Serotonin System of the Brain in the Mechanism of Seasonal Affective Disorder

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

Seasonal affective disorder (SAD) is a complex of depressive-like disorders observed in the autumn/winter period. SAD is a significant economic, social and medical problem. There are numerous but contradictory clinical data on the involvement of the serotonin (5-HT) system of the brain in the mechanism of SAD and on the association of mutations in the genes encoding enzymes of metabolism, transporter and receptors of 5-HT with the risk of this pathology. The review examines in detail both clinical observations and all available experimental data on the effect of short daylight exposure on the 5-HT system of the brain and 5-HT-dependent behavior in two laboratory objects, mice and zebrafish (Danio rerio). The following general patterns were revealed in the two species: (1) a decrease in motor activity and an increase in anxiety under mild stress and (2) an increase in the level of the 5-HT metabolite, 5-hydroxyindoleacetic acid (5-HIAA) in the brain of mice and fish kept for a long time under short-day conditions. In mice, keeping under short-day conditions sharply increases the severity of depressive-like behavior in the forced swimming test. At the same time, in these two species, no association between the reduced activity of the key enzyme of 5-HT synthesis, tryptophan hydroxylase, and the severity of behavioral disorders caused by short-day exposure was observed. Despite the fact that the 5-HT system of the brain is undoubtedly involved in the mechanism of SAD, it apparently is not a key one in the mechanism of the severity of this pathology.

About the authors

I. E. Sorokin

Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch of RAS

Email: avkulikov52@gmail.com
Novosibirsk, Russia

A. V. Kulikov

Institute of Cytology and Genetics, Siberian Branch of RAS

Author for correspondence.
Email: avkulikov52@gmail.com
Novosibirsk, Russia

References

  1. Levitan R.D. // Dialogues Clin. Neurosci. 2007. V. 9. P. 315–324.
  2. Miller A.L. // Altern. Med. Rev. 2005. V. 10. P. 5–13.
  3. Van Praag H.M. // Prog. Neuropsychopharmacol Biol. Psychiatry. 2004. V. 28. P. 891–907.
  4. Popova N.K., Kulikov A.V. // Expert Opin. Ther. Targets. 2010. V. 14(11). P. 1259–1271.
  5. Carlsson A., Svennerholm L., Winblad B. // Acta Psychiatr. Scand. Suppl. 1980. V. 280. P. 75–85.
  6. Gupta A, Sharma P.K., Garg V.K., Singh A.K., Mondal S.C. // Eur. Rev. Med. Pharmacol. Sci. 2013. V. 17. № 1. P. 49–55.
  7. Kulikov A.V., Popova N.K. // Rev Neurosci. 2015. V. 26. № 6. P. 679–690.
  8. Eagles J.M. // Med. Hypotheses. 2004. V. 63. P. 767–772.
  9. Magnusson A. // Acta. Psychiatr. Scand. 2000. V. 101. P. 176–184.
  10. Wirz-Justice A., Ajdacic V., Rössler W., Steinhausen H.C., Angst J. // Eur. Arch. Psychiatry Clin. Neurosci. 2019. V. 269. № 7. P. 833–839.
  11. Rosen L.N., Targum S.D., Terman M., Bryant M.J., Hoffman H., Kasper S.F., Hamovit J.R., Docherty J.P., Welch B., Rosenthal N.E. // Psychiatry Res. 1990. V. 31. P. 131–144
  12. Sohn C.H., Lam R.W. // CNS Spectr. 2005. V. 10. № 8. P. 635–646.
  13. Rosenthal N.E., Sack D.A., Gillin J.C., Lewy A.J., Goodwin F.K., Davenport Y., Mueller P.S., Newsome D.A., Wehr T.A. // Arch. Gen. Psychiatry. 1984. V. 41. P. 72–80.
  14. Levitt A.J., Boyle M.H. // Can. J. Psychiatry. 2002. V. 47. № 4. P. 361–367.
  15. Potkin S.G., Zetin M., Stamenkovic V., Kripke D., Bunney W.E. Jr. // Clin. Neuropharmacol. 1986. V. 9. № 4. P. 181–183.
  16. Blazer D.G., Kessler R.C., Swartz M.S. // Br. J. Psychiatry. 1998. V. 172. P. 164–167.
  17. Mersch P.P., Middendorp H.M., Bouhuys A.L., Beersma D.G., van den Hoofdakker R.H. // J. Affect. Disord. 1999. V. 53. № 1. P. 35–48.
  18. Wehr T.A., Duncan W.C. Jr., Sher L., Aeschbach D., Schwartz P.J., Turner E.H., Postolache T.T., Rosenthal N.E. // Arch. Gen. Psychiatry. 2001. V. 58. № 12. P. 1108–1114.
  19. Wehr T.A. // J. Biol. Rhythms. 2001. V. 16. № 4. P. 348–364.
  20. Terman M., Terman J.S., Quitkin F.M., McGrath P.J., Stewart J.W., Rafferty B. // Neuropsychopharmacology 1989. V. 2. № 1. P. 1–22.
  21. Pjrek E., Baldinger-Melich P., Spies M., Papageorgiou K., Kasper S., Winkler D. // Eur. Psychiatry. 2016. V. 32. P. 28–33.
  22. Lewy A.J., Sack R.L., Miller L.S., Hoban T.M. // Science. 1987. V. 235. № 4786. P. 352–354.
  23. Smagula S.F., DuPont C.M., Miller M.A., Krafty R.T., Hasler B.P., Franzen P.L., Roecklein K.A. // Chronobiol. Int. 2018. V. 35 (11). P. 1553–1559.
  24. Checkley S.A., Murphy D.G., Abbas M., Marks M., Winton F., Palazidou E., Murphy D.M., Franey C., Arendt J. // Br. J. Psychiatry. 1993. V. 163. P. 332–337.
  25. Eastman C.I., Gallo L.C., Lahmeyer H.W., Fogg L.F. // Biol. Psychiatry. 1993. V. 34. № 4. P. 210–20.
  26. Oren D.A., Levendosky A.A., Kasper S., Duncan C.C., Rosenthal N.E. // Biol. Psychiatry. 1996. V. 39. № 3. P. 157–170.
  27. Lanfumey L., Mongeau R., Hamon M. // Pharmacol. Ther. 2013. V. 138. № 2. P. 176–184.
  28. Welsh J.H. // Adv. Pharmacol. 1968. V. 6 (Pt A). P. 171–188.
  29. Wu W.H., Cooper R.L. // Exp. Neurobiol. 2012. V. 21. № 3. P. 101–112.
  30. Gaspar P., Lillesaar C. // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci. 2012. V. 367. № 1601. P. 2382–2394.
  31. Audet M.A., Descarries L., Doucet G. // J. Chem. Neuroanat. 1989. V. 2. P. 29–44.
  32. Fitzpatrick P.F. // Annu. Rev. Biochem. 1999. V. 68. P. 355–381.
  33. Fitzpatrick P.F. // Arch. Biochem. Biophys. 2023. V. 735. P. 109518.
  34. Barnes N.M., Sharp T. // Neuropharmacology. 1999. V. 38. № 8. P. 1083–1152.
  35. Barnes N.M., Ahern G.P., Becamel C., Bockaert J., Camilleri M., Chaumont-Dubel S., Claeysen S., Cunningham K.A., Fone K.C., Gershon M., Di Giovanni G., Goodfellow N.M., Halberstadt A.L., Hartley R.M., Hassaine G., Herrick-Davis K., Hovius R., Lacivita E., Lambe E.K., Leopoldo M., Levy F.O., Lummis S.C.R., Marin P., Maroteaux L., McCreary A.C., Nelson D.L., Neumaier J.F., Newman-Tancredi A., Nury H., Roberts A., Roth B.L., Roumier A., Sanger G.J., Teitler M., Sharp T., Villalón C.M., Vogel H., Watts S.W., Hoyer D. // Pharmacol. Rev. 2021. V. 73. № 1. P. 310–520.
  36. Barker E., Blakey R. // Bloom E., Kupfer N. Psychopharmacology. The fourth generation of progress. New York: Raven Press, 1995. P. 321–333.
  37. Grouleff J., Ladefoged L.K., Koldsø H., Schiøtt B. // Front. Pharmacol. 2015. V. 6. P. 235.
  38. Shih J.C., Thompson R.F. // Am. J. Hum. Genet. 1999. V. 65. № 3. P. 593–598.
  39. Shih J.C., Wu J.B., Chen K. // J. Neural. Transm. 2011. V. 118. № 7. P. 979–986.
  40. Walther D.J., Peter J.U., Bashammakh S., Hörtnagl H., Voits M., Fink H., Bader M. // Science. 2003. V. 299. № 5603. P. 76.
  41. Walther D.J., Bader M. // Biochem. Pharmacol. 2003. V. 66. № 9. P. 1673–1680.
  42. Gutknecht L., Waider J., Kraft S., Kriegebaum C., Holtmann B., Reif A., Schmitt A., Lesch K.P. // J. Neural. Transm. 2008. V. 115. P. 1127–1132.
  43. Savelieva K.V., Zhao S., Pogorelov V.M., Rajan I., Yang Q., Cullinan E., Lanthorn T.H. // PLoS ONE. 2008. V. 3. № 10. e3301.
  44. Alenina N., Kikic D., Todiras M., Mosienko V., Qadri F., Plehm R., Boyé P., Vilianovitch L., Sohr R., Tenner K., Hörtnagl H., Bader M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2009. V. 106. P. 10333–10337.
  45. Beaulieu J.M., Zhang X., Rodriguiz R.M., Sotnikova T.D., Cools M.J., Wetsel W.C., Gainetdinov R.R., Caron M.G. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008. V. 105. P. 1333–1338.
  46. Koe B.K., Weissman A. // J. Pharmacol. Exp. Ther. 1966. V. 154. № 3. P. 499–516.
  47. Cervo L., Canetta A., Calcagno E., Burbassi S., Sacchetti G., Caccia S., Fracasso C., Albani D., Forloni G., Invernizzi R.W. // J. Neurosci. 2005. V. 25. № 36. P. 8165–8172.
  48. Kulikov A.V., Osipova D.V., Naumenko V.S., Terenina E., Mormède P., Popova N.K. // Behav. Brain. Res. 2012. V. 233. № 1. P. 113–1192.
  49. Hagsäter S.M., Pettersson R., Holmäng A., Eriksson E. // Acta. Neuropsychiatr. 2021. V. 33. P. 148–155.
  50. Zhang X., Gainetdinov R.R., Beaulieu J.M., Sotnikova T.D., Burch L.H., Williams R.B., Schwartz D.A., Krishnan K.R., Caron M.G. // Neuron. 2005. V. 45. P. 11–16.
  51. Ottenhof K.W., Sild M., Levesque M.L., Ruhé H.G., Booij L. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2018. V. 92. P. 29–42.
  52. Lin Y.M., Chao S.C., Chen T.M., Lai T.J., Chen J.S., Sun H.S. // Arch. Gen. Psychiatry. 2007. V. 64. P. 1015–1024.
  53. Scheuch K., Lautenschlager M., Grohmann M., Stahlberg S., Kirchheiner J., Zill P., Heinz A., Walther D.J., Priller J. // Biol. Psychiatry. 2007. V. 62. P. 1288–1294.
  54. Zhang X., Nichols P.J., Laje G., Sotnikova T.D., Gainetdinov R.R, Albert P.R., Rajkowska G., Stockmeier C.A., Speer M.C., Steffens D.C., Austin M.C., McMahon F.J., Krishnan K.R., Garcia-Blanco M.A. & Caron M.G. // Mol. Psychiatry. 2011. V. 16. P. 1169–1176.
  55. Zhou Z., Roy A., Lipsky R., Kuchipudi K., Zhu G., Taubman J., Enoch M.A., Virkkunen M., Goldman D. // Arch. Gen. Psychiatry. 2005. V. 62. P. 1109–1118.
  56. McKinney J., Johansson S., Halmoy A., Dramsdahl M., Winge I., Knappskog P.M., Haavik J. // Mol. Psychiatry. 2008. V. 13. P. 365–367.
  57. McKinney J.A., Turel B., Winge I., Knappskog P.M., Haavik J. // Hum. Mutat. 2009. V. 30. P. 787–794.
  58. Garriock H.A., Allen J.J., Delgado P., Nahaz Z., Kling M.A., Carpenter L., Burke M., Burke W., Schwartz T., Marangell L.B., Husain M., Erickson R.P., Moreno F.A. // Mol. Psychiatry. 2005. V. 10. P. 976–977
  59. Zhang X., Beaulieu J.M., Sotnikova T.D., Gainetdinov R.R., Caron M.G. // Science. 2004. V. 305. P. 217.
  60. Kulikov A.V., Osipova D.V., Naumenko V.S., Popova N.K. // Genes Brain. Behav. 2005. V. 4 (b). P. 482–485.
  61. Куликов А.В., Попова Н.К. // Генетика. 1983. Т. 19. С. 784–788.
  62. Osipova D.V., Kulikov A.V., Popova N.K. // J. Neurosci. Res. 2009. V. 87. № 5. 1168–1174.
  63. Siesser W.B., Zhang X., Jacobsen J.P., Sotnikova T.D., Gainetdinov R.R., Caron M.G. // Neurosci. Lett. 2010. V. 481. P. 6–11.
  64. Bazovkina D.V., Lichman D.V., Kulikov A.V. // Neurosci. Lett. 2015. V. 589. P. 79–82.
  65. Koshimizu H., Hirata N., Takao K., et al. // Neuropsychopharmacol Rep. 2019. V. 39. № 1. P. 56–60.
  66. Bazhenova E.Y., Sinyakova N.A., Kulikova E.A., Kazarinova I.A., Bazovkina D.V., Gainetdinov R.R., Kulikov A.V. // Neurosci. Lett. 2017. V. 653. P. 264–268.
  67. Bazhenova E.Y., Fursenko D.V., Kulikova E.A., Khotskin N.V., Sinyakova N.A., Kulikov A.V. // Neurosci. Lett. 2019. V. 699. P. 91–96.
  68. Komleva P.D., Bazhenova E.Y., Khotskin N.V., Kulikova E.A., Kulikov A.V. // Bull Exp Biol Med. 2023. V. 174. № 2. P. 199–204.
  69. Osipova D.V., Kulikov A.V., Mekada K., Yoshiki A., Moshkin M.P., Kotenkova E.V., Popova N.K. // Genes Brain. Behav. 2010. V. 9. P. 537–543.
  70. Evsiukova V.S., Kulikova E.A., Kulikov A.V. // Biomolecules. 2021. V. 11. № 10. P. 1421.
  71. Evsiukova V.S., Sorokin I.E., Kulikov P.A., Kulikov A.V. // Behav. Brain. Res. 2024. V. 466. P. 115000.
  72. Сорокин И.Е. Евсюкова В.С., Куликов А.В. // Бюлл. экспер. биол. мед. 2022. Т. 173. C. 279–284.
  73. Сорокин И.Е., Евсюкова В.С., Арефьева А.Б., Сачкова В.В., Куликов П.А., Куликов А.В. // Бюлл. экспер. биол. мед. 2023. Т. 175. № 6. С. 778–785.
  74. Albert P.R., Vahid-Ansari F. // Biochimie. 2019. V. 161. P. 34–45.
  75. Maximino C., Puty B., Benzecry R., Araújo J., Lima M.G., de Jesus Oliveira Batista E., Renata de Matos Oliveira K., Crespo-Lopez M.E. Herculano A.M. // Neuropharmacology. 2013. V. 73. P. 83–97.
  76. Herculano A.M., Maximino C. // Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry. 2014. V. 55. P. 50–66.
  77. Millan M.J., Marin P., Bockaert J., Mannoury la Cour C. // Trends Pharmacol. Sci. 2008. V. 29. № 9. P. 454–464.
  78. Zhang G., Stackman Jr. R.W. The role of serotonin 5-HT2A receptors in memory and cognition / Front. Pharmacol. 2015. V. 6. P. 225.
  79. Talvik-Lotfi M., Nyberg S., Nordstrom A.L., Ito H., Halldin C., Brunner F., Farde L. // Psychopharmacology. 2000. V. 148. P. 400–403.
  80. Bhagwagar Z., Hinz R., Taylor M., Fancy S., Cowen P., Grasby P. // Am J Psychiatry. 2006. V. 163. P. 1580–1587.
  81. Guiard B.P., Di Giovanni G. // Front. Pharmacol. 2015. V. 6. P. 46.
  82. Perani D., Garibotto V., Gorini A., Moresco R.M., Henin M., Panzacchi A., Matarrese M., Carpinelli A., Bellodi L., Fazio F. // NeuroImage. 2008. V. 42. P. 306–314.
  83. Lesch K.P., Bengel D., Heils A., Sabol S.Z., Greenberg B.D., Petri S., Benjamin J., Müller C.R., Hamer D.H., Murphy D.L. // Science. 1996. V. 274. № 5292. P. 1527–1531.
  84. Anguelova M., Benkelfat C., Turecki G. // Mol. Psychiatry. 2003. V. 8. № 6. P. 574–591.
  85. Willner P., Scheel-Krüger J., Belzung C. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2013. V. 37. P. 2331–2371.
  86. Hamon M., Blier P. // Prog. Neuropsychopharmacol Biol. Psychiatry. 2013. V. 45. P. 54–63.
  87. Miller BR, Hen R. // Curr. Opin. Neurobiol. 2015. V. 30. P. 51–58.
  88. Cryan J.F., Holmes A. // Nat. Rev. Drug. Discov. 2005. V. 4. № 9. P. 775–790.
  89. Petit-Demouliere B., Chenu F., Bourin M. // Psychopharmacology. 2005. 177. № 3. P. 245–55
  90. Yan H.C., Cao X., Das M., Zhu X.H., Gao T.M. // Neurosci. Bull. 2010. V. 26. № 4. P. 327–337.
  91. Kulikov A.V., Sinyakova N.A., Kulikova E.A., Khomenko T.M., Salakhutdinov N.F., Kulikov V.A., Volcho K.P. // Lett. Drug Des. Discov. 2019. V. 16. P. 1321–1328.
  92. Evsiukova V.S., Bazovkina D., Bazhenova E., Kulikova E.A., Kulikov A.V. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. P. 12851.
  93. Куликова Е.А., Фурсенко Д.В., Баженова Е.Ю., Куликов А.В. // Мол биол. 2020. Т. 54. C. 313–320.
  94. Куликова Е.А., Фурсенко Д.В., Баженова Е.Ю., Куликов А.В. // Мол. Биол. 2021. Т. 55. C. 660–666.
  95. Monti J.M. Serotonin control of sleep-wake behavior / Sleep Med. Rev. 2011. V. 15. P. 269–281.
  96. Tyrer A.E., Levitan R.D., Houle S., Wilson A.A., Nobrega J.N., Meyer J.H. // Neuropsychopharmacology. 2016. V. 41. P. 2447–2454.
  97. Rosenthal N.E., Mazzanti C.M., Barnett R.L., Hardin T.A., Turner E.H., Lam G.K., Ozaki N., Goldman D. // Mol. Psychiatry. 1998. V. 3. № 2. P. 175–177.
  98. Sher L., Hardin T.A., Greenberg B.D., Murphy D.L., Li Q., Rosenthal N.E. // Am. J. Psychiatry. 1999. V. 156. № 11. P. 1837.
  99. Praschak-Rieder N., Willeit M., Winkler D., Neumeister A., Hilger E., Zill P., Hornik K., Stastny J., Thierry N., Ackenheil M., Bondy B., Kasper S. // Eur. Neuropsychopharmacol. 2002. V. 12. № 2. P. 129–134.
  100. Thierry N., Willeit M., Praschak-Rieder N., Zill P., Hornik K., Neumeister A., Lenzinger E., Stastny J., Hilger E., Konstantinidis A., Aschauer H., Ackenheil M., Bondy B., Kasper S. // Eur. Neuropsychopharmacol. 2004. V. 14. № 1. P. 53–58.
  101. Lenzinger E., Neumeister A., Praschak-Rieder N., Fuchs K., Gerhard E., Willeit M., Sieghart W., Kasper S.F., Hornik K., Aschauer H.N. // Psychiatry Res. 1999. V. 85. № 3. P. 241–246.
  102. Johansson C., Smedh C., Partonen T., Pekkarinen P., Paunio T., Ekholm J., Peltonen L., Lichtermann D., Palmgren J., Adolfsson R., Schalling M. // Neurobiol Dis. 2001. V. 8. № 2. P. 351–357.
  103. Johansson C., Willeit M., Levitan R., Partonen T., Smedh C., Del Favero J., Bel Kacem S., Praschak-Rieder N., Neumeister A., Masellis M., Basile V., Zill P., Bondy B., Paunio T., Kasper S., Van Broeckhoven C., Nilsson L.G., Lam R., Schalling M., Adolfsson R. // Psychol. Med. 2003. V. 33. № 5. P. 785–792.
  104. Willeit M., Praschak-Rieder N., Neumeister A., Zill P., Leisch F., Stastny J., Hilger E., Thierry N., Konstantinidis A., Winkler D., Fuchs K., Sieghart W., Aschauer H., Ackenheil M., Bondy B., Kasper S. // Mol. Psychiatry. 2003. V. 8. № 11. P. 942–946.
  105. Enoch M.A., Goldman D., Barnett R., Sher L., Mazzanti C.M., Rosenthal N.E. // Mol Psychiatry. 1999. V. 4. № 1. P. 89–92.
  106. Arias B., Gutiérrez B., Pintor L., Gastó C., Fañanás L. // Mol. Psychiatry. 2001. V. 6. № 2. P. 239–42.
  107. Molnar E., Lazary J., Benko A., Gonda X., Pap D., Mekli K., Juhasz G., Kovacs G., Kurimay T., Rihmer Z., Bagdy G. // Eur. Neuropsychopharmacol. 2010. V. 20. № 9. P. 655–662.
  108. Ozaki N., Rosenthal N.E., Pesonen U., Lappalainen J., Feldman-Naim S., Schwartz P.J., Turner E.H., Goldman D. // Biol Psychiatry. 1996. V. 40. № 12. P. 1267–1272.
  109. Nørgaard M., Ganz M., Svarer C., Fisher P.M., Churchill N.W., Beliveau V., Grady C., Strother S.C., Knudsen G.M. Brain 522 Networks Implicated in Seasonal Affective Disorder: // Front. Neurosci. 2017. V. 11. P. 614.
  110. McMahon B., Nørgaard M., Svarer C., Andersen S.B., Madsen M.K., Baaré W.F.C., Madsen J., Frokjaer V.G., Knudsen G.M. // Eur. Neuropsychopharmacol. 2018. V. 28. P. 1151–1160.
  111. Tam, E.M., Lam, R.W., Levitt, A.J. // Can. J. Psychiatry. 1995. V. 40. P. 457–466.
  112. Lam R.W., Gorman C.P., Michalon M., Steiner M., Levitt A.J., Corral M.R., Watson G.D., Morehouse R.L., Tam W., Joffe R.T. // Am. J. Psychiatry. 1995. V. 152. P. 1765–1770.
  113. Lam R.W., Levitt A.J., Levitan R.D., Enns M.W., Morehouse R., Michalak E.E., Tam E.M. // Am. J. Psychiatry. 2006. V. 163. P. 805–812.
  114. Partonen T., Lonnqvist J. // J. Affect. Disord. 1996. V.. 41. P. 93–99.
  115. Ruhrmann S., Kasper S., Hawellek B., Martinez B., Hoflich G., Nickelsen T., Möller H.J. // Psychol. Med. 1998. V. 28. P. 923–933.
  116. Valzelli L., Bernasconi S., Cusumano G. // Neuropsychobiology. 1977. V. 3 (1). P. 35–41.
  117. Оттер М.И. // Бюлл. экспер. Биол. мед. 1982. Т. 94. № 7. С. 84–86.
  118. Кудрявцева Н.Н., Попова Н.К. // Бюлл. экспер. Биол. мед. 1973. № 4. С. 44–47.
  119. Popova N.K., Voronova I.P., Kulikov A.V. // Pharmacol. Biochem. Behav. 1993. V. 46. № 1. P. 9–13.
  120. Dixit B.N., Buckley J.P. // Life Sci. 1967. V. 6. № 7. P. 755–758.
  121. Goda R., Otsuka T., Iwamoto A., Kawai M., Shibata S., Furuse M., Yasuo S. // Neurosci. Lett. 2015. V. 593. P. 95–100.
  122. Quay W.B. // Life Sci. 1965. V. 4. P. 379–384.
  123. Okada F. // Life Sci I. 1971 V. 10. № 2. P. 77–86.
  124. Asano Y. // Life Sci I. 1971. V. 10. № 15. P. 883–894.
  125. Nexon L, Poirel VJ, Clesse D, Pévet P, Raison S. // Eur. J. Neurosci. 2009. V. 30. № 9. P. 1790–1801.
  126. Malek Z.S., Pévet P., Raison S. // Neuroscience. 2004. V. 125. № 3. P. 749–758.
  127. Einat H., Kronfeld-Schor N., Eilam D. // Behav. Brain Res. 2006. V. 173. P. 153–157.
  128. Leach G., Ramanathan C., Langel J., Yan L. // Neuroscience. 2013. V. 234. P. 31–39.
  129. Prendergast B.J., Nelson R.J. // Psychoneuroendocrinology. 2005. V. 30. P. 438–452.
  130. Otsuka T., Kawai M., Togo Y., Goda R., Kawase T., Matsuo H., Iwamoto A., Nagasawa M., Furuse M., Yasuo S. // Psychoneuroendocrinology. 2014. V. 40. P. 37–47.
  131. Bazhenova E.Y., Fursenko D.V., Khotskin N.V., Sorokin I.E., Kulikov A.V. // Vavilov Journal of Genetics and Breeding. 2019. V. 22. № 1. P. 55–61.
  132. Adonina S., Bazhenova E., Bazovkina D. // Int. J. Mol. Sci. 2024. V. 25. № 5. P. 2469.
  133. Хоцкин Н.В., Баженова Е.Ю., Куликова Е.А., Сорокин И.Е., Куликов А.В. // Журнал высшей нервной деятельности им. И.П. Павлова. 2019. Т. 69. С. 85–94.
  134. Roseboom P.H., Namboodiri M.A., Zimonjic D.B., Popescu N.C., Rodriguez I.R., Gastel J.A., Klein D.C. // Brain Res. Mol. Brain Res. 1998. V. 63. P. 189–197.
  135. Engeszer R.E., Patterson L.B., Rao A.A., Parichy D.M. // Zebrafish. 2007. V. 4. № 1. P. 21–40.
  136. Arunachalam M., Raja M., Vijayakumar C., Malaiammal P., Mayden R.L. // Zebrafish. 2013. V. 10. № 1. P. 1–14.
  137. Spence R., Gerlach G., Lawrence C., Smith C. // Biol. Rev. Camb. Philos. Soc. 2008. V. 83. № 1. P. 13–34.
  138. Kalueff A.V., Stewart A.M., Gerlai R. // Trends Pharmacol. Sci. 2014. V. 35. P. 63–75.
  139. Stewart A.M., Braubach O., Spitsbergen J., Gerlai R., Kalueff A.V. // Trends Neurosci. 2014. V. 37. P. 264–278.
  140. Синякова Н.А., Куликова Е.А., Енглевский Н.A., Куликов А.В. // Бюлл. экспер. биол. Мед. 2017. Т. 164. № 11. C. 573–576.
  141. Lillesaar C. // Journal Chemical Neuroanatomy. 2011. V. 41. P. 294–308.
  142. Panula P., Chen Y.C., Priyadarshini M., Kudo H., Semenova S., Sundvik M., Sallinen V. // Neurobiol. Dis. 2010. V. 40. P. 46–57.
  143. Aharon D., Marlow F.L. // Cell Mol. Life Sci. 2021. V. 79. P. 8.
  144. Santos D., Luzio A., Coimbra A.M. // Aquat. Toxicol. 2017. V. 191. P. 141–163.
  145. Genario R., Giacomini ACVV, de Abreu M.S., Marcon L., Demin K.A., Kalueff A.V. // Neurosci Lett. 2020. V. 714. P. 134548.
  146. Фурсенко Д.В., Баженова Е.Ю., Хоцкин Н.В., Сорокин И.Е., Куликова Е. А., Куликов А.В. // Бюлл. экспер. биол. мед. 2019. Т. 167. С. 108–112.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2025 Russian Academy of Sciences

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».