Repeated Experience of Aggression Changes Gene Expression in Hypothalamus in Male Mice of Two Strains

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Repeated positive fighting experience can lead to changes in the neurophysiology and behavior of animals and to the formation of pathological aggression. Mechanisms of adaptation to repeated aggression are thought to be controlled through hypothalamus and HPA axis. In this work, we studied the effect of repeated (30 days) experience of aggression on gene expression in the hypothalamus in male mice of two strains – C57BL/6J and CD1. We measured expression levels of the HPA axis genes (Crh, Crhr1, Crhbp, Fkbp5, Nr3c1), as well as early response gene (Fos) and dopamine receptor D1 gene (Drd1). Repeated experience of aggression led to prolongation of Fos activation in C57BL/6J, although the expression of other studied genes remained unchanged. CD1 aggressors are characterized by decreased expression level of Crhr1 and Crhbp genes, whose products inhibit the secretion of corticotropin-releasing hormone. Most of the studied genes showed strain variation in gene expression that is probably associated with different levels of locomotor activity and anxiety in mice of these strains. The basal expression level of Crh gene was higher in C57BL/6J mice, while Crhr1, Crhbp, Fkbp5, Fos, and Drd1 genes were higher in CD1 mice. Thus, the repeated experience of aggression leads to gene expression changes in the hypothalamus of male mice, that depend on the genetic background and related psychophysiological features of individuals.

About the authors

А. А. Sapronova

Siberian Branch, Russian Academy of Sciences, Institute of Cytology and Genetics

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk

P. E. Kisaretovа

Siberian Branch, Russian Academy of Sciences, Institute of Cytology and Genetics; Novosibirsk State Research University

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk; Russia, Novosibirsk

R. Salman

Siberian Branch, Russian Academy of Sciences, Institute of Cytology and Genetics; Novosibirsk State Research University

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk; Russia, Novosibirsk

N. P. Bondar

Siberian Branch, Russian Academy of Sciences, Institute of Cytology and Genetics; Novosibirsk State Research University

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk; Russia, Novosibirsk

References

  1. Лоренц К. // Агрессия (так называемое “зло”). СПб: Амфора, 2001. P. 349 p.
  2. Moyer K.E. // Violence and Aggression. N.Y.: Paragon House, 1987. P. 237 p.
  3. Barratt E.S., Stanford M.S., Kent T.A.,Felthous A. // Biol. Psychiatry. 1997. V. 41. № 10. P. 1045–1061.
  4. Bushman B.J., Anderson C.A. // Psychological Review. 2001. V. 108. N. 1. P. 273–279.
  5. Dugatkin L.A. // Behavioral Ecology. 1997. V. 8. № 6. P. 583–587.
  6. Hsu Y., Wolf L.L. // Anim. Behav. 1999. V. 57. № 4. P. 903–910.
  7. Oyegbile T.O., Marler C.A. // Horm. Behav. 2005. V. 48. № 3. P. 259–267.
  8. Kudryavtseva N.N., Bondar N.P., Alekseyenko O.V. // Aggressive Behavior. 2000. V. 26. № 5. P. 386–400.
  9. Bartolomucci A., Pederzani T., Sacerdote P., Panerai A.E., Parmigiani S., Palanza P. // Psychoneuroendocrinology. 2004. V. 29. № 7. P. 899–910.
  10. Kudryavtseva N.N. // Aggress. Violent Behav. 2020. V. 52. № P. 101403.
  11. Chase I.D., Bartolomeo C., Dugatkin L.A. // Anim. Behav. 1994. V. 48. № P. 393–400.
  12. Bartolomucci A., Palanza P., Gaspani L., Limiroli E., Panerai A.E., Ceresini G., Poli M.D., Parmigiani S. // Physiol. Behav. 2001. V. 73. № 3. P. 401–410.
  13. Kudryavtseva N.N., Bondar N.P., Avgustinovich D.F. // Behav. Brain Res. 2002. V. 133. № 1. P. 83–93.
  14. Van Erp A.M., Miczek K.A. // J. Neurosci. 2000. V. 20. № 24. P. 9320–9325.
  15. Bondar N.P., Boyarskikh U.A., Kovalenko I.L., Filipenko M.L., Kudryavtseva N.N. // PLoS One. 2009. V. 4. № 1. P. e4190.
  16. Haller J., Kruk M.R. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2006. V. 30. № 3. P. 292–303.
  17. Natarajan D., de Vries H., Saaltink D.J., de Boer S.F., Koolhaas J.M. // Behav. Genet. 2009. V. 39. № 1. P. 73–90.
  18. Walker S.E., Papilloud A., Huzard D.,Sandi C. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2018. V. 91. № P. 138–152.
  19. Caramaschi D., de Boer S.F., de Vries H.,Koolhaas J.M. // Behav. Brain Res. 2008. V. 189. № 2. P. 263–272.
  20. Veenema A.H., Meijer O.C., De Kloet E.R., Koolhaas J.M., Bohus B.G. // Horm. Behav. 2003. V. 43. № 1. P. 197–204.
  21. Beiderbeck D.I., Reber S.O., Havasi A., Bredewold R., Veenema A.H., Neumann I.D. // Psychoneuroendocrinology. 2012. V. 37. № 12. P. 1969–1980.
  22. Neumann I.D., Veenema A.H., Beiderbeck D.I. // Front. Behav. Neurosci. 2010. V. 4. № P. 12.
  23. Toth M., Fuzesi T., Halasz J., Tulogdi A., Haller J. // Behav. Brain Res. 2010. V. 215. № 1. P. 7–20.
  24. Lin D., Boyle M.P., Dollar P., Lee H., Lein E.S., Perona P., Anderson D.J. // Nature. 2011. V. 470. № 7333. P. 221–226.
  25. Hrabovszky E., Halasz J., Meelis W., Kruk M.R., Liposits Z., Haller J. // Neuroscience. 2005. V. 133. № 3. P. 657–666.
  26. Inda C., Armando N.G., Dos Santos Claro P.A., Silberstein S. // Endocrine Connections. 2017. V. 6. № 6. P. R99–R120.
  27. de Boer S.F., van der Vegt B.J., Koolhaas J.M. // Behav. Genet. 2003. V. 33. № 5. P. 485–501.
  28. Miczek K.A., Maxson S.C., Fish E.W., Faccidomo S. // Behav. Brain Res. 2001. V. 125. № 1–2. P. 167–181.
  29. Parmigiani S., Palanza P., Rogers J., Ferrari P.F. // Neurosci. Biobehav. Rev. 1999. V. 23. № 7. P. 957–969.
  30. Hsieh L.S., Wen J.H., Miyares L., Lombroso P.J., Bordey A. // Neurosci. Lett. 2017. V. 637. P. 142–147.
  31. Ducottet C., Belzung C. // Behav. Brain Res. 2005. V. 156. № 1. P. 153–162.
  32. Kovalenko I.L., Smagin D.A., Galyamina A.G., Kudryavtseva N.N. // Journal of Behavioral and Brain Science. 2015. V. 5. № 11. P. 478–490
  33. Kudryavtseva N.N., Smagin D.A., Kovalenko I.L., Vishnivetskaya G.B. // Nat. Protoc. 2014. V. 9. № 11. P. 2705–2717.
  34. Бондарь Н.П., Кудрявцева Н.Н. // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2005. V. 55. № 3. P. 378–384.
  35. Вишнивецкая Г.Б., Августинович Д.Ф., Кудрявцева Н.Н. // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2013. V. 63. № 2. P. 235–245.
  36. Herman J.P., Adams D., Prewitt C. // Neuroendocrino-logy. 1995. V. 61. № 2. P. 180–190.
  37. Halasz J., Liposits Z., Meelis W., Kruk M.R., Haller J. // Neuroreport. 2002. V. 13. № 10. P. 1267–1270.
  38. Ferrari P.F., van Erp A.M., Tornatzky W.,Miczek K.A. // Eur. J. Neurosci. 2003. V. 17. № 2. P. 371–378.
  39. Barr G.A., Sharpless N.S., Gibbons J.L. // Brain Res. 1979. V. 166. № 1. P. 211–216.
  40. Aleyasin H., Flanigan M.E., Russo S.J. // Curr. Opin. Neurobiol. 2018. V. 49. № P. 184–191.
  41. Felippe R.M., Oliveira G.M., Barbosa R.S., Esteves B.D., Gonzaga B.M.S., Horita S.I.M., Garzoni L.R., Beghini D.G., Araujo-Jorge T.C., Fragoso V.M.S. // Frontiers in Cellular Neuroscience. 2021. V. 15. P. 696834.
  42. Бондарь Н.П., Кудрявцева Н.Н. // Рос. физиол. журн. им. И.М. Сеченова. 2003. V. 89. № 8. P. 992–1000.
  43. Смагин Д.А., Галямина А.Г., Коваленко И.Л., Бабенко В.Н., Тамкович Н.В., Борисов С.А., Толстикова Т.Г., Кудрявцева Н.Н. // Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 2018. V. 68. № 2. P. 227–249.
  44. Babenko V.N., Galyamina A.G., Rogozin I.B., Smagin D.A., Kudryavtseva N.N. // BMC Neurosci. 2020. V. 21. № 1. P. 12.
  45. Preil J., Muller M.B., Gesing A., Reul J.M., Sillaber I., van Gaalen M.M., Landgrebe J., Holsboer F., Stenzel-Poore M., Wurst W. // Endocrinology. 2001. V. 142. № 11. P. 4946–4955.
  46. Ketchesin K.D., Stinnett G.S., Seasholtz A.F. // Stress. 2017. V. 20. № 5. P. 449–464.
  47. Merkulov V.M., Merkulova T.I., Bondar N.P. // Biochemistry (Mosc.). 2017. V. 82. № 3. P. 351–365.
  48. Меркулов В.М., Климова Н.В., Меркулова Т.И. // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2015. V. 19. № 3. P. 255–263
  49. Pratt W.B., Galigniana M.D., Morishima Y., Murphy P.J. // Essays in Biochemistry. 2004. V. 40. № P. 41–58.
  50. Walker S.E., Zanoletti O., Guillot de Suduiraut I., Sandi C. // Psychoneuroendocrinology. 2017. V. 84. № P. 1–10.
  51. Scotti M.A., Rendon N.M., Greives T.J., Romeo R.D., Demas G.E. // Journal of Experimental Zoology. Part A, Ecological Genetics and Physiology. 2015. V. 323. № 5. P. 331–341.
  52. Halasz J., Liposits Z., Kruk M.R.,Haller J. // Eur. J. Neurosci. 2002. V. 15. № 3. P. 561–569.
  53. Golden S.A., Jin M., Heins C., Venniro M., Michaelides M., Shaham Y. // J. Neurosci. 2019. V. 39. № 13. P. 2482–2496.
  54. Stagkourakis S., Kim H., Lyons D.J.,Broberger C. // Cell Rep. 2016. V. 15. № 4. P. 735–747.
  55. Chadwick S.R., Guler A.D. // iScience. 2022. V. 25. № 7. P. 104605.
  56. Romanov R.A., Zeisel A., Bakker J., Girach F., Hellysaz A., Tomer R., Alpar A., Mulder J., Clotman F., Keimpema E., Hsueh B., Crow A.K., Martens H., Schwindling C., Calvigioni D., Bains J.S., Mate Z., Szabo G., Yanagawa Y., Zhang M.D., Rendeiro A., Farlik M., Uhlen M., Wulff P., Bock C., Broberger C., Deisseroth K., Hokfelt T., Linnarsson S., Horvath T.L., Harkany T. // Nat. Neurosci. 2017. V. 20. № 2. P. 176–188.
  57. Beninger R.J. // Brain Res. 1983. V. 287. № 2. P. 173–196.
  58. Michalikova S., van Rensburg R., Chazot P.L., Ennaceur A. // Behav. Brain Res. 2010. V. 207. № 2. P. 402–417.
  59. Benatti C., Alboni S., Montanari C., Caggia F., Tascedda F., Brunello N., Blom J.M. // Behav. Brain Res. 2011. V. 224. № 1. P. 23–34.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2.

Download (197KB)
3.

Download (129KB)
4.

Download (856KB)

Copyright (c) 2023 А.А. Сапронова, П.Э. Кисаретова, Р. Салман, Н.П. Бондарь

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».