Diabetes mellitus and periodontal diseases: together or in parallel?

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The attention of internists to the problem of periodontitis and periodontal diseases is associated with the concept of «periodontal medicine», formed at the beginning of the 21st century and considering the bidirectional relationship of periodontal pathology with systemic diseases. Numerous epidemiological and clinical studies have demonstrated a close bidirectional relationship of periodontal diseases (primarily periodontitis) with cardiovascular diseases, with metabolic syndrome and its components: abdominal obesity, dyslipidemia, insulin resistance, hyperglycemia and diabetes mellitus (DM), arterial hypertension.

However, in domestic clinical guidelines and algorithms for diabetes, periodontal diseases are not mentioned and are not considered either as risk factors or as a complication of diabetes. At the same time, a Joint Consensus of the International Diabetes Federation and the European Federation of Periodontology confirms the presence of a close bidirectional relationship between diabetes and periodontal diseases. The purpose of our review was to search and analyze the literature of recent years in the Scopus and PubMed information databases, which considers various aspects of the relationship between diabetes and periodontal diseases. From the presented review it is clear that the relationship between diabetes and periodontal diseases continues to be actively studied, especially in the current decade, as evidenced by numerous meta-analyses devoted to the consideration of the epidemiological relationship between these diseases and the effect of periodontal therapy on the metabolic profile in diabetic patients.

About the authors

D. I. Trukhan

Omsk State Medical University

Email: dmitry_trukhan@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-1597-1876

Dr. Sci. (Med.), Associate Professor, Professor of the Chair of Polyclinic Therapy and Internal Diseases

Russian Federation, Omsk

A. F. Sulimov

Omsk State Medical University

Author for correspondence.
Email: dmitry_trukhan@mail.ru
Russian Federation, Omsk

L. Yu. Trukhan

Omsk State Medical University

Email: dmitry_trukhan@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4721-6605
Russian Federation, Omsk

References

  1. Алгоритмы специализированной медицинской помощи больным сахарным диабетом. Под редакцией И.И. Дедова, М.В. Шестаковой, А.Ю. Майорова. 11-й выпуск. М., 2023. doi: 10.14341/DM13042. [Algorithms of specialized medical care for patients with diabetes mellitus. Edited by I.I. Dedov, M.V. Shestakova, A.Yu. Mayorov. 11th issue. Moscow, 2023. doi: 10.14341/DM13042. (In Russ.)].
  2. Клинические рекомендации (протоколы лечения) при диагнозе пародонтит. URL: http://www.e-stomatology.ru/director/protokols_30-09-2014. [Clinical guidelines (treatment protocols) in the diagnosis of periodontitis. URL: http://www.e-stomatology.ru/director/protokols_30-09-2014. (In Russ.)].
  3. Balta M.G., Papathanasiou E., Blix I.J., Van Dyke T.E. Host Modulation and Treatment of Periodontal Disease. J Dent Res. 2021 Jul;100(8):798–809. doi: 10.1177/0022034521995157.
  4. Трухан Д.И., Трухан Л.Ю. Взаимоотношения болезней пародонта и сердечно-сосудистых заболеваний. Международный журнал сердца и сосудистых заболеваний. 2016;11:15–24. dоi: 10.24412/2311-1623-2016-11-15-24. [Trukhan D.I., Trukhan L.Yu. Relationship between periodontal and cardiovascular diseases. International Heart and Vascular Disease Journal. 2016;11:15–24. doi: 10.24412/2311-1623-2016-11-15-24. (In Russ.)].
  5. Williams R.C.; Offenbacher S. Periodontal medicine: The emergence of a new branch of periodontology. Periodontology. 2000;23:9–12. doi: 10.1034/j.1600-0757.2000.2230101.x.
  6. Трухан Д.И., Трухан Л.Ю. Пародонтит и сердечно-сосудистые заболевания: параллельно или в одной связке? Consilium Medicum. 2015;5:73–9. [Trukhan D.I., Trukhan L.Yu. Periodontitis and cardiovascular diseases: in parallel or in one bundle? Consilium Medicum. 2015;5:73–9. (In Russ.)].
  7. Трухан Д.И., Трухан Л.Ю. Некоторые аспекты коморбидности пародонтита и сердечно-сосудистых заболеваний. Медицинский совет. 2015;17:12–6. [Trukhan D.I., Trukhan L.Yu. Some aspects of comorbidity of periodontitis and cardiovascular diseases. Medicinskiy sovet = Medical Council. 2015;17:12–6. (In Russ.)].
  8. Трухан Д.И., Трухан Л.Ю., Иванова Д.С. Коморбидность заболеваний сердечно-сосудистой системы и болезней органов пищеварения с изменениями органов и тканей полости рта. Клинический разбор в общей медицине. 2021;3:6–17. doi: 10.47407/kr2021.2.3.00044. [Trukhan D.I., Trukhan L.Yu, Ivanova D.S. Comorbidity of diseases of the cardiovascular system and diseases of the digestive organs with changes in organs and tissue of the oral cavity. Clinical review for general practice. 2021;3:6–17. doi: 10.47407/kr2021.2.3.00044. (In Russ.)].
  9. Трухан Д.И., Сулимов А.Ф., Трухан Л.Ю. Коморбидность артериальной гипертензии и пародонтита: стоматологическая гипертензия. Клинический разбор в общей медицине. 2023; 4(6):62–8. doi: 10.47407/kr2023.4.5.00273. [Trukhan D.I., Sulimov A.F., Trukhan L. Yu. Comorbidity of arterial hypertension and periodontitis: dental hypertension. Clinical review for general practice. 2023;4(6):62–8. doi: 10.47407/kr2023.4.5.00273. (In Russ.)].
  10. Трухан Д.И., Сулимов А.Ф., Трухан Л.Ю. Ассоциация артериальной гипертензии и патологии пародонта: обзор новых данных. Фарматека. 2023;30(9–10):40–51. doi: 10.18565/pharmateca.2023.9-10.40-51. [Trukhan D.I., Sulimov A.F., Trukhan L.Yu. Association of arterial hypertension and periodontal disease: a review of new data. Farmateka. 2023;30(9–10):40–51. doi: 10.18565/pharmateca.2023.9-10.40-51. (In Russ.)].
  11. Трухан Д.И., Сулимов А.Ф., Трухан Л.Ю. Взаимосвязь преэклампсии и патологии пародонта. Клинический разбор в общей медицине. 2023;4(9):115–21. doi: 10.47407/kr2023.4.9.00317. [Trukhan d.I., Sulimov A.F., Trukhan L. Yu. The relationship between preeclampsia and periodontal pathology. Clinical review for general practice. 2023;4(9):115–21. (In Russ.)]. doi: 10.47407/kr2023.4.9.00317.
  12. Клинические рекомендации. Сахарный диабет 2 типа у взрослых. 2022. Одобрено Научно-практическим Советом Минздрава РФ https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/290_2. [Clinical guidelines. Type 2 diabetes mellitus in adults. 2022. Approved by the Scientific and Practical Council of the Ministry of Health of the Russian Federation https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/290_2. (In Russ.)].
  13. Клинические рекомендации. Сахарный диабет 1 типа у взрослых. 2022. Одобрено Научно-практическим Советом Минздрава РФ URL: https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/286_2. [Clinical guidelines. Type 1 diabetes mellitus in adults. 2022. Approved by the Scientific and Practical Council of the Ministry of Health of the Russian Federation URL: https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/286_2. (In Russ.)].
  14. Sanz M, Ceriello A, Buysschaert M, et al. Scientific evidence on the links between periodontal diseases and diabetes: Consensus report and guidelines of the joint workshop on periodontal diseases and diabetes by the International diabetes Federation and the European Federation of Periodontology. Diabetes Res Clin Pract. 2018 Mar;137:231–41. doi: 10.1016/j.diabres.2017.12.001.
  15. Dagli N., Haque M., Kumar S. The Interplay Between Diabetes and Oral Health: A Comprehensive Bibliometric Analysis of Clinical Trials (1967–2024). Cureus. 2024 Apr 20;16(4):e58667. doi: 10.7759/cureus.58667.
  16. Bascones-Martнnez A., Muсoz-Corcuera M., Bascones-Ilundain J. Diabetes and periodontitis: A bidirectional relationship. Med Clin (Barc). 2015 Jul 6;145(1):31–5. https://doi.org/10.1016/j.medcli.2014.07.019
  17. Wu C.Z., Yuan Y.H., Liu H.H., et al. Epidemiologic relationship between periodontitis and type 2 diabetes mellitus. BMC Oral Health. 2020 Jul 11;20(1):204. doi: 10.1186/s12903-020-01180-w.
  18. Stцhr J., Barbaresko J., Neuenschwander M., Schlesinger S. Bidirectional association between periodontal disease and diabetes mellitus: a systematic review and meta-analysis of cohort studies. Sci Rep. 2021 Jul 1;11(1):13686. doi: 10.1038/s41598-021-93062-6.
  19. Zheng M., Wang C., Ali A., et al. Prevalence of periodontitis in people clinically diagnosed with diabetes mellitus: a meta-analysis of epidemiologic studies. Acta Diabetol. 2021 Oct;58(10):1307–27. doi: 10.1007/s00592-021-01738-2.
  20. Alwithanani N. Periodontal Diseases and Diabetes Mellitus: A Systematic Review. J Pharm Bioallied Sci. 2023 Jul;15(Suppl 1):S54–63. doi: 10.4103/jpbs.jpbs_515_22.
  21. Montero E., Bujaldуn R., Montanya E., et al. Cross-sectional association between severe periodontitis and diabetes mellitus: A nation-wide cohort study. J Clin Periodontol. 2024 Apr;51(4):368–79. doi: 10.1111/jcpe.13937.
  22. Nguyen A.T.M., Akhter R., Garde S., et al. The association of periodontal disease with the complications of diabetes mellitus. A systematic review. Diabetes Res Clin Pract. 2020 Jul;165:108244. doi: 10.1016/j.diabres.2020.108244.
  23. Zhang X., Wang M., Wang X., et al. Relationship between periodontitis and microangiopathy in type 2 diabetes mellitus: a meta-analysis. J Periodontal Res. 2021 Dec;56(6):1019–27. doi: 10.1111/jre.12916.
  24. Thazhe Poyil N.J., Vadakkekuttical R.J., Radhakrishnan C. Correlation of periodontal inflamed surface area with glycated hemoglobin, interleukin-6 and lipoprotein(a) in type 2 diabetes with retinopathy. World J Diabetes. 2024 Apr 15;15(4):686–96. doi: 10.4239/wjd.v15.i4.686.
  25. Трухан Л.Ю. Клинико-лабораторная характеристика состояния полости рта и уровни резистентности зубов к кариесу у больных инсулинзависимым сахарным диабетом. Автореф. Дисс. канд. мед. наук. Омск. 1994. 22 с. URL https://www.elibrary.ru/item.asp?id = 30232040. [Trukhan L.Yu. Clinical and laboratory characteristics of the oral cavity condition and levels of dental resistance to caries in patients with insulin-dependent diabetes mellitus. Abstract of Diss. Cand. of Med. Sciences Omsk. 1994. 22 p. URL https://www.elibrary.ru/item.asp?id = 30232040. (In Russ.)].
  26. Трухан Л.Ю., Трухан Д.И., Ливзан М.А. Гуморальный иммунитет и распределение антигенов системы HLA у больных инсулинзависимым сахарным диабетом Сибирская конференция эндокринологов СО РАМН. Тезисы докладов. Красноярск, 1993. С. 82–83. URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id = 22915239. [Trukhan L.Yu., Trukhan D.I., Livzan M.A. Humoral immunity and distribution of HLA antigens in patients with insulin-dependent diabetes mellitus. Siberian Conference of Endocrinologists of the Siberian Branch of the Russian Academy of Medical Sciences. Abstracts of reports. Krasnoyarsk, 1993. P. 82–83. URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id = 22915239. (In Russ.)].
  27. Трухан Л.Ю., Трухан Д.И., Совалкин В.И., Ливзан М.А. Распределение антигенов системы HLA и особенности клинического течения инсулинзависимого сахарного диабета. Иммунопрофилактика, иммунодиагностика и иммунокоррекция. Сборник научных трудов врачей Урала, Сибири и Дальнего Востока. Омск, 1994. С. 78–80. URL: https://rusneb.ru/catalog/000200_000018_rc_57616/?ysclid = lvmk1t6wbe756081179. [Trukhan L.Yu., Trukhan D.I., Sovalkin V.I., Livzan M.A. Distribution of HLA system antigens and clinical features of insulin-dependent diabetes mellitus. Immunoprophylaxis, immunodiagnostics and immunocorrection. Collection of scientific papers of doctors of the Urals, Siberia and the Far East. Omsk, 1994. P. 78–80. URL: https://rusneb.ru/catalog/000200_000018_rc_57616/?ysclid = lvmk1t6wbe756081179. (In Russ.)].
  28. Dicembrini I., Serni L., Monami M., et al. Type 1 diabetes and periodontitis: prevalence and periodontal destruction-a systematic review. Acta Diabetol. 2020 Dec;57(12):1405–12. doi: 10.1007/s00592-020-01531-7.
  29. Reddy M., Gopalkrishna P. Type 1 diabetes and periodontal disease: a literature review. Can J Dent Hyg. 2022 Feb 1;56(1):22–30.
  30. Costa R., Rнos-Carrasco B., Monteiro L., et al. Association between Type 1 Diabetes Mellitus and Periodontal Diseases. J Clin Med. 2023 Feb 1;12(3):1147. doi: 10.3390/jcm12031147.
  31. Трухан Д.И., Викторова И.А., Трухан Л.Ю. Изменение органов и тканей полости рта при заболеваниях внутренних органов. М.: Практическая медицина, 2012. 208 с. URL https://www.elibrary.ru/item.asp?id = 19561513. [Trukhan D.I., Viktorova I.A., Trukhan L.Yu. Changes in organs and tissues of the oral cavity in diseases of internal organs. M.: Prakticheskaya medicina, 2012. 208 p. URL https://www.elibrary.ru/item.asp?id = 19561513. (In Russ.)
  32. Гришечкина И.А., Трухан Л.Ю., Трухан Д.И., Коншу Н.В. Оценка состояния гигиены полости рта и тканей пародонта у больных сахарным диабетом II типа. Dental Forum. 2014;3:45–50. URL https://elibrary.ru/item.asp?id = 21615957. [Grishechkina I.A., Trukhan L.Yu., Trukhan D.I., Konshu N.V. Assessment of the state of oral hygiene and periodontal tissues in patients with type II diabetes mellitus. Dental Forum. 2014;3:45–50. URL https://elibrary.ru/item.asp?id = 21615957. (In Russ.)].
  33. Трухан Д.И., Голошубина В.В., Трухан Л.Ю. Изменение верхних отделов желудочно-кишечного тракта у пациентов с сахарным диабетом: актуальные вопросы диагностики, лечения и контроля. Справочник поликлинического врача. 2014;11:40–3. URL https://elibrary.ru/item.asp?id = 23342336. [Trukhan D.I., Goloshubina V.V., Trukhan L.Yu. Changes in the organs and tissues of the oral cavity with digestive system diseases. Spravochnik poliklinicheskogo vracha. 2014;11:40–3. URL https://elibrary.ru/item.asp?id = 23342336. (In Russ.)].
  34. Li X., Kolltveit K.M., Tronstad L., Olsen I. Systemic diseases caused by oral infection. Clin Microbiol Rev. 2000;13:547–58. doi: 10.1128/CMR.13.4.547.
  35. Yamazaki K. Oral-gut axis as a novel biological mechanism linking periodontal disease and systemic diseases: A review. Jpn Dent Sci Rev. 2023 Dec;59:273–80. doi: 10.1016/j.jdsr.2023.08.003.
  36. Zhao M., Xie Y., Gao W., et al. Diabetes mellitus promotes susceptibility to periodontitis-novel insight into the molecular mechanisms. Front Endocrinol (Lausanne). 2023 Aug 16;14:1192625. doi: 10.3389/fendo.2023.1192625.
  37. Li S., Li H., Kong H., et al. Endogenous and microbial biomarkers for periodontitis and type 2 diabetes mellitus. Front Endocrinol (Lausanne). 2023 Dec 5;14:1292596. doi: 10.3389/fendo.2023.1292596.
  38. Favale N., Farina R., Carrieri A., et al. Functional profile of oral plaque microbiome: Further insight into the bidirectional relationship between type 2 diabetes and periodontitis. Mol Oral Microbiol. 2024 Apr;39(2):62–79. doi: 10.1111/omi.12418.
  39. Baeza M., Morales A., Cisterna C., et al. Effect of periodontal treatment in patients with periodontitis and diabetes: systematic review and meta-analysis. J Appl Oral Sci. 2020 Jan 10;28:e20190248. doi: 10.1590/1678-7757-2019-0248.
  40. Simpson T.C., Clarkson J.E., Worthington H.V., et al. Treatment of periodontitis for glycaemic control in people with diabetes mellitus. Cochrane Database Syst Rev. 2022 Apr 14;4(4):CD004714. doi: 10.1002/14651858.CD004714.pub4.
  41. Dhingra K., Jeng J.H. Does periodontal treatment improve glycaemic control in periodontitis patients with diabetes mellitus? Evid Based Dent. 2023 Mar;24(1):12–4. doi: 10.1038/s41432-023-00863-x.
  42. Goyal L., Gupta S., Samujh T. Does nonsurgical periodontal therapy improve glycemic control? Evid Based Dent. 2023 Mar;24(1):21–2. doi: 10.1038/s41432-023-00860-0.
  43. Oliveira V.B., Costa F.W.G., Haas A.N., et al. Effect of subgingival periodontal therapy on glycaemic control in type 2 diabetes patients: Meta-analysis and meta-regression of 6-month follow-up randomized clinical trials. J Clin Periodontol. 2023 Aug;50(8):1123–37. doi: 10.1111/jcpe.13830.
  44. Elnour M.A.A., Mirghani H.O. Periodontitis treatment (surgical and nonsurgical) effects on glycemic control: A review and meta-analysis. Ann Afr Med. 2023 Apr–Jun;22(2):131–35. doi: 10.4103/aam.aam_53_22.
  45. Sun Y., Zhang W., Lu L., et al. Effect of non-surgical periodontal therapy on hemoglobin A1c in periodontitis patients without diabetes mellitus: A systematic review and meta-analysis. J Dent. 2024 Apr 19;145:104974. doi: 10.1016/j.jdent.2024.104974.
  46. Di Domenico G.L., Minoli M., Discepoli N., et al. Effectiveness of periodontal treatment to improve glycemic control: an umbrella review. Acta Diabetol. 2023 Jan;60(1):101–13. doi: 10.1007/s00592-022-01991-z.
  47. Sato M., Ono S., Yamana H., Okada A., et al. Effect of periodontal therapy on glycaemic control in type 2 diabetes. J Clin Periodontol. 2024 Apr;51(4):380–89. doi: 10.1111/jcpe.13939.
  48. Kang S., Liu Z.Y., Yuan H.H., et al. The impact of different states of type 2 diabetes when stratified by baseline HbA1c on the periodontal outcomes of non-surgical periodontal treatment: A systematic review and network meta-analysis. Int J Dent Hyg. 2024 May;22(2):401–13. doi: 10.1111/idh.12789.
  49. Garde S., Akhter R., Nguyen M.A., et al. Periodontal Therapy for Improving Lipid Profiles in Patients with Type 2 Diabetes Mellitus: A Systematic Review and Meta-Analysis. Int J Mol Sci. 2019 Aug 5;20(15):3826. doi: 10.3390/ijms20153826.
  50. Enteghad S., Shirban F., Nikbakht M.H., et al. Relationship Between Diabetes Mellitus and Periodontal/Peri-Implant Disease: A Contemporaneous Review. Int Dent J. 2024 Apr 12:S0020-6539(24)00096-0. doi: 10.1016/j.identj.2024.03.010.
  51. Zhang D.H., Yuan Q.N., Zabala P.M., et al. Diabetic and cardiovascular risk in patients diagnosed with periodontitis. Aust Dent J. 2014 Nov 20. doi: 10.1111/adj.12253.
  52. Serуn C., Olivero P., Flores N., et al. Diabetes, periodontitis, and cardiovascular disease: towards equity in diabetes care. Front Public Health. 2023 Dec 21;11:1270557. doi: 10.3389/fpubh.2023.1270557.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».