An impact of lactoferrin, serum albumin and secretory immunoglobulin A in actimicrobial activity of breast milk whey

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

The contribution of the antimicrobial activity of sIgA, lactoferrin, α-lactalbumin, serum albumin, and lysozyme to the total antimicrobial activity of whey was evaluated. 66 breast milk samples from healthy women aged from 23 to 45 years collected at different periods of lactation were studied. It was found that along with proceeding the lactation period, not only the total antimicrobial activity (r = –0.944) decreased, but also the activity of the low molecular weight fraction containing the sum of antimicrobial peptides (r = –0.950). The median lactoferrin level varied from 3.46 mg/ml in colostrum down to 0.94 mg/ml one year after the onset of lactation that correlated with whey activity (r = 0.616). The concentration of sIgA was peaked in the whey of colostrum (5.01 mg/ml) and significantly reduced in mature milk, remaining approximately at the same level in subsequent periods of lactation (1.0 mg/ml). Serum albumin concentration significantly decreased while proceeding through lactation period (from 5.52 to 4.68 mg/ml) and correlated with whey activity (r = 0.589). Evaluating effects of the purified α-lactalbumin on C. albicans cells within the range of 5–20 mg/ml by spectrophotometry and microscopy showed the absence of fungicidal activity. At the same time, purified lactoferrin, IgA, lysozyme, and serum albumin demonstrated a direct fungicidal effect. The activity of the IgA preparation at a concentration relevant to the sIgA content in the whey of the first day colostrum was 50.0%, and in the whey after 12 months — 31.0%; lactoferrin — 26.7% and 3.4%; serum albumin — 15.0% and 17.7%; lysozyme — 0.1% and 1.8%. Thus, the sum of the activities of these polypeptides at concentrations typical for the first-day colostrum was 91.7%, which is comparable to the total activity of this whey — 82.4%. The sum of the activities of these polypeptides, typical for 12 months of lactation, was 53.9%, and the total whey activity relevant to this period was 64.5%. Therefore, IgA and lactoferrin contribute the most significant antimicrobial activity in the whey of colostrum, whereas after 12 month-breastfeeding IgA and serum albumin become most significant.

About the authors

Vera G. Arzumanian

Mechnikov Research Institute for Vaccines and Sera

Email: veraar@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-9769-1634

PhD, MD (Biology), Professor, Head of Laboratory Physiology of Fungi and Bacteria

Russian Federation, Moscow

Tatiana I. Kolyganova

Mechnikov Research Institute for Vaccines and Sera; First Moscow State Medical University I.M. Sechenov (Sechenov University)

Author for correspondence.
Email: mech.inst@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-9065-9786

Assistant Professor, Department of Microbiology, Virology and Immunology; Junior Researcher

Russian Federation, Moscow; Moscow

Oxana A. Svitich

Mechnikov Research Institute for Vaccines and Sera; First Moscow State Medical University I.M. Sechenov (Sechenov University)

Email: svitichoa@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-1757-8389

RAS Corresponding Member, PhD, MD (Medicine), Professor, Director

Russian Federation, Moscow; Moscow

Pavel V. Samoylikov

Mechnikov Research Institute for Vaccines and Sera

Email: samoilikov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3580-3199

PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Allergy Diagnostics

Russian Federation, Moscow

Svetlana Y. Konanykhina

Mechnikov Research Institute for Vaccines and Sera

Email: sdieta@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-7071-8067

PhD (Medicine), Senior Researcher, Laboratory of Immunodiagnostic Research Methods

Russian Federation, Moscow

Tatiana A. Zaytseva

First Moscow State Medical University I.M. Sechenov (Sechenov University)

Email: zat25@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-9205-322X

PhD (Medicine), Senior Lecturer, Department of Microbiology, Virology and Immunology

Russian Federation, Moscow

Vitaly V. Zverev

Mechnikov Research Institute for Vaccines and Sera; First Moscow State Medical University I.M. Sechenov (Sechenov University)

Email: vitalyzverev@outlook.com
ORCID iD: 0000-0001-5808-2246

RAS Full Member, PhD, MD (Biology), Professor, Head of the Department of Microbiology, Virology and Immunology; Scientific Director of I. Mechnikov Research Institute of Vaccines and Sera

Russian Federation, Moscow; Moscow

References

  1. Арзуманян В.Г., Ожован И.М. Модифицированный метод оценки целостности цитоплазматической мембраны клеток эукариот // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2002. Т. 134, № 7. С. 118–120. [Arzumanyan V.G., Ozhovan I.M. Modified method for evaluation of plasma membrane integrity in eukaryotic cell. Byulleten’ eksperimental’noi biologii i meditsiny = Bulletin of Experimental Biology and Medicine, 2002, vol. 134, no. 7, pp. 118–120. (In Russ.)] doi: 10.1023/A:1020641629319
  2. Арзуманян В.Г., Ожован И.М., Свитич О.А. Антимикробное действие альбумина на клетки бактерий и дрожжей // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2019. Т. 167, № 6. С. 722–725. [Arzumanyan V.G., Ozhovan I.M., Svitich O.A. Antimicrobial effect of albumin on bacteria and yeast cells. Byulleten’ eksperimental’noi biologii i meditsiny = Bulletin of Experimental Biology and Medicine, 2019, vol. 167, no. 6, pp. 763–766. (In Russ.)] doi: 10.1007/s10517-019-04618-6
  3. Богатова О.В., Догаева Н.Г. Определение качества молока: методические указания к лабораторному практикуму. Оренбург: Оренбургский государственный университет, 2002. 39 с. [Bogatova O.V., Dogaeva N.G. Determination of milk quality: methodological instructions for laboratory practice. Orenburg: Orenburg State University, 2002. 39 p. (In Russ.)]
  4. Колыганова Т.И., Арзуманян В.Г., Богданова Е.А., Зверев В.В. Альтернативные методы оценки противомикробной активности сыворотки грудного молока // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2021. Т. 171, № 4. С. 525–528. [Kolyganova T.I., Arzumanyan V.G., Bogdanova E.A., Zverev V.V. Alternative methods in estimation of antimicrobial activity of breast milk serum. Byulleten’ eksperimental’noi biologii i meditsiny = Bulletin of Experimental Biology and Medicine, 2021, vol. 171, no. 4, pp. 525–528. (In Russ.)] doi: 10.47056/0365-9615-2021-171-4-525-528
  5. Колыганова Т.И., Арзуманян В.Г., Хорошко Н.В, Зверев В.В. Различия гуморальных факторов иммунной защиты грудного молока и молозива // Вопросы детской диетологии. 2021. Т. 19, № 2. С. 33–40. [Kolyganova T.I., Arzumanyan V.G., Khoroshko N.V., Zverev V.V. Differences in the humoral factors of the immune defence of breast milk and colostrum. Voprosy detskoi dietologii = Pediatric Nutrition, 2021, vol. 19, no. 2, pp. 33–40. (In Russ.)] doi: 10.20953/1727-5784-2021-2-33-40
  6. Математические методы обработки данных (онлайн расчет). [Mathematical methods of data processing (online calculation)]. URL: https://www.psychol-ok.ru/lib/statistics.html
  7. Патент № 2602298 Российская Федерация, МПК G01N 33/48 (2006.01). Способ определения совокупной активности антимикробных пептидов как маркера состояния местного иммунитета различных эпителиальных тканей: № 2015113069/15; заявлено 2015.10.04: опубликовано 2016.11.20 / Арзуманян В.Г., Мальбахова Е.Т., Фошина Е.П., Артемьева Т.А., Бутовченко Л.М., Вартанова Н.О., Шмелева О.А. Патентообладатель: ФГБНУ НИИВС им. И.И. Мечникова. 10 с. [Patent No. 2602298 Russian Federation, Int. Cl. G01N 33/48 (2006.01). Method for determining antimicrobial peptide total activity as a marker of tissue immunity state of various epithelial tissues. No. 2015113069/15; application: 2015.10.04: date of publication 2016.11.20 / Arzumanjan V.G., Malbakhova E.T., Foshina E.P., Artemeva T.A., Butovchenko L.M., Vartanova N.O., Shmeleva O.A. Proprietors: Gosudarstvennoe uchrezhdenie Nauchnoissledovatel’skij institut vaktsiny i syvorotok im. I.I. Mechnikova (GU NIIVS im. I.I. Mechnikova). 10 p.]
  8. Andersson Y., Lindquist S., Lagerqvist C., Hernell O. Lactoferrin is responsible for the fungistatic effect of human milk. Early Hum. Dev., 2000, vol. 59, no. 2, pp. 95–105. doi: 10.1016/s0378-3782(00)00086-4
  9. Brandtzaeg P. The mucosal immune system and its integration with the mammary glands. J. Pediatr., 2010, vol. 156, no. 2 (Suppl.), pp. S8–S15. doi: 10.1016/j.jpeds.2009,11.014
  10. Funakoshi S., Doi T., Nakajima T., Suyama T., Tokuda M. Antimicrobial effect of human serum IgA. Microbiol. Immunol., 1982, vol. 26, no. 3, pp. 227–239. doi: 10.1111/j.1348-0421.1982.tb00174.x
  11. Garcia-Rodenas C.L., De Castro C.A., Jenni R., Thakkar S.K., Beauport L., Tolsa J.F., Fischer-Fumeaux C.J., Affolter M. Temporal changes of major protein concentrations in preterm and term human milk. A prospective cohort study. Clin. Nutr., 2019, vol. 38, no. 4, pp. 1844–1852. doi: 10.1016/j.clnu.2018.07.016.
  12. Garib D.J., Ahmed A.A., Ismaeil A.S. Inhibitory effect of breast milk against pediatric bacterial infection. J. Pure Appl. Sci., 2011, vol. 23, 7 p.
  13. Kavishwar A., Shukla P.K. Candidacidal activity of a monoclonal antibody that binds with glycosyl moieties of proteins of Candida albicans. Medical Mycology, 2006, vol. 44, no. 2, pp. 159–167. doi: 10.1080/13693780500266038
  14. Lönnerdal B., Erdmann P., Thakkar S.K., Sauser J., Destaillats F. Longitudinal evolution of true protein, amino acids and bioactive proteins in breast milk: a developmental perspective. J. Nutr. Biochem., 2017, vol. 41: 1–11. doi: 10.1016/j.jnutbio.2016.06.001
  15. Lönnerdal B., Lien E.L. Nutritional and physiologic significance of alpha-lactalbumin in infants. Nutr. Rev., 2003, vol. 61, no. 9, pp. 295–305. doi: 10.1301/nr.2003.sept.295-305.
  16. Montagne P., Cuillière M.L., Molé C., Béné M.C., Faure G. Changes in lactoferrin and lysozyme levels in human milk during the first twelve weeks of lactation. Adv. Exp. Med. Biol., 2001, vol. 501, pp. 241–247. doi: 10.1007/978-1-4615-1371-1_30
  17. Nagasawa T., Kiyosawa I., Fukuwatari Y., Kitayama T., Uechi M. Alpha-lactalbumin and serum albumin in human milk. J. Dairy Sci., 1973, vol. 56, no. 2, pp. 177–180. doi: 10.3168/jds.s0022-0302(73)85142-2
  18. Nakano M., Suzuki M., Wakabayashi H., Hayama K., Yamauchi K., Abe F., Abe S. Synergistic anti-candida activities of lactoferrin and the lactoperoxidase system. Drug Discov. Ther., 2019, vol. 13, no. 1, pp. 28–33. doi: 10.5582/ddt.2019.01010
  19. Rai D., Adelman A.S., Zhuang W., Rai G.P., Boettcher J., Lönnerdal B. Longitudinal changes in lactoferrin concentrations in human milk: a global systematic review. Crit. Rev. Food Sci. Nutr., 2014, vol. 54, no. 12, pp. 1539–1547. doi: 10.1080/10408398.2011. 642422
  20. Samaranayake Y.H., Samaranayake L.P., Wu P.C., So M. The antifungal effect of lactoferrin and lysozyme on Candida krusei and Candida albicans. APMIS, 1997, vol. 105, no. 11, pp. 875–883.
  21. Shin K., Hayasawa H., Lönnerdal B. Purification and quantification of lactoperoxidase in human milk with use of immunoadsorbents with antibodies against recombinant human lactoperoxidase. Am. J. Clin. Nutr., 2001, vol. 73, no. 5, pp. 984–989. doi: 10.1093/ajcn/73.5.984

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Figure 1. Microscopy of C. albicans cells

Download (99KB)
3. Figure 2. An impact of lactoferrin, serum albumin, lysozyme and IgA to the antimicrobial activity of breast milk serum on the first day and 12 months after the onset of lactation

Download (88KB)

Copyright (c) 2022 Arzumanian V.G., Kolyganova T.I., Svitich O.A., Samoylikov P.V., Konanykhina S.Y., Zaytseva T.A., Zverev V.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».