Профиль резистентности к противомикробным препаратам Staphylococcus aureus и Enterococcus faecalis, выделенных на территории Кыргызской Республики

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Обоснование. Распространение устойчивых к антибактериальным препаратам микроорганизмов и генов резистентности через продукты питания, является серьёзной проблемой для мирового здравоохранения.

Цель исследования. Проведение эпидемиологического мониторинга за антибиотикорезистентными бактериями, выделенными из пищевой продукции на территории Кыргызской Республики, посредством изучения их фенотипического и генотипического профилей чувствительности.

Методы. Проведено наблюдательное одномоментное исследование. Выполняли видовую идентификацию микроорганизмов методом матрично-активированной лазерной ионизации с времяпролётной масс-спектрометрией. Фенотипическую чувствительность определяли по отношению к 35 противомикробным препаратам методом минимальной подавляющей концентрации. Гены устойчивости к противомикробным препаратам определяли с помощью полногеномного секвенирования.

Результаты. Объектами исследований были антибиотикорезистентные культуры Staphylococcus aureus (n=16) и Enterococcus faecalis (n=36), выделенные из готовой к употреблению пищевой продукции на территории Кыргызской Республики в период с 2020 по 2023 год. Проведённые исследования указывают на преобладание антибиотикорезистентных культур в мясомолочной продукции и воде. Установлено, что исследуемые изоляты каждого из видов разделились на 3 сиквенс-типа: S. aureus (ST5, ST15, ST45); E. faecalis (ST21, ST133, ST179). Согласно полученным данным, все изоляты S. aureus, содержащие ген устойчивости к β-лактамам blaZ, были фенотипически резистентны к этой группе антибиотиков. При фенотипической устойчивости изолятов S. aureus к ванкомицину, линезолиду и даптомицину, достигающей 25%, генетических маркёров резистентности к этим препаратам резерва не выявлено. Изоляты E. faecalis, несущие ген tetM, были фенотипически устойчивы к тетрациклину, при этом общая доля резистентных к тетрациклину культур составила 83,3%. Высокая доля E. faecalis, содержащих ген резистентности к макролидам lsaA, составляющая 31,7%, соотносится с данными об ожидаемом фенотипе резистентности этого микроорганизма.

Заключение. Проведённые исследования на территории Кыргызской Республики подтверждают необходимость мониторинга за распространением устойчивости к противомикробным препаратам патогенов через пищевую цепочку.

Об авторах

Ирина Борисовна Королёва

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: martiusheva@cmd.su
ORCID iD: 0000-0002-9397-9646
SPIN-код: 5463-6656
Россия, 111123, Москва, ул. Новогиреевская, д. 3А

Нина Георгиевна Куликова

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: kulikova_ng@cmd.su
ORCID iD: 0000-0002-1716-6969
SPIN-код: 8876-0698

канд. биол. наук

Россия, Москва

Люция Айткалиевна Битюмина

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: bitumina@cmd.su
ORCID iD: 0000-0002-5378-0827
SPIN-код: 2311-2279
Россия, Москва

Юлия Владимировна Михайлова

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: mihailova@cmd.su
ORCID iD: 0000-0002-5646-538X
SPIN-код: 4271-1072

канд. биол. наук

Россия, Москва

Андрей Александрович Шеленков

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: shelenkov@cmd.su
ORCID iD: 0000-0002-7409-077X
SPIN-код: 6710-7264

канд. физ.-мат. наук

Россия, Москва

Анна Евгеньевна Карпенко

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: a.egorova@cmd.su
ORCID iD: 0000-0003-0486-1353
SPIN-код: 6350-1373
Россия, Москва

Дарья Константиновна Кондратьева

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: kondrateva@cmd.su
ORCID iD: 0009-0009-6693-3990
SPIN-код: 4634-9319
Россия, Москва

Гулнара Эркинбековна Аманкулова

Департамент профилактики заболеваний и государственного санитарно-эпидемиологического надзора

Email: amankulova_63@mail.ru
ORCID iD: 0009-0000-0256-3913
Киргизия, Бишкек

Айгуль Бейшебаевна Джумаканова

Департамент профилактики заболеваний и государственного санитарно-эпидемиологического надзора

Email: aigul.dzumakanova.dgsn@mail.ru
ORCID iD: 0009-0005-9065-6744
Киргизия, Бишкек

Игорь Николаевич Манзенюк

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: manzeniuk@cmd.su
ORCID iD: 0000-0002-1146-1430
SPIN-код: 5013-6441

канд. мед. наук

Россия, Москва

Василий Геннадиевич Акимкин

Центральный научно-исследовательский институт эпидемиологии

Email: vgakimkin@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-4228-9044
SPIN-код: 4038-7455

д-р мед. наук, профессор, академик РАН

Россия, Москва

Список литературы

  1. World Health Organization. WHO Bacterial Priority Pathogenes List, 2024: Bacterial Pathogens of Public Health Importance to Guide Research, Development and Strategies to Prevent and Control Antimicrobial Resistance [Internet]. Geneva: World Health Organization; 2024 [cited 2024 Jul 21]. ISBN: 978-92-4-009346-1 Available from: https://iris.who.int/bitstream/handle/10665/376776/9789240093461-eng.pdf
  2. Govindaraj Vaithinathan A, Vanitha A. WHO Global Priority Pathogens List on Antibiotic Resistance: An Urgent Need for Action to Integrate One Health Data. Perspect Public Health. 2018;138(2):87–88. doi: 10.1177/1757913917743881
  3. European Food Safety Authority, European Centre for Disease Prevention and Control. The European Union One Health 2022 Zoonoses Report. EFSA Journal. 2023;21(12):e8442. doi: 10.2903/j.efsa.2023.8442
  4. Spoor LE, McAdam PR, Weinert LA, et al. Livestock Origin for a Human Pandemic Clone of Community-Associated Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus. mBio. 2013;4(4). doi: 10.1128/mBio.00356-13 EDN: YEFPFB
  5. Chen H, Zhang J, He Y, et al. Exploring the Role of Staphylococcus aureus in Inflammatory Diseases. Toxins. 2022;14(7):464. doi: 10.3390/toxins14070464 EDN: KRTLSL
  6. Golob M, Pate M, Kušar D, et al. Antimicrobial Resistance and Virulence Genes in Enterococcus faecium and Enterococcus faecalis from Humans and Retail Red Meat. Biomed Res Int. 2019;2019:2815279. doi: 10.1155/2019/2815279
  7. Dendani Chadi Z, Dib L, Zeroual F, Benakhla A. Usefulness of Molecular Typing Methods for Epidemiological and Evolutionary Studies of Staphylococcus aureus Isolated From Bovine Intramammary Infections. Saudi Journal of Biological Sciences. 2022;29(8):103338. doi: 10.1016/j.sjbs.2022.103338 EDN: ZCFXNY
  8. Dendani Chadi Z, Arcangioli MA. Pulsed-Field Gel Electrophoresis Analysis of Bovine Associated Staphylococcus aureus: A Review. Pathogens. 2023;12(7):966. doi: 10.3390/pathogens12070966 EDN: PERGQD
  9. Strommenger B, Layer F, Werner G. Staphylococcus aureus and Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus in Workers in the Food Industry. In: Fetsch A. Staphylococcus aureus. Academic Press; 2018. P. 163–188. ISBN: 978-0-12-809671-0 doi: 10.1016/B978-0-12-809671-0.00009-7
  10. Fiore E, Van Tyne D, Gilmore MS. Pathogenicity of Enterococci. Microbiology Spectrum. 2019;7(4). doi: 10.1128/microbiolspec.GPP3-0053-2018
  11. Jolley KA, Bray JE, Maiden MCJ. Open-access Bacterial Population Genomics: BIGSdb Software, the PubMLST.org Website and Their Applications. Wellcome Open Research. 2018;3:124. doi: 10.12688/wellcomeopenres.14826.1
  12. Bankevich A, Nurk S, Antipov D, et al. SPAdes: A New Genome Assembly Algorithm and Its Applications to Single-Cell Sequencing. Journal of Computational Biology. 2012;19(5):455–477. doi: 10.1089/cmb.2012.0021 EDN: PDOPXT
  13. Shelenkov A, Mikhaylova Y, Yanushevich Y, et al. Molecular Typing, Characterization of Antimicrobial Resistance, Virulence Profiling and Analysis of Whole-Genome Sequence of Clinical Klebsiella pneumoniae Isolates. Antibiotics. 2020;9(5):261. doi: 10.3390/antibiotics9050261 EDN: MVCPAP
  14. Murlenkov NV. Problems and Factors of Development of Antibiotic Resistance in Agriculture. Biologija v sel’skom hozjajstve. 2019;(4):11–14. EDN: JNLYWI
  15. Mak PHW, Rehman MA, Kiarie EG, et al. Production Systems and Important Antimicrobial Resistant-Pathogenic Bacteria in Poultry: A Review. Journal of Animal Science and Biotechnology. 2022;13(1):1–20. doi: 10.1186/s40104-022-00786-0 EDN: IVPZXZ
  16. Kuzminsky II, Stepanova EA, Zhashko NV, Radyush IS. Resistance of Microorganisms Isolated From Endometritis in Cows to the Antimicrobial Drugs Used. In: Proceedings of the International Scientific and Practical Conference dedicated to the 95th anniversary of the Department of Obstetrics, Gynecology and Biotechnology of Animal Reproduction and the 45th anniversary of the veterinary and scientific and practical activities of Professor R.G. Kuzmich “Problems of Animal Reproductive Health and Ways to Solve Them”. Vitebsk: Vitebsk State Akademy or Veterinary Medicine; 2022. P. 48–51. EDN: PLYZDK
  17. Mekhloufi OA, Chieffi D, Hammoudi A, et al. Prevalence, Enterotoxigenic Potential and Antimicrobial Resistance of Staphylococcus aureus and Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus (MRSA) Isolated from Algerian Ready to Eat Foods. Toxins. 2021;13(12):835. doi: 10.3390/toxins13120835 EDN: WQWNDT
  18. Kulikova NG, Chernyshkov AV, Mikhaylova YV, et al. Antimicrobial Resistance of Staphylococcus aureus Isolates Isolated From Food Products in the Territory of the Republic of Kazakhstan. Infectious Diseases. 2024;22(1):91–99. doi: 10.20953/1729-9225-2024-1-91-99 EDN: MJETCL
  19. Kayumova MU, Ruziev MM, Kulikova NG, et al. Antibiotic Resistance of Foodborne Microorganisms Isolated in the Republic of Tajikistan. Public Health and Life Environment — PH&LE. 2024;32(4):45–50. doi: 10.35627/2219-5238/2023-32-4-45-50 EDN: ROFEEI
  20. Hanson BM, Dressler AE, Harper AL, et al. Prevalence of Staphylococcus aureus and Methicillin-Resistant Staphylococcus aureus (MRSA) on Retail Meat in Iowa. Journal of Infection and Public Health. 2011;4(4):169–174. doi: 10.1016/j.jiph.2011.06.001
  21. Abdalrahman L, Wells H, Fakhr M. Staphylococcus aureus is More Prevalent in Retail Beef Livers than in Pork and other Beef Cuts. Pathogens. 2015;4(2):182–198. doi: 10.3390/pathogens4020182
  22. Thwala T, Madoroba E, Basson A, Butaye P. Prevalence and Characteristics of Staphylococcus aureus Associated with Meat and Meat Products in African Countries: A Review. Antibiotics. 2021;10(9):1108. doi: 10.3390/antibiotics10091108 EDN: CKZCYE
  23. Wu S, Huang J, Wu Q, et al. Staphylococcus aureus Isolated From Retail Meat and Meat Products in China: Incidence, Antibiotic Resistance and Genetic Diversity. Frontiers in Microbiology. 2018;9:2767. doi: 10.3389/fmicb.2018.02767
  24. Lv G, Jiang R, Zhang H, et al. Molecular Characteristics of Staphylococcus aureus From Food Samples and Food Poisoning Outbreaks in Shijiazhuang, China. Frontiers in Microbiology. 2021;12:652276. doi: 10.3389/fmicb.2021.652276 EDN: GNVMOC
  25. Ning K, Zhou R, Li M. Antimicrobial Resistance and Molecular Typing of Staphylococcus aureus Isolates From Raw Milk in Hunan Province. PeerJ. 2023;11:e15847. doi: 10.7717/peerj.15847 EDN: SLTENO
  26. Katayama Y, Zhang HZ, Hong D, Chambers HF. Jumping the Barrier to Beta-Lactam Resistance in Staphylococcus aureus. J Bacteriol. 2003;185(18):5465–5472. doi: 10.1128/JB.185.18.5465-5472.2003
  27. Guo YH, He ZL, Ji QL, et al.. Population Structure of Food-Borne Staphylococcus aureus in China. Zhonghua Liu Xing Bing Xue Za Zhi. 2023;44(6):982–989. doi: 10.3760/cma.j.cn112338-20221206-01043
  28. Sadat A, Shata RR, Farag AMM, et al. Prevalence and Characterization of PVL-Positive Staphylococcus aureus Isolated from Raw Cow’s Milk. Toxins. 2022;14(2):97. doi: 10.3390/toxins14020097 EDN: ESJZTN
  29. Beier R, Andrews K, Hume M, et al. Disinfectant and Antimicrobial Susceptibility Studies of Staphylococcus aureus Strains and ST398-MRSA and ST5-MRSA Strains from Swine Mandibular Lymph Node Tissue, Commercial Pork Sausage Meat and Swine Feces. Microorganisms. 2021;9(11):2401. doi: 10.3390/microorganisms9112401 EDN: RCYSHF
  30. Park S, Ronholm J. Staphylococcus aureus in Agriculture: Lessons in Evolution from a Multispecies Pathogen. Clinical Microbiology Reviews. 2021;34(2). doi: 10.1128/cmr.00182-20 EDN: WFZAFI
  31. Pérez-Boto D, D’Arrigo M, García-Lafuente A, et al. Staphylococcus aureus in the Processing Environment of Cured Meat Products. Foods. 2023;12(11):2161. doi: 10.3390/foods12112161 EDN: KXNQQA
  32. Naorem RS, Goswami G, Gyorgy S, Fekete C. Comparative analysis of prophages carried by human and animal-associated Staphylococcus aureus strains spreading across the European regions. Scientific Reports. 2021;11(1):18994. doi: 10.1038/s41598-021-98432-8 EDN: WWZMQX
  33. Wang H, Shen J, Zhu C, et al. Antibiotics Resistance and Virulence of Staphylococcus aureus Isolates Isolated from Raw Milk from Handmade Dairy Retail Stores in Hefei City, China. Foods. 2022;11(15):2185. doi: 10.3390/foods11152185 EDN: MTESAK
  34. Zhu Z, Liu X, Chen X, et al. Prevalence and Virulence Determinants of Staphylococcus aureus in Wholesale and Retail Pork in Wuhan, Central China. Foods. 2022;11(24):4114. doi: 10.3390/foods11244114 EDN: FFTZDT
  35. Lowder BV, Guinane CM, Ben Zakour NL, et al. Recent Human-to-poultry Host Jump, Adaptation, and Pandemic Spread of Staphylococcus aureus. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2009;106(46):19545–19550. doi: 10.1073/pnas.0909285106
  36. El-Telbany M, Lin CY, Abdelaziz MN, et al. Potential Application of Phage vB_EfKS5 to control Enterococcus faecalis and its Biofilm in Food. AMB Express. 2023;13(1):130. doi: 10.1186/s13568-023-01628-6 EDN: ANWUCB
  37. Holman DB, Klima CL, Gzyl KE, et al. Antimicrobial Resistance in Enterococcus spp. Isolated from a Beef Processing Plant and Retail Ground Beef. Microbiology Spectrum. 2021;9(3):e01980-21. doi: 10.1128/Spectrum.01980-21 EDN: GYEAGX
  38. Wei L, Wu Q, Zhang J, et al. Prevalence and Genetic Diversity of Enterococcus faecalis Isolates from Mineral Water and Spring Water in China. Frontiers in Microbiology. 2017;8:1109. doi: 10.3389/fmicb.2017.01109
  39. Cho S, Jackson CR, Frye JG. The prevalence and antimicrobial resistance phenotypes of Salmonella, Escherichia coli and Enterococcus sp. in surface water. Letters in Applied Microbiology. 2020;71(1):3–25. doi: 10.1111/lam.13301 EDN: TLEFBM
  40. The European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing. Breakpoint tables for interpretation of MICs and zone diameters [Internet]. Version 13.0. В: The European Committee on Antimicrobial Susceptibility Testing, 2023–2024. Available from: http://www.eucast.org
  41. Gołaś-Prądzyńska M, Łuszczyńska M, Rola JG. Dairy Products: A Potential Source of Multidrug-Resistant Enterococcus faecalis and Enterococcus faecium Strains. Foods. 2022;11(24):4116. doi: 10.3390/foods11244116 EDN: ZGUZIG
  42. Li J, Yang L, Huang X, et al. Molecular Characterization of Antimicrobial Resistance and Virulence Factors of Enterococcus faecalis from Ducks at Slaughterhouses. Poultry Science. 2022;101(4):101646. doi: 10.1016/j.psj.2021.101646 EDN: OJEFLQ
  43. EFSA Panel on Animal Health and Welfare, More S, Bicout D, et al. Assessment of Listing and Categorisation of Animal Diseases Within the Framework of the Animal Health Law (Regulation (EU) No. 2016/429): Bluetongue. EFSA Journal. 2017;15(8):e04957. doi: 10.2903/j.efsa.2017.4957
  44. Kim E, Shin SW, Kwak HS, et al. Prevalence and Characteristics of Phenicol-Oxazolidinone Resistance Genes in Enterococcus Faecalis and Enterococcus Faecium Isolated from Food-Producing Animals and Meat in Korea. International Journal of Molecular Sciences. 2021;22(21):11335. doi: 10.3390/ijms222111335 EDN: EUVWJM
  45. Zheng JX, Wu Y, Lin ZW, et al. Characteristics of and Virulence Factors Associated with Biofilm Formation in Clinical Enterococcus faecalis Isolates in China. Frontiers in Microbiology. 2017;8:272233. doi: 10.3389/fmicb.2017.02338
  46. Farias BO, Montenegro KS, Nascimento APA, et al. First Report of a Wastewater Treatment-Adapted Enterococcus faecalis ST21 Harboring vanA Gene in Brazil. Current Microbiology. 2023;80(9):313. doi: 10.1007/s00284-023-03418-6 EDN: WUTCXH
  47. Neumann B, Prior K, Bender JK, et al. A Core Genome Multilocus Sequence Typing Scheme for Enterococcus faecalis. Journal of Clinical Microbiology. 2019;57(3):e01686-18. doi: 10.1128/JCM.01686-18 EDN: MKTCCC
  48. Pöntinen AK, Top J, Arredondo-Alonso S, et al. Apparent Nosocomial Adaptation of Enterococcus faecalis Predates the Modern Hospital Era. Nat Commun. 2021;12(1):1523. doi: 10.1038/s41467-021-21749-5
  49. Zaitseva EA, Luchaninova VN, Melnikova EA, et al. Clinical and Microbiological Aspects of Enterococcus faecalis-associated Urinary Tract Infection. Russian Journal of Infection and Immunity. 2021;11(1):184–190. doi: 10.15789/2220-7619-CAM-1341 EDN: XIZSPD
  50. Moles L, Gómez M, Jiménez E, et al. Preterm Infant Gut Colonization in the Neonatal ICU and Complete Restoration 2 years later. Clinical Microbiology and Infection. 2015;21(10):936.e1–936.e10. doi: 10.1016/j.cmi.2015.06.003
  51. Biggel M, Nüesch-Inderbinen M, Raschle S, et al. Spread of Vancomycin-Resistant Enterococcus faecium ST133 in the Aquatic Environment in Switzerland. Journal of Global Antimicrobial Resistance. 2021;27:31–36. doi: 10.1016/j.jgar.2021.08.002 EDN: WLETUB

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Фенотипический профиль антибиотикорезистентности пищевых изолятов S. aureus, выделенных на территории Кыргызской Республики в 2020–2023 гг.

Скачать (922KB)
3. Рис. 2. Фенотипический профиль антибиотикорезистентности пищевых изолятов E. faecalis, выделенных на территории Кыргызской Республики в 2020–2023 гг.

Скачать (827KB)
4. Таблица 1

Скачать (202KB)
5. Таблица 2

Скачать (471KB)

© Эко-вектор, 2025


 


Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».