Multiple Mechanisms of the Therapeutic Effect of Trehalose in Inhibition of Experimental Neurodegeneration

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The search for effective treatment for neurodegeneration implies attacking the multiple mechanisms of this pathology. Such properties were found in disaccharide trehalose, which shows therapeutic effects in models of many diseases and has been approved by the FDA for use in humans. Trehalose consists of two glucose residues bonded together by a flexible α-1-1'-glycosidic bond, giving it chaperone-like activity. Due to this, it prevents abnormal folding of aberrant proteins and has the properties of a cryo- and bioprotector. However, the main therapeutic effect is determined by the induction of mTOR-independent autophagy mediated by AMPK kinase as the main target. The result is a weakening of the accumulation of cytotoxic proteins and factors and an increase in cell viability. Autophagy activation depends on trehalose-induced lysosome and autophagosome biogenesis through activation of transcription factors TFEB and FOXO1. Trehalose has an anti-inflammatory effect closely related to the inhibition of oxidative stress. Trehalose-induced enhancement of endogenous antioxidant defense involves the regulator Nrf2. The review considers the neuroprotective effects of trehalose in models of major neurodegenerative diseases such as Parkinson’s, Alzheimer’s, Huntington’s and others. Overall, trehalose shows high therapeutic potential in the treatment of experimental neurodegeneration and thus stimulating the study of its clinical application.

About the authors

A. B. Pupyshev

Scientific Research Institute of Neurosciences and Medicine

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk

T. A. Korolenko

Scientific Research Institute of Neurosciences and Medicine

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk

M. A. Tikhonova

Scientific Research Institute of Neurosciences and Medicine

Email: nchjournal@gmail.com
Russia, Novosibirsk

References

  1. Vassar R., Zheng H. // Mol. Neurodegener. 2014. V. 9. P. 34.
  2. Basha F.H., Waseem M., Srinivasan H. // Cell. Biochem. Funct. 2021. V. 39. № 5. P. 613–622.
  3. Kurtishi A., Rosen B., Patil K.S., Alves G.W., Møller S.G. // Mol. Neurobiol. 2019. V. 56. № 5. P. 3676–3689.
  4. Leszek J., Barreto G.E., Gąsiorowski K., Koutsouraki E., Ávila-Rodrigues M., Aliev G. // CNS Neurol. Disord. Drug Targets. 2016. V. 15. № 3. P. 329–336.
  5. Kwon H.S., Koh S.H. // Transl. Neurodegener. 2020. V. 9. № 1. P. 42.
  6. Corti O., Blomgren K., Poletti A., Beart P.M. // J. Neurochem. 2020. V. 154. № 4. P. 354–371.
  7. Tanaka M., Machida Y., Niu S., Ikeda T., Jana N.R., Doi H., Kurosawa M., Nekooki M., Nukina N. // Nat. Med. 2004. V. 10. № 2. P. 148–154.
  8. Sarkar S., Davies J.E., Huang Z., Tunnacliffe A., Rubinsztein D.C. // J. Biol. Chem. 2007. V. 282. № 8. P. 5641–5652.
  9. Rodríguez-Navarro J.A., Rodríguez L., Casarejos M.J., Solano R.M., Gómez A., Perucho J., Cuervo A.M., García de Yébenes J., Mena M.A. // Neurobiol. Dis. 2010. V. 39. № 3. P. 423–438.
  10. Hosseinpour-Moghaddam K., Caraglia M., Sahebkar A. // J. Cell Physiol. 2018. V. 233. № 9. P. 6524–6543.
  11. Thellung S., Corsaro A., Nizzari M., Barbieri F., Florio T. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 4. pii: E901.
  12. Rubinsztein D.C., Bento C.F., Deretic V. // J. Exp. Med. 2015. V. 212. № 7. P. 979–990.
  13. Byun S., Lee E., Lee K.W. // Int. J. Mol. Sci. 2017. V. 18. № 9. pii: E1959.
  14. Lee H., Yoon Y.S., Lee S.J. // Cell Death Dis. 2018. V. 9. № 7. P. 712–720.
  15. Liu M., Zhang M., Ye H., Lin S., Yang Y., Wang L., Jones G., Trang H. // Food Chem. 2013. V. 136. № 2. P. 485–490.
  16. Stewart S., He X. // Langmuir. 2018. https://doi.org/10.1021/acs.langmuir.8b02015
  17. Arguelles J.C. // J. Mol. Evol. 2014. V. 79. P. 111–116.
  18. Martano G., Gerosa L., Prada I., Garrone G., Krogh V., Verderio C., Passafaro M. // ACS Chem. Neurosci. 2017. V. 8. P. 1865–1872.
  19. van Elburg R.M., Uil J.J., Kokke F.T., Mulder A.M., van de Broek W.G., Mulder C.J., Heymans H.S. // J. Pediatr. Gastroenterol. Nutr. 1995. V. 20. № 2. P. 184–188.
  20. Kamiya T., Hirata K., Matsumoto S., Arai C., Yoshizane C., Kyono F., Ariyasu T., Hanaya T., Arai S., Okura T., Yamamoto K., Ikeda M., Kurimoto M. // Nutr. Res. 2004. V. 24. № 2. P. 185–196.
  21. Howson P.A., Johnston T.H., Ravenscroft P., Hill M.P., Su J., Brotchie J.M., Koprich J.B. // J. Pharmacol. Exp. Ther. 2019. V. 369. № 3. P. 364–374.
  22. Di Rienzi S.C., Britton R.A. // Adv. Nutr. 2020. V. 11. № 3. P. 616–629.
  23. Sahebkar A., Hatamipour M., Tabatabaei S.A. // J. Cell Biochem. 2019. V. 120. № 6. P. 9455–9459.
  24. Mobini M., Radbakhsh S., Kubaski F., Eshraghi P., Vakili S., Vakili R., Khalili M., Varesvazirian M., Jamialahmadi T., Alamdaran S.A., Sayedi S.J., Rajabi O., Emami S.A., Reiner Ž., Sebkar A. // J. Clin. Med. 2022.V. 11. № 1. P. 247.
  25. Felice V.D., Quigley E.M., Sullivan A.M., O’Keeffe G.W., O’Mahony S.M. // Parkinsonism Relat. Disord. 2016. V. 27. P. 1–8.
  26. Macias-Ceja D.C., Cosín-Roger J., Ortiz-Masiá D., Salvador P., Hernández C., Esplugues J.V., Calatayud S., Barrachina M.D. // Br. J. Pharmacol. 2017. V. 174. № 15. P. 2501–2511.
  27. Arai C., Arai N., Arai S., Yoshizane C., Miyata S., Mizote A., Suyama A., Endo S., Ariyasu T., Mitsuzumi H., Ushio S. // Nutr. Metabol. 2019. V. 16. P. 45.
  28. Kaushik J.K., Bhat R. // J. Biol. Chem. 2003. V. 278. № 28. P. 26458–26465.
  29. Sarkar S., Chigurupati S., Raymick J., Mann D., Bowyer J.F., Schmitt T., Beger R.D., Hanig J.P., Schmued L.C., Paule M.G. // Neurotoxicology. 2014. V. 44. P. 250–262.
  30. Liu R., Barkhordarian H., Emadi S., Park C.B., Sierks M.R. // Neurobiol. Dis. 2005. V. 20. P. 74–81.
  31. Khan S.H., Kumar R. // Pathol. Res. Pract. 2017. V. 213. № 6. P. 643–648.
  32. Lins R.D., Pereira C.S., Hünenberger P.H. // Proteins. 2004. V. 55. № 1. P. 177–186.
  33. Casarejos M.J., Perucho J., Lopez-Sendon J.L., Garcia de Yebenes J., Bettencourt C., Gomez A., Ruiz C., Heutink P., Rizzu P., Mena M.A. // PLoS One. 2014. V. 9. № 9. P. e106931.
  34. Tanji K., Miki Y., Maruyama A., Mimura J., Matsumiya T., Mori F., Imaizumi T., Itoh K., Wakabayashi K. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2015. V. 465. № 4. P. 746–752.
  35. Chaudhary R.K., Kardani J., Singh K., Banerjee R., Roy I. // Neuromolecular Med. 2014. V. 16. № 2. P. 280–291.
  36. DeBosch B.J., Heitmeier M.R., Mayer A.L., Higgins C.B., Crowley J.R., Kraft T.E., Chi M., Newberry E.P., Chen Z., Finck B.N., Davidson N.O., Yarasheski K.E., Hruz P.W., Moley K.H. // Sci. Signal. 2016. V. 9. № 416. P. ra21.
  37. Mayer A.L., Higgins C.B., Heitmeier M.R., Kraft T.E., Qian X., Crowley J.R, Hyrc K.L., Beatty W.L., Yarasheski K.E., Hruz P.W., DeBosch B.J. // Sci. Rep. 2016. V. 6. P. 38586.
  38. Mardones P., Rubinsztein D.C., Hetz C. // Sci. Signal. 2016. V. 9. № 416. P. fs2.
  39. Egan D., Kim J., Shaw R.J., Guan K.L. // Autophagy. 2011. V. 7. № 6. P. 643–644.
  40. Roach P.J. // Mol. Cell. Biol. 2011. V. 31. № 15. P. 3082–3084.
  41. Narita H., Tanji K., Miki Y., Mori F., Wakabayashi K. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2019. V. 514. № 3. P. 672–677.
  42. Benito-Cuesta I., Ordonez-Gutierrez L., Wandosell F. // Metabolites. 2021. V. 11. № 7. P. 421.
  43. Chen M., Huang N., Liu J., Huang J., Shi J., Jin F. // Behav. Brain Res. 2021. V. 400. P. 113043.
  44. Huang J., Wang X., Zhu Y., Li Z., Zhu Y.T., Wu J.C., Qin Z.H., Xiang M., Lin F. // Neurosci. Ther. 2019. V. 25. № 6. P. 796–807.
  45. Djajadikerta A., Keshri S., Pavel M., Prestil R., Ryan L., Rubinsztein D.C. // J. Mol. Biol. 2020. V. 432. № 8. P. 2799–2821.
  46. Chen X., Li M., Li L., Xu S., Huang D., Ju M., Huang J., Chen K., Gu H. // Sci. Rep. 2016. V. 6. P. 28423.
  47. Jang M., Park R., Kim H., Namkoong S., Jo D., Huh Y.H., Jang I.S., Lee J.I., Park J. // Sci. Rep. 2018. V. 8. № 1. P. 12637.
  48. Xu C., Chen X., Sheng W.B., Yang P. // Reprod. Toxicol. 2019. V. 85. P. 51–58.
  49. Kara N.Z., Toker L., Agam G., Anderson G.W., Belmaker R.H., Einat H. // Psychopharmacology. 2013. V. 229. № 2. P. 367–375.
  50. Sciarretta S., Yee D., Nagarajan N., Bianchi F., Saito T., Valenti V., Tong M., Del Re D.P., Vecchione C., Schirone L., Forte M., Rubattu S., Shirakabe A., Boppana V.S., Volpe M., Frati G., Zhai P., Sadoshima J. // J. Am. Coll. Cardiol. 2018. V. 71. № 18. P. 1999–2010.
  51. Wang Q., Ren J. // Pharmacol. Res. 2016. V. 111. P. 357–373.
  52. Casarejos M.J., Solano R.M., Gomez A., Perucho J., de Yebenes J.G., Mena M.A. // Neurochem. Int. 2011. V. 58. № 4. P. 512–520.
  53. Castillo K., Nassif M., Valenzuela V., Rojas F., Matus S., Mercado G., Court F.A., van Zundert B., Hetz C. // Autophagy. 2013. V. 9. № 9. P. 1308–1320.
  54. Abokyi S., Shan S.W., To C.H., Chan H.H., Tse D.Y. // Oxid. Med. Cell. Longev. 2020. V. 2020. P. 5296341.
  55. Lamark T., Svenning S., Johansen T. // Essays Biochem. 2017. V. 61. № 6. P. 609–624.
  56. Yoon Y.S., Cho E.D., Jung Ahn W., Won Lee K., Lee S.J., Lee H.J. // Cell Death Dis. 2017. V. 8. № 10. P. e3091.
  57. Tien N.T., Karaca I., Tamboli I.Y., Walter J. // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. № 20. P. 10528–10540.
  58. Lan D.M., Liu F.T., Zhao J., Chen Y., Wu J.J., Ding Z.T., Yue Z.Y., Ren H.M., Jiang Y. P., Wang J. // Neurochem. Res. 2012. V. 37. № 9. P. 2025–2032.
  59. Redmann M., Wani W.Y., Volpicelli-Daley L., Darley-Usmar V., Zhang J. // Redox Biol. 2017. V. 11. P. 429–437.
  60. Mizunoe Y., Kobayashi M., Sudo Y., Watanabe S., Yasukawa H., Natori D., Hoshino A., Negishi A., Okita N., Komatsu M., Higami Y. // Redox Biol. 2018. V. 15. P. 115–124.
  61. Khalifeh M., Barreto G.E., Sahebkar A. // Br. J. Pharmacol. 2019. V. 176. № 9. P. 1173–1189.
  62. Pierzynowska K., Gaffke L., Cyske Z., Puchalski M., Rintz E., Bartkowski M., Osiadly M., Pierzynowski M., Mantej J., Piotrowska E., Wegrzyn G. // Metab. Brain Dis. 2018. V. 33. № 4. P. 989–1008.
  63. Tamargo-Gomez I., Marino G. // Int. J. Mol. Sci. 2018. V. 19. № 12. P. 3812
  64. Di Nardo A., Wertz M.H., Kwiatkowski E., Tsai P.T., Leech J.D., Greene-Colozzi E., Goto J., Dilsiz P., Talos D.M., Clish C.B., Kwiatkowski D.J., Sahin M. // Hum. Mol. Genet. 2014. V. 23. № 14. P. 3865–3874.
  65. Zimmerman M.A., Biggers C.D., Li P.A. // BMC Neurosci. 2018. V. 19. № 1. P. 82.
  66. Sarkar S. // Biochem. Soc. Trans. 2013. V. 41. № 5. P. 1103–1130.
  67. Casarejos M.J., Perucho J., Gomez A., Munoz M.P., Fernandez-Estevez M., Sagredo O., Fernandez Ruiz J., Guzman M., de Yebenes J.G., Mena M.A. // J. Alzheimers Dis. 2013. V. 35. № 3. P. 525–539.
  68. Rodriguez-Navarro J.A., Rodriguez L., Casarejos M.J., Solano R.M., Gomez A., Perucho J., Cuervo A.M., Garcia de Yebenes J., Mena M.A. // Neurobiol. Dis. 2010. V. 39. № 3. P. 423–438.
  69. Schaeffer V., Lavenir I., Ozcelik S., Tolnay M., Winkler D.T., Goedert M. // Brain. 2012. V. 135. Pt. 7. P. 2169–2177.
  70. Wu F., Xu H.D., Guan J.J., Hou Y.S., Gu J.H., Zhen X.C., Qin Z.H. // Neuroscience. 2015. V. 284. P. 900–911.
  71. Jing M.J., Liu K., Liu C., Yan D.Y., Ma Z., Wang C., Deng Y., Liu W., Xu B. // Environ. Toxicol. 2020. V. 35. № 1. P. 55–65.
  72. Liu Y., Wang J., Hsiung G.R., Song W. // Mol. Neurobiol. 2020. V. 57. № 7. P. 3150–3157.
  73. Aguib Y., Heiseke A., Gilch S., Riemer C., Baier M., Schatzl H.M., Ertmer A. // Autophagy. 2009. V. 5. № 3. P. 361–369.
  74. Beranger F., Crozet C., Goldsborough A., Lehmann S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008. V. 374. № 1. P. 44–48.
  75. Settembre C., Di Malta C., Polito V.A., Garcia Arencibia M., Vetrini F., Erdin S., Erdin S.U., Huynh T., Medina D., Colella P., Sardiello M., Rubinsztein D.C., Ballabio A. // Science. 2011. V. 332. № 6036. P. 1429–1433.
  76. Rusmini P., Cortese K., Crippa V., Cristofani R., Cicardi M.E., Ferrari V., Vezzoli G., Tedesco B., Meroni M., Messi E., Piccolella M., Galbiati M., Garre M., Morelli E., Vaccari T., Poletti A. // Auto-phagy. 2019. V. 15. № 4. P. 631–651.
  77. Palmieri M., Pal R., Nelvagal H.R., Lotfi P., Stinnett G.R., Seymour M.L., Chaudhury A., Bajaj L., Bondar V.V., Bremner L., Saleem U., Tse D.Y., Sanagasetti D., Wu S.M., Neilson J.R., Pereira F.A., Pautler R.G., Rodney G.G., Cooper J.D., Sardiello M. // Nat. Commun. 2017. V. 8. P. 14338.
  78. Cortes C.J., La Spada A.R. // Neurobiol. Dis. 2019. V. 122. P. 83–93.
  79. Gu Z., Cao H., Zuo C., Huang Y., Miao J., Song Y., Yang Y., Zhu L., Wang F. // Neurobiol. Dis. 2022. V. 173. P. 105855.
  80. Lu J., Wu M., Yue Z. // Adv. Exp. Med. Biol. 2020. V. 1207. P. 21–51.
  81. Di Malta C., Cinque L., Settembre C. // Front. Cell. Dev. Biol. 2019. V. 7. P. 114.
  82. Benaroudj N., Lee D.H., Goldberg A.L. // J. Biol. Chem. 2001. V. 276. № 26. P. 24261–24267.
  83. Beranger F., Crozet C., Goldsborough A., Lehmann S. // Biochem. Biophys. Res. Commun. 2008. V. 374. № 1. P. 44–48.
  84. Gao Z., Wang H., Zhang B., Wu X., Zhang Y., Ge P., Chi G., Liang J. // Int. J. Med. Sci. 2018. V. 15. № 10. P. 1014–1024.
  85. Darabi S., Noori-Zadeh A., Abbaszadeh H.A., Rajaei F., Bakhtiyari S. // Iran. J. Pharm. Res. 2019. V. 18. № 3. P. 1419–1428.
  86. Tang Q., Zheng G., Feng Z., Chen Y., Lou Y., Wang C., Zhang X., Zhang Y., Xu H., Shang P., Liu H. // Cell. Death Dis. 2017. V. 8. № 10. P. e3081.
  87. Liu K., Jing M.J., Liu C., Yan D.Y., Ma Z., Wang C., Deng Y., Liu W., Xu B. // Basic Clin. Pharmacol. Toxicol. 2019. V. 25. № 6. P. 536–547.
  88. Minutoli L., Altavilla D., Bitto A., Polito F., Bellocco E., Lagana G., Fiumara T., Magazu S., Migliardo F., Venuti F.S., Squadrito F. // Eur. J. Pharmacol. 2008. V. 589. № 1–3. P. 272–280.
  89. Echigo R., Shimohata N., Karatsu K., Yano F., Kayasuga-Kariya Y., Fujisawa A., Ohto T., Kita Y., Nakamura M., Suzuki S., Mochizuki M., Shimizu T., Chung U.I., Sasaki N. // J. Transl. Med. 2012. V. 10. P. 80.
  90. He Q., Wang Y., Lin W., Zhang Q., Zhao J., Liu F.T., Tang Y.L., Xiao B.G., Wang J. // Neurotox. Res. 2014. V. 26. № 4. P. 430–439.
  91. Bussi C., Peralta Ramos J.M., Arroyo D.S., Gaviglio E.A., Gallea J.I., Wang J.M., Celej M.S., Iribarren P. // Sci. Rep. 2017. V. 7. P. 43153.
  92. Nakahira K., Haspel J.A., Rathinam V.A., Lee S.J., Dolinay T., Lam H.C., Englert J.A., Rabinovitch M., Cernadas M., Kim H.P., Fitzgerald K.A., Ryter S.W., Choi A.M. // Nat. Immunol. 2011. V. 12. № 3. P. 222–230.
  93. Li Y., Luo Y., Luo T., Lu B., Wang C., Zhang Y., Piao M., Feng C., Ge P. // Mol. Neurobiol. 2017. V. 54. № 9. P. 6857–6869.
  94. Uddin M.S., Mamun A.A., Labu Z.K., Hidalgo-Lanussa O., Barreto G.E., Ashraf G.M. // J. Cell Physiol. 2019. V. 234. № 6. P. 8094–8112.
  95. Lee J.H., Cheon Y.H., Woo R.S., Song D.Y., Moon C., Baik T.K. // Anat. Cell Biol. 2012. V. 45. № 1. P. 26–37.
  96. Khan S.H., Kumar R. // Pathol. Res. Pract. 2017. V. 213. № 6. P. 643–648.
  97. Tien N.T., Karaca I., Tamboli I.Y., Walter J. // J. Biol. Chem. 2016. V. 291. № 20. P. 10528–10540.
  98. Kruger U., Wang Y., Kumar S., Mandelkow E.M. // Neurobiol. Aging. 2012. V. 33. № 10. P. 2291–2305.
  99. Schaeffer V., Lavenir I., Ozcelik S., Tolnay M., Winkler D.T., Goedert M. // Brain. 2012. V. 135. Pt. 7. P. 2169–2177.
  100. Ittner L.M., Ke Y.D., Delerue F., Bi M., Gladbach A., van Eersel J., Wolfing H., Chieng B.C., Christie M.J., Napier I.A., Eckert A., Staufenbiel M., Hardeman E., Gotz J. // Cell. 2010. V. 142. № 3. P. 387–397.
  101. Perucho J., Casarejos M.J., Gomez A., Solano R.M., de Yebenes J.G., Mena M.A. // Curr. Alzheimer Res. 2012. V. 9. № 3. P. 334–343.
  102. Lee Y.S., Lai D.M., Huang H.J., Lee-Chen G.J., Chang C.H., Hsieh-Li H.M., Lee G.C. // J. Agric. Food Chem. 2021. V. 69. № 8. P. 2422–2437.
  103. Pupyshev A.B., Belichenko V.M., Tenditnik M.V., Bashirzade A.A., Dubrovina N.I., Ovsyukova M.V., Akopyan A.A., Fedoseeva L.A., Korolenko T.A., Amstislavskaya T.G., Tikhonova M.A. // Pharmacol. Biochem. Behav. 2022. V. 217. P. 173406.
  104. Portbury S.D., Hare D.J., Sgambelloni C., Perronnes K., Portbury A.J., Finkelstein D.I., Adlard P.A. // J. Alzheimers Dis. 2017. V. 60. № 2. P. 549–560.
  105. Du J., Liang Y., Xu F., Sun B., Wang Z. // J. Pharm. Pharmacol. 2013. V. 65. № 12. P. 1753–1756.
  106. Raza C., Anjum R., Shakeel N.U.A. // Life Sci. 2019. V. 226. P. 77–90.
  107. Glass C.K., Saijo K., Winner B., Marchetto M.C., Gage F.H. // Cell. 2010. V. 140. № 6. P. 918–934.
  108. Lan D.M., Liu F.T., Zhao J., Chen Y., Wu J.J., Ding Z.T., Yue Z.Y., Ren H.M., Jiang Y.P., Wang J. // Neurochem. Res. 2012. V. 37. P. 2025–2032.
  109. Zhao J., Zhi X., Pan L., Zhou P. // Molecules. 2017. V. 22. № 8. P. pii: E1293.
  110. Pupyshev A.B., Tikhonova M.A., Akopyan A.A., Tenditnik M.V., Dubrovina N.I., Korolenko T.A. // Pharmacol. Biochem. Behav. 2019. V. 177. P. 1–11.
  111. Darabi S., Noori-Zadeh A., Abbaszadeh H.A., Rajaei F., Bakhtiyari S. // Iran. J. Pharm. Res. 2019. V. 18. № 3. P. 1419–1428.
  112. Lin C.H., Wei P.C., Chen C.M., Huang Y.T., Lin J.L., Lo Y.S., Lin J.L., Lin C.Y., Wu Y.R., Chang K.H., Lee-Chen G.J. // Front. Aging Neurosci. 2020. V. 12. P. 226.
  113. Wu F., Xu H.D., Guan J.J., Hou Y.S., Gu J.H., Zhen X.C., Qin Z.H. // Neuroscience. 2015. V. 284. P. 900–911.
  114. He Q., Koprich J.B., Wang Y., Yu W.B., Xiao B.G., Brotchie J.M., Wang J. // Mol. Neurobiol. 2016. V. 53. № 4. P. 2258–2268.
  115. Moors T.E., Hoozemans J.J., Ingrassia A., Beccari T., Parnetti L., Chartier-Harlin M.C., van de Berg W.D. // Mol. Neurodegener. 2017. V. 12. № 1. P. 11.
  116. Perucho J., Gomez A., Munoz M.P., de Yebenes J.G., Mena M.A., Casarejos M.J. // Mol. Cell. Neurosci. 2016. V. 74. P. 128–145.
  117. Yamashita S. // J. Clin. Med. 2021. V. 10. № 7. P. 1375.
  118. Davies J.E., Berger Z., Rubinsztein D.C. // J. Biochem. Cell Biol. 2006. V. 38. № 9. P. 1457–1462.
  119. Davies J.E., Sarkar S., Rubinsztein D.C. // Hum. Mol. Genet. 2006. V. 15. № 1. P. 23–31.
  120. Argov Z., Vornovitsky H., Blumen S., Caraco Y. // Neurology. 2015. V. 84 (Suppl 14). P. 7.068.
  121. Argov Z., Gliko-Kabir I., Brais B., Caraco Y., Megiddo D. // Neurology. 2016. V. 86 (Suppl 16). P. S28.004.
  122. Gomes C., Escrevente C., Costa J. // Neurosci. Lett. 2010. V. 475. № 3. P. 145–149.
  123. Li Y., Guo Y., Wang X., Yu X., Duan W., Hong K., Wang J., Han H., Li C. // Neuroscience. 2015. V. 298. P. 12–25.
  124. Zhang X., Chen S., Song L., Tang Y., Shen Y., Jia L., Le W. // Autophagy. 2014. V. 10. № 4. P. 588–602.
  125. Sahoo A.K., Dandapat J., Dash U.C., Kanhar S. // J. Ethnopharmacol. 2018. V. 215. P. 42–73.
  126. Halbe L., Rami A. // Curr. Neurovasc. Res. 2019. V. 16. № 1. P. 3–11.
  127. Schmeisser K., Parker J.A. // Front. Cell. Dev. Biol. 2019. V. 7. P. 192.
  128. Cejka C., Kubinova S., Cejkova J. // Histol. Histopathol. 2019. V. 34. № 6. P. 611–618.
  129. Kaplon R.E., Hill S.D., Bispham N.Z., Santos-Parker J.R., Nowlan M.J., Snyder L.L., Chonchol M., LaRocca T.J., McQueen M.B., Seals D.R. // Aging. 2016. V. 8. № 6. P. 1167–1183.
  130. Noorasyikin M.A., Azizan E.A., Teh P.C., Farah Waheeda T., Siti Hajar M.D., Long K.C., Norlinah M.I. // Park. Relat. Disord. 2020. V. 70. P. 42–44.
  131. Yap K.H., Azmin S., Makpol S., Damanhuri H.A., Mustapha M., Hamzah J.C., Ibrahim N.M. // Neural Regen. Res. 2023. V. 18. № 6. P. 1179–1185.
  132. Assoni G., Frapporti G., Colombo E., Gornati D., Perez-Carrion M.D., Polito L., Seneci P., Piccoli G., Arosio D. // Bioorg. Med. Chem. Lett. 2021. V. 40. P. 127929.
  133. Frapporti G., Colombo E., Ahmed H., Assoni G., Polito L., Randazzo P., Arosio D., Seneci P., Piccoli G. // Pharmaceutics. 2022. V. 14. № 4. P. 862.
  134. Zhang Y., Shaikh N., Ferey J.L., Wankhade U.D., Chintapalli S.V., Higgins C.B. Crowley J.R., Heitmeier M.R., Stothard A.I., Mihi B., Good M., Higashiyama T., Swarts B.M., Hruz P.W., Shankar K., Tarr P.I., DeBosch B.J. // Gastroenterology. 2020. V. 158. № 5. P. 1402–1416.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (116KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 А.Б. Пупышев, Т.А. Короленко, М.А. Тихонова

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».