и водорослей интенсивность не определяли. В качестве индексов биоразнообразия использовали видовое богатство (ВБ, количество видов) и индекс Шеннона (Magurran, 1988). Для оценки полноты изученности видового богатства были рассчитаны индексы Chao1 и Chao2 (Chao, 1984; 1987; Colwell, Coddington, 1994).

В качестве факторов, которые могут оказывать влияние на сообщества эпибионтов камчатского краба (независимые переменные) использовали следующие: размер краба (ДК, длина карапакса, мм), возраст экзоскелета (ВЭ, стадия линьки по шкале, взятой из работы (Кузьмин, Гудимова 2002)), пол краба (КМ – самцы, КФ – самки), глубина при отлове крабов (Гл, м), травмированность (УТ, число травмированных ног, утраченных или восстановленных), температура во время отлова краба (Т0°С), температура воды прибрежной ветви Мурманского течения в слое 50–200 м в январе – июле соответствующего года (Т1–Т7°С) и среднегодовая (ТГ°С), взятые из работы (Карсаков и др., 2022).

Для определения того, какие факторы окружающей среды наиболее существенны для объяснения вариаций в составе сообществ, применяли анализ избыточности (RDA), где в качестве зависимых переменных использовали две матрицы, одна включала интенсивность заселения для неколонильных видов (логарифмическая трансформация), другая – индексы биоразнообразия, рассчитанные для всей совокупности видов. Для расчета вклада факторов в общую вариацию и оценки их значимости применяли пермутационный тест Монте-Карло. Для статистических расчетов использовали программы NCSS PASS 2004, PAST 4.11 и CANOCO 4.5. Средние представлены со стандартной ошибкой.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Всего за период исследований было проанализировано 388 камчатских крабов (62, 133, 77, 58 и 58 экз. в 2009–2013 гг. соответственно), размеры которых варьировали от 23.3 до 171.5 мм по длине карапакса. Отмечено снижение численности маломерных крабов. Так средний размер особи показал тенденцию к росту от 79.7 мм в 2009 г. до 119.4 в 2013 гг. Также возросла и доля крабов поздних стадий линьки. Самки преобладали в соотношении 2:1, что в целом отражает различия в миграционном поведении крабов разного пола (Кузьмин, Гудимова, 2002). Очевидно, что группировка крабов в изученном районе демонстрировала тенденцию к старению, что, в целом соответствовало общим трендам, отмеченным для популяции камчатского краба Баренцева моря при смене поколений (Бизиков и др., 2018).

Температура воды в прибрежной зоне Баренцева моря снижалась от января к марту, потом возрастала (рис. 1).

 

Рис. 1. Температура воды прибрежной ветви Мурманского течения в январе – июле 2009–2013 гг. (по Карсаков и др., 2022).

 

По среднегодовым значениям наименьшая температура отмечалась в 2011 г., а наибольшая – в 2012 г., отражая разное теплосодержание водных масс в прибрежье Баренцева моря (Карсаков и др., 2022).

В течение периода исследований индексы заселенности камчатских крабов основными группами симбионтов и комменсалов демонстрировали тенденцию к росту (табл. 1).

 

Таблица 1. Динамика индексов заселенности камчатского краба на Восточном Мурмане в летний период 2009–2013 гг.

Группа	Экстенсивность заселения, %					Средняя интенсивность заселения, экз./краб
	2009	2010	2011	2012	2013	2009	2010	2011	2012	2013
Algae n = 4	–	–	–	–	13.8	–	–	–	–	–
Hydrozoa n = 8	8.1	11.3	7.8	12.1	25.9	–	–	–	–	–
Nemertea n = 2	9.7	4.5	6.5	8.6	10.3	8.5	4.5	1.8	4.2	2.2
Polychaeta (Sedentaria) n = 7	8.1	3.8	5.2	5.2	15.5	9.6	1.0	7.0	55.3	64.8
Polychaeta (Errantia) n = 5	6.5	9.0	7.8	19.0	29.3	1.3	1.1	1.2	1.9	3.4
Hirudinea n = 3	6.5	14.3	36.4	24.1	13.8	1.3	1.5	2.3	2.1	1.4
Gastropoda n = 4	3.2	2.3	7.8	6.9	15.5	1.0	1.0	1.0	1.3	2.0
Bivalvia n = 5	12.9	14.3	2.6	8.6	43.1	2.8	2.4	1.0	10.4	4.1
Copepoda n = 23	33.9	38.3	84.4	75.9	82.8	225.3	26.2	37.0	103.0	257.6
Amphipoda n = 7	58.1	72.9	87.0	84.5	81.0	51.7	44.2	70.3	70.4	87.7
Cirripedia n = 3	3.2	27.8	16.9	1.7	20.7	1.5	3.9	6.9	1.0	3.3
Echinodermata n = 3	–	1.5	1.3	1.7	1.7	–	1.0	1.0	1.0	1.0
Bryozoa n = 8	12.9	9.0	3.9	10.3	15.5	–	–	–	–	–
Прочие n = 8	–	–	7.8	3.4	8.6	–	–	1.0	1.0	1.0

Примечание. n – число видов в каждой группе.

 

Наибольшая экстенсивность заселения отмечена для амфипод, а наибольшая интенсивность – для копепод. Ранее было показано, что амфиподы рода Ischyrocrus концентрируются на ротовом аппарате краба (Dvoretsky, Dvoretsky 2009b) и размножаются на теле хозяина, формируя устойчивые ассоциации с хозяином (Dvoretsky, Dvoretsky, 2009a, 2011). Копеподы в значительных количествах заселяют жабры краба и зачастую служат пищей для более крупных симбионтов (Dvoretsky, Dvoretsky, 2013). Следует отметить и значительную среднюю интенсивность заселения крабов сидячими полихетами, многие виды которых были ранее отмечены и на других видах десятиногих ракообразных в качестве эпибонтов (Williams, McDermott, 2004).

Количество видов, приходящее на заселенного хозяина варьировало от 1 до 23 (среднее значение 4.8±0.2), при этом индекс Chao1 варьировал от 1 до 51 (7.0±0.6). Общее число видов за весь период исследований составило 90, а ожидаемое число (индекс Chao2) составило 106±9 видов. Таким образом, наши данные адекватно отражают реальное видовое богатство сообщества эпибионтов камчатского краба.

За период исследований отмечено существенное повышение числа находок новых для камчатского краба эпибионтов, что нашло свое отражение в увеличении индексов биоразнообразия эпибионтных сообществ (рис. 2).

 

Рис. 2. Динамика индексов биологического разнообразия эпибионтных сообществ камчатского краба на Восточном Мурмане в летний период 2009–2013 гг. Представлены средние значения (из расчета на одного заселенного хозяина) со стандартными ошибками.

 

В частности, в 2013 г. впервые были отмечены водоросли. Следует отметить, что водоросли обычно заселяют растительноядные виды крабов (Кузнецов, 1964; Firstater et al., 2009). Их находки на крупных камчатских крабах, видимо, связаны с благоприятными для водорослей условиями оседания в периоды притока теплых атлантических вод.

В случае интенсивности заселения тест канонических осей показал наличие достоверной модели, которая объясняла 66.9% общей вариации (F = 75.65, p = 0.001). Первая ординационная ось показала наибольшую корреляцию с размером краба (отрицательная зависимость), а вторая ординационная ось была наиболее сильно связана с возрастом экзоскелета крабов и температурой воды в июне (рис. 3а). Две первых оси объясняли 63.1 и 2.5% вариации соответственно. Для индексов разнообразия, модель также была достоверной, объясняя 55.9% общей вариации (F = 47.72, p = 0.001). Первая ось обусловила 55.6% общей вариации и была положительно связана как с размером, так и возрастом краба (рис. 3б). Вторая ось показала наибольшие корреляции с этими же факторами.

Пермутацинный тест Монте-Карло показал 5 факторов, которые достоверно объясняли вариации интенсивности заселения крабов. При этом размер краба имел наибольший вклад (59%), далее следовали возраст экзоскелета (3%) и температурные условия в январе (3%), июне (1%) и феврале (0.5%). Для индексов разнообразия выявлено 8 значимых факторов: размер краба (35%), возраст экзоскелета (13%), температура воды в марте (3%), пол краба, температура воды в январе, июле, среднегодовая температура и температура при отлове крабов (по 1%).

 

Рис. 3. Ординационные диаграммы, показывающие связь факторов среды со средней интенсивностью заселения крабов (а) и индексами биологического разнообразия эпибионтных сообществ (б). Независимые переменные: CL – длина карапакса, MS – стадия линьки, M – самцы, F – самки, D – глубина при отлове крабов, IR – число травмированных ног, Т0 – температура во время отлова краба, Т1–Т7 – температура воды прибрежной ветви Мурманского течения в слое 50–200 м в январе – июле, Тa – среднегодовая температура воды. Зависимые переменные (интенсивность заселения): Nem –Nemertea, Pol-s – Polychaeta (Sedentaria), Pol-e – Polychaeta (Errantia), Hir – Hirudinea, Gast – Gastropoda, Biv –Bivalvia, Cop – Copepoda, Amph – Amphipoda, Cirr – Cirripedia, Echin – Echinodermata, Oth – Прочие. S – количество видов, H – индекс Шеннона.

 

В отношении биотических факторов были получены ожидаемые результаты: размер краба напрямую влиял как на индексы заселенности, так и на разнообразие эпибионтных сообществ, а крабы поздних стадий линьки имели более богатые сообщества. Прямая зависимость между размерами и интенсивностью заселения отмечена для подавляющего числа симбиотических ассоциаций крабов (Williams, McDermott, 2004; Fernandez-Leborans, 2010). Частота линек тоже оказывает непосредственное воздействие на численность эпибионтов, позволяя накапливаться нескольким поколениям сожителей. Также этому способствуют активные миграции краба в разные биотопы, где повышается шанс заселения местными видами (Тальберг, 2005). Нами впервые была отслежена роль температурного фактора в формировании эпибиоза камчатского краба. Было показано, что наибольшее значение имели температурные условия в январе и марте. Этот результат хорошо соотносится со сроками массовой линьки особей камчатского краба: в январе этот процесс затрагивает крупных самцов, а в марте – самок (Кузьмин, Гудимова, 2002). Роль температуры может быть особенно важной для организмов, которые размножаются при помощи планктонных личинок, выживаемость которых напрямую зависит от теплосодержания водных масс, влияющего как на интенсивность течений (Matishov et al., 2009), так и на распространение пелагических личинок (Bhaud et al., 1995; Dvoretsky, Dvoretsky, 2022). Тесная связь температуры с интенсивностью заселения крабов видами с планктонной личинкой хорошо иллюстрируется близким взаимным расположением соответствующих векторов на ординационной диаграмме (рис. 3а).

Таким образом, сообщества симбионтов камчатского краба представляют собой динамическую систему, компоненты которой зависят не только от характеристик хозяина, но и от влияния температурных условий, что позволяет использовать данные сообщества в качестве индикаторов среды и средства для отслеживания дальнейшей адаптации и экспансии этого вселенца в Баренцевом море (Dvoretsky, Dvoretsky 2021).

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ

Работа выполнена в рамках государственного задания ММБИ РАН за счет финансирования Минобрнауки.

КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ

Автор заявляют об отсутствии конфликта интересов.

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ НОРМ

Все применимые международные и российские институциональные принципы использования животных были соблюдены (акт ММБИ 188-1252/14, от 19 Декабря 2023).

Sobre autores

A. Dvoretsky

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences

Autor responsável pela correspondência
Email: ag-dvoretsky@yandex.ru
Rússia, Murmansk, 183038

V. Dvoretsky

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences

Email: ag-dvoretsky@yandex.ru
Rússia, Murmansk, 183038

Bibliografia

Arquivos suplementares