On the resistance of the green alga Ulva lactuca L. and associated microorganisms to the effects of diesel fuel under experimental conditions

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

It has been experimentally observed that Ulva lactuca from the Barents Sea, is capable of surviving in a laboratory environment when the concentration of water soluble fractions of diesel fuel in water is up to 1 mg/l. A concentration of more than 4.9 mg/l was critical for algae. During these treatments, decreases in photosynthetic rate (2-16 times relative to the control) and the amount of photosynthetic pigments (more than 2 times of the control), an increase the hydrogen peroxide content and the activity of superoxide dismutase were observed in macrophytes. The number, biomass and size characteristics of heterotrophic bacteria associated with algae changed significantly. Thus, the high content of petroleum products in the environment limits the spread of U. lactuca algae, however, with minor contamination, they can actively participate in bioremediation processes.

About the authors

D. V. Pugovkin

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences (MMBI RAS)

Email: pugovkin2005@yandex.ru
Vladimirskaya 17, Murmansk, 183010 Russia

I. V. Ryzhik

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences (MMBI RAS); Murmansk Arctic University

Vladimirskaya 17, Murmansk, 183010 Russia; Kapitana Egorova 15, Murmansk, 183038 Russia

D. O. Salakhov

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences (MMBI RAS)

Vladimirskaya 17, Murmansk, 183010 Russia

M. P. Venger

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences (MMBI RAS)

Vladimirskaya 17, Murmansk, 183010 Russia

G. M. Voskoboynikov

Murmansk Marine Biological Institute of the Russian Academy of Sciences (MMBI RAS)

Vladimirskaya 17, Murmansk, 183010 Russia

References

  1. Воскобойников Г. М., Макаров М. В., Рыжик И. В., Малавенда С. В. Влияние абиотических факторов на структуру фитоценозов, морфологические и физиологические особенности водорослей-макрофитов Баренцева моря // Динамика морских экосистем и современные проблемы сохранения биологического потенциала морей России. Владивосток. Дальнаука, 2007. С. 357–386.
  2. Воскобойников Г. М., Рыжик И. В., Салахов Д. О., Метелькова Л. О., Жаковская З. А., Лопушанская Е. М. Поглощение и преобразование дизельного топлива водорослью Palmaria palmata (Linnaeus) F. Weber et D. Mohr, 1805 (Rhodophyta) и ее возможная роль в биоремедиации морской воды // Биол. моря. 2020. Т. 46. № 2. С. 135–141.
  3. Ильинский В. В. Гетеротрофный бактериопланктон // Практическая гидробиология: Учеб. для ун-тов. Под ред. В.Д. Федорова и В.И. Капкова. М.: ПИМ, 2006. 367 с.
  4. Королюк М. А., Иванова Л., Майорова И., Токарев В. Метод определения активности каталазы // Лаб. дело. 1988. № 1. С. 16–19.
  5. Ли Б. Д. Разделение, идентификация и количественное определение фотосинтетических пигментов макробентосных водорослей // Экологические аспекты фотосинтеза морских растений. Владивосток: ДВНЦ АН СССР. 1978. С. 38–54.
  6. Очеретяна С. О., Клочкова Н. Г., Клочкова Т. А. Сезонный состав “зеленых приливов” в Авачинской губе и влияние антропогенного загрязнения на физиологию и рост некоторых зеленых водорослей // Вестн. КамчатГТУ. 2015. № 33. С. 30–36.
  7. Патин С. А. Экологические проблемы освоения нефтегазовых ресурсов морского шельфа. М.: ВНИРО. 1997. 350 с.
  8. Патин С. А. Нефтяные разливы и их воздействие на морскую среду и биоресурсы. М.: Изд-во ВНИРО. 2008. 508 с.
  9. Марковская Е. Ф., Малавенда С. В., Рыжик И. В., Сергиенко Л. А., Сонина А. В., Стародубцева А. А., Воскобойников Г. М. Растения и лишайники Мурманского побережья Баренцева моря: полевой атлас. Петрозаводск: Изд-во ПетрГУ. 2016. 191 с.
  10. Руководство по методам биологического анализа морской воды и донных отложений // Под ред. Цыбань А. В. Л.: Гидрометеоиздат, 1980. 191 с.
  11. Уикли Б. Электронная микроскопия для начинающих. М.: Мир. 1975. 324 с.
  12. Aaronson, A. A. Experimental Microbial Ecology. New York and London: Academic Press. 1970. 236 р.
  13. Bellincampi D., Dipperro N., Salvi, G., Cervcone F., De Lorenzo G. Extracellular H2O2 induced by oligogalacturonides is not involved in the inhibition of the Auxin-Regulated rolB gene expression in tobacco leaf explants. Plant Physiol. 2000. № 122. 1379–1385. https://doi.org/10.1104/pp.122.4.1379
  14. Brown K. E. King C. K., Kotzakoulakis K., George S. C., Harrison P. L. Assessing fuel spill risks in polar waters: Temporal dynamics and behaviour of hydrocarbons from Antarctic diesel, marine gas oil and residual fuel oil // Mar. Pollut. Bull. 2016. V. 110. №. 1. P. 343–353. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2016.06.042
  15. Dominguez H., Loret E. P. Ulva lactuca, a source of troubles and potential riches // Mar. Drugs. 2019. V. 17. №. 6. 357 P. https://doi.org/10.3390/md17060357
  16. Donlan R. M. Biofilms: microbial life on surfaces // Emerg. Infect. Dis. 2002. Т. 8. №. 9. С. 881.
  17. El Maghraby D., Hassan I. Photosynthetic and biochemical response of Ulva lactuca to marine pollution by polyaromatic hydrocarbons (PAHs) collected from different regions in Alexandria city, Egypt // Egypt. J. Bot. 2021. V. 61. № 2. P. 467–478. https://doi.org/10.21608/ejbo.2021.37571.1531
  18. French-McCay D. P. Development and application of an oil toxicity and exposure model, OilToxEx // Environ. Toxicol. Chem. 2002. V. 21. № 10. P. 2080–2094. https://doi.org/10.1002/etc.5620211011
  19. Giannopolitis C. N., Ries S. K. Superoxide dismutase I. Occurrence in higher plants // Plant Physiol. 1977. № 59. 309–314. https://doi.org/10.1104/pp.59.2.309
  20. Goecke F., Labes A., Wiese J., Imhoffe J. F. Phylogenetic analysis and antibiotic activity of bacteria isolated from the surface of two cooccurring macroalgae from the Baltic Sea // Eur. J. Phycol. 2013, V. 48, №1. P. 47–60. https://doi.org/10.1080/09670262.2013.767944
  21. Hokstad J. N., Faksness L.-G., Daling P. S., Buffagni M. Chemical and toxicological characterisation of water accommodated fractions relevant for oil spill situations // WIT Transactions on Ecology and the Environment. 1970. V. 27. https://doi.org/10.2495/OIL980131
  22. Kusk K. O. Effects of crude oil and aromatic hydrocarbons on the photosinthesis of three species of Acrosiphonia grown in the laboratory // Bot. Mar. 1980. V. 23. P. 587–593. https://doi.org/10.1111/j.1399-3054.1978.tb01558.x
  23. Liu Y. X, Liu Y., Lou Y. D., Li N. Toxic effect of oil spill on the growth of Ulva pertusa by stable isotope analysis // IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. IOP Publishing, 2019. V. 344. № 1. P. 012062. https://doi.org/10.1088/1755-1315/344/1/012062
  24. Malavenda S., Makarov M., Ryzhik I., Mityaev M., Malavenda S. Occurrence of Ulva lactuca L. 1753 (Ulvaceae, Chlorophyta) at the Murman Сoast of the Barents Sea // Pol. Res. 2018. V. 37. № 1. P. 1503912. https://doi.org/10.1080/17518369.2018.1503912
  25. Martin M., Portetelle D., Michel G., Vandenbol M. Microorganisms living on macroalgae: diversity, interactions, and biotechnological applications // Appl. Microbiol. Biotechnol. 2014. V. 98. P. 2917–2935. https://doi.org/10.1007/s00253-014-5557-2
  26. Matsui T., Yamamoto T., Shinzato N., Mitsuta T., Nakano K., Namihira, T. Degradation of oil tank sludge using long-chain alkane-degrading bacteria // Ann. Microbiol. 2014. V. 64. P. 391–395. https://doi.org/10.1007/s13213-013-0643-8
  27. McArthur D. M., Moss B. L. The ultrastructure of cell walls in Enteromorpha intestinalis (L.) Link // Br. Phycol. J. 1977. V. 12. № 4. P. 359–368. https://doi.org/10.1080/00071617700650381
  28. Moss B. L. The control of epiphytes by Halidrys siliquosa (L.) Lyngb. (Phaeophyta, Cystoseiraceae) // Phycologia. 1982. V. 21. №. 2. P. 185–188. https://doi.org/10.2216/i0031-8884-21-2-185.1
  29. Pasmore M., Costerton J. W. Biofilms, bacterial signaling, and their ties to marine biology // J. Ind. Microbiol. Biotechnol. 2003. V. 30. P. 407–413. https://doi.org/10.1007/s10295-003-0069-6
  30. Pilatti F. K. Ramlov F., Schmidt E. C., Kreusch M., Pereira D. T., Costa C., de Oliveira E. R., Bauer C. M., Rocha M., Z. L. Bouzon, Maraschin, M. In vitro exposure of Ulva lactuca Linnaeus (Chlorophyta) to gasoline–Biochemical and morphological alterations // Chemosphere. 2016. V. 156. P. 428–437. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2016.04.126
  31. Porter K. G., Feig Y. S. The use DAPI for identifying and counting of aquatic microflora // Limnol. Oceanogr. 1980. V. 25 № 5 P. 943–948. https://doi.org/10.4319/lo.1980.25.5.0943
  32. Ryzhik I., Pugovkin D., Makarov M., Roleda M. Y., Basova L., Voskoboynikov G. Tolerance of Fucus vesiculosus exposed to diesel water-accommodated fraction (WAF) and degradation of hydrocarbons by the associated bacteria // Environ. Pollut. 2019. V. 254. P. 113072. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2019.113072
  33. Ryzhik I. V., Pugovkin D. V., Salakhov D. O., Klindukh M. P., Voskoboynikov G. M. Physiological changes and rate of resistance of Acrosiphonia arcta (Dillwyn) Gain upon exposure to diesel fuel // Heliyon. 2022. V. 8. № 8. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2022.e10177
  34. Ryzhik I., Salakhov D., Makarov M., Menshakova M. Analysis of physiological and biochemical parameters of Acrosiphonia arcta (Dillwyn) Gain cells at the early stage of stress reaction formation under the effect of diesel fuel emulsion // Mar. Biol. J. 2024. V. 9. № 1. P. 86–97. https://doi.org/10.21072/mbj.2024.09.1.07
  35. Salakhov D., Pugovkin D., Ryzhik I., Voskoboinikov G. The influence of diesel fuel on morpho-functional state of Ulvaria obscura (Chlorophyta) // IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. IOP Publishing, 2020. V. 539. № 1. P. 012202. https://doi.org/10.1088/1755-1315/539/1/012202
  36. Salakhov D., Pugovkin D., Ryzhik I., Voskoboinikov G. The changes in the morpho-functional state of the green alga Ulva intestinalis L. in the Barents Sea under the influence of diesel fuel // IOP Conference Series: Earth and Environmental Science. IOP Publishing, 2021. V. 937. № 2. P. 022059. https://doi.org/10.1088/1755-1315/937/2/022059
  37. Sand-Jensen K., Borum J. Photosynthetic responses of Ulva lactuca at very low light // Mar. Ecol. Prog. Ser. Oldendorf. 1988. V. 50. №. 1. P. 195–201.
  38. Seely G. R., Duncan M. J., Vidaver W. E. Preparative and analytical extraction of pigments from brown algae with dimethyl sulfoxide // Mar. Biol. 1972. V. 12. P. 184–188. https://doi.org/10.1007/BF00350754
  39. Singer, M. M., Aurand, D., Bragin, G. E., Clark, J. R., Coelho, G. M., Sowby, M. L., Tjeerdema R. S. Standardization of the preparation and quantitation of water-accommodated fractions of petroleum for toxicity testing // Mar. Pollut. Bull. V. 40. № 11. P. 1007–1016. https://doi.org/10.1016/S0025-326X(00)00045-X
  40. Walker J. D., Colwell R. R. Measuring the potential activity of hydrocarbon-degrading bacteria // Appl. Environ. Microbiol. 1976. V. 31. P. 189–197.
  41. Xia J., Li Y., Zou D. Effects of salinity stress on PSII in Ulva lactuca as probed by chlorophyll fluorescence measurements // Aquatic Botany. 2004. V. 80. № 2. P. 129–137. https://doi.org/10.1016/j.aquabot.2004.07.006
  42. Zambrano J., Carballeira A. Effects of hydrocarbons on the physiology and growth of Ulva sp. (Chlorophyta) // Bol. Inst. Esp. Oceanogr. – 1999. V. 15. № 1. P. 373–381.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».