Comparative characteristics of the nasal mucosa microflora at different level of allergic inflammation in the respiratory tract

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

In the modern world, allergic respiratory diseases hold a huge place among all chronic diseases. The annual increase in the prevalence of allergic rhinitis and bronchial asthma among the global population makes relevant studies underlying their pathogenesis. Changes in the nasal mucosa alter its most important function — protection from aggressive environmental factors — allergens and pollutants. Inflammatory processes in the nasal cavity interfere with the normal mucosa functioning as a non-specific barrier, and facilitate their further penetration into the macroorganism. Objective of the study is to provide a comparative microbiological characteristic of the nasal mucosa of patients with respiratory allergies of various origin and level of respiratory tract damage. Patients with respiratory allergies aged 23 to 51 years old as well as sex- and age-matched apparently healthy subjects (n = 120) were examined. The study groups were as follows: atopic rhinosinusitis (AR, n = 28), atopic bronchial asthma (ABA, n = 28), polyposis rhinosinusitis (PRS, n = 68), and asthmatic triad (AT, n = 28). Diagnostics were carried out by an allergist-immunologist as well as an otorhinolaryngologist. Isolation of microorganisms was carried out by placing them on nutrient differential diagnostic media. Seeding was carried out by using the sector method. The culture media were incubated in a thermostat at 37°C for 48 hours. Statistical processing was performed using the Statistica 7.0 software package. The study sample is described by calculating median as well as 25 and 75 percentiles. The normality distribution was checked by using the Kolmogorov–Smirnov method. The significance of differences between parameters of independent samples was assessed by using the nonparametric Mann–Whitney test. Dominance of opportunistic microorganisms in respiratory atopy (AR, ABA) relative to respiratory pseudoatopia (PRS, AT) was noted. The increased number of bacteria from the family Enterobacteriaceae and Enterococcus on the nasal mucosa characterizes dysbacteriosis, emphasizing the greatest importance of these families in the initiation of allergic pathology in the upper and lower respiratory tract during atopy. A distinctive intergroup feature is a high concentration of the Enterobacteriaceae family members in AR vs. PRS as well as microorganisms of the genus Enterococcus in ABA vs. AT. Thus, regardless of the cause of inflammation, allergic rhinosinusitis and bronchial asthma were featured with a pronounced dysbacteriosis due to rise in the opportunistic microflora on the nasal mucosa compared to the control group.

About the authors

Anna M. Lazareva

Research Institute of Medical Problems of the North, Federal Research Center Krasnoyarsk Science Center of the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: nuraaa@rambler.ru

PhD (Medicine), Junior Researcher, Laboratory of Clinical Pathophysiology

Russian Federation, 660022, Krasnoyarsk, Partizana Zheleznyaka str., 3g

S. V. Smirnova

Research Institute of Medical Problems of the North, Federal Research Center Krasnoyarsk Science Center of the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: svetvita@mail.ru

PhD, MD (Medicine), Professor, Head of the Scientific Direction

Russian Federation, 660022, Krasnoyarsk, Partizana Zheleznyaka str., 3g

O. A. Kolenchukova

Research Institute of Medical Problems of the North, Federal Research Center Krasnoyarsk Science Center of the Siberian Branch of the Russian Academy of Sciences

Email: kalina-chyikova@mail.ru

PhD, MD (Biology), Leading Researcher

Russian Federation, 660022, Krasnoyarsk, Partizana Zheleznyaka str., 3g

References

  1. Адо А.Д. Общая аллергология. М.: Медицина, 1978. 620 с. [Ado A.D. General allergology. Moscow: Medicine, 1978. 620 р. (In Russ.)]
  2. Батуро А.П., Романенко Э.Е., Леонова А.Ю., Ярцева А.С., Савлевич Е.Л., Мокроносова М.А. Доминирование staphylococcus aureus в микробиоценозе полости носа у детей и взрослых с инфекционным и аллергическим ринитом // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2015. № 1. С. 72–74. [Baturo A.P., Romanenko E.E., Leonova A.Y., Yartseva A.S., Savlevich E.L., Mokronosova M.A. The dominance of staphylococcus aureus in the microbiocenosis of the nasal cavity in children and adults with infectious and allergic rhinitis. Zhurnal mikrobiologii, èpidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2015, no. 1, рр. 72–74. (In Russ.)]
  3. Винникова Н.В. Особенности микрофлоры полости носа больных полипозным риносинуситом // Российская ринология. 2015. Т. 23, № 1. С. 13–15. [Vinnikova N.V. Features of the microflora of the nasal cavity of patients with polypous rhinosinusitis. Rossiyskaya rinologiya = Russian Rhinology, 2015, vol. 23, no. 1, pp. 13–15. (In Russ.)]
  4. Добрецов К.Г., Макаревич С.В. Роль стафилококков в развитии хронического полипозного риносинусита // Российская ринология. 2017. Т. 25, № 1. С. 36–40. [Dobretsov K.G., Makarevich S.V. The role of staphylococci in the development of chronic polypous rhinosinusitis. Rossiyskaya rinologiya = Russian Rhinology, 2017, vol. 25, no. 1, pp. 36–40. (In Russ.)]
  5. Захарова И.Н., Касьянова А.Н., Климов Л.П., Курьянинова В.А., Симакова М.А., Дедикова О.В., Кольцов К.А. Микробиом респираторного тракта: что известно сегодня? // Педиатрия. Приложение к журналу Consilium Medicum. 2018. Т. 4. С. 10–17. [Zakharova I.N., Kasyanova A.N., Klimov L.P., Kuryaninova V.A., Simakova M.A., Dedikova O.V., Koltsov K.A. Microbiome of the respiratory tract: what is known today? Pediatriya. Prilozhenie k zhurnalu Consilium Medicum = Pediatrics. Annex to Consilium Medicum, 2018, vol. 4, pp. 10–17. (In Russ.)] doi: 10.26442/24138460.2018.4.180129
  6. Коленчукова О.А., Смирнова С.В., Савченко А.А. Микробиоценоз слизистой оболочки носа и риносинуситы. Красноярск: Издательство КрасГМУ, 2011. 220 с. [Kolenchukova O.A., Smirnova S.V., Savchenko A.A. Microbiocenosis of the nasal mucosa and rhinosinusitis. Krasnoyarsk: Publishing House of Krasnoyarsk State Medical University, 2011. 220 p. (In Russ.)]
  7. Мельник А.М., Воронов А.В., Дворянчиков В.В., Исаченко В.С., Ачба Р.Р. Состояние микрофлоры полости носа при полипозном риносинусите // Российская оториноларингология. 2017. Т. 1, № 86. С. 73–82. [Melnik A.M., Voronov A.V., Dvoryanchikov V.V., Isachenko V.S., Achba R.R. The state of the microflora of the nasal cavity with polypous rhinosinusitis. Rossiiskaya otorinolaringologiya = Russian Otorhinolaryngology, 2017, vol. 1, no. 86, pp. 73–82. (In Russ.)]
  8. Пухаева М.О., Галуева З.Р., Михайлиди Е.Ф. Микробный биоценоз при аллергическом рините у детей // Альманах мировой науки. 2017. Т. 5, № 20. С. 21–22. [Pukhaev M.O., Galueva Z.R., Mikhailidi E.F. Microbial biocenosis in allergic rhinitis in children. Almanakh mirovoy nauki = Almanac of Science Global, 2017, vol. 5, no. 20, pp. 21–22. (In Russ.)]
  9. Справочник по микробиологическим и вирусологическим методам исследования / Под ред. М.О. Биргера. М.: Медицина, 1982. 159 с. [Handbook of microbiological and virological research methods. Ed. by M.O. Birger. Moscow: Medicine, 1982. 159 p. (In Russ.)]
  10. Темникова И.В., Онучина Е.В., Субботина М.В. Мукоцилиарный транспорт и микробиота полости носа, околоносовых пазух при хроническом риносинусите, ассоциированном с гастроэзофагеальной рефлюксной болезнью // Бюллетень Восточно-Сибирского научного центра Сибирского отделения Российской академии медицинских наук. 2016. Т. 1, № 3 (109). С. 78–81. [Temnikova I.V., Onuchina E.V., Subbotina M.V. Mucociliary transport and microbiota of the nasal cavity, paranasal sinuses in chronic rhinosinusitis associated with gastroesophageal reflux disease. Bulleten Vostochno-Sibirskogo nauchnogo centra Sibirskogo otdeleniya Rossiyskoy akademii meditsinskikh nauk = Bulletin of the East Siberian Scientific Center of the Siberian Branch of the Russian Academy of Medical Sciences, 2016, vol. 1, no. 3 (109), pp. 78–81. (In Russ.)]
  11. Федосеев Г.Б., Трофимов В.И., Голубева В.И., Тимчик В.Г., Негруца К.В., Разумовская Т.С., Александрин В.А., Крякунов К.Н. К вопросу о роли бактерий у больных бронхиальной астмой, хронической обструктивной болезнью легких // Российский аллергологический журнал. 2018. Т. 15, № 6. С. 65–78. [Fedoseev G.B., Trofimov V.I., Golubeva V.I., Timchik V.G., Negrutsa K.V., Razumovskaya T.S., Aleksandrin V.A., Kryakunov K.N. To the question of the role of bacteria in patients with bronchial asthma, chronic obstructive pulmonary disease. Rossiyskiy allergologicheskiy zhurnal = Russian Allergological Journal, 2018, vol. 15, no. 6, pp. 65–78. (In Russ.)]
  12. Федосенко С.В., Огородова Л.М., Карнаушкина М.А., Куликов Е.С., Деев И.А., Кириллова Н.А. Роль сообщества микроорганизмов дыхательных путей в патогенезе хронической обструктивной болезни легких // Бюллетень сибирской медицины. 2014. Т. 13, № 1. С. 153–160. [Fedosenko S.V., Ogorodova L.M., Karnaushkina M.A., Kulikov E.S., Deev I.A., Kirillova N.A. The role of the community of microorganisms of the respiratory tract in the pathogenesis of chronic obstructive pulmonary disease. Biulleten sibirskoy meditsiny = Bulletin of Siberian Medicine, 2014, vol. 13, no. 1, pp. 153–160. (In Russ.)]
  13. Anderson M., Stokken J., Sanford T., Aurora R., Sindwani R. A systematic review of the sinonasal microbiome in chronic rhinosinusitis. Am. J. Rhinol. Allergy, 2016, vol. 30, no. 3, pp. 161–166. doi: 10.2500/ajra.2016.30.4320
  14. Carr T.F., Alkatib R., Kraft M. Microbiome in mechanisms of asthma. Clin. Chest Med., 2019, vol. 40, no. 1, pp. 87–96. doi: 10.1016/j.ccm.2018.10.006
  15. Chalermwatanachai T., Velásquez L.C., Bachert C. The microbiome of the upper airways: focus on chronic rhinosinusitis. World Allergy Organ J., 2015, vol. 8, no. 1: 3. doi: 10.1186/s40413-014-0048-6
  16. Durack J., Lynch S.V., Nariya S., Bhakta N.R., Beigelman A., Castro M., Dyer A.M., Israel E., Kraft M., Martin R.J., Mauger D.T., Rosenberg S.R., Sharp-King T., White S.R., Woodruff P.G., Avila P.C., Denlinger L.C., Holguin F., Lazarus S.C., Lugogo N., Moore W.C., Peters S.P., Que L., Smith L.J., Sorkness C.A., Wechsler M.E., Wenzel S.E., Boushey H.A., Huang Y.J.; National Heart, Lung and Blood Institute’s “AsthmaNet”. Features of the bronchial bacterial microbiome associated with atopy, asthma, and responsiveness to inhaled corticosteroid treatment. J. Allergy Clin. Immunol., 2017, vol. 140, no. 1, pp. 63–75. doi: 10.1016/j.jaci.2016.08.055
  17. Fazlollahi M., Lee T.D., Andrade J., Oguntuyo K., Chun Y., Grishina G., Grishin A., Bunyavanich S. The nasal microbiome in asthma. J. Allergy Clin. Immunol., 2018, vol. 142, no. 3, pp. 834–843. doi: 10.1016/j.jaci.2018.02.020
  18. Frati F., Salvatori C., Incorvaia C., Bellucci A., Di Cara G., Marcucci F., Esposito S. The Role of the microbiome in asthma: the gut–lung axis. Int. J. Mol. Sci., 2018, vol. 20, no. 1: 123. doi: 10.3390/ijms20010123
  19. Giavina-Bianchi P., Aun M.V., Takejima P., Kalil J., Agondi R.C. United airway disease: current perspectives. J. Asthma Allergy, 2016, vol. 9, pp. 93–100. doi: 10.2147/JAA.S81541
  20. Holgate S.T. The airway epithelium is central to the pathogenesis of asthma. Allergol. Int., 2008, vol. 57, no. 1, pp. 1–10.
  21. Huang Y.J., Nariya S., Harris J.M., Lynch S.V., Choy D.F., Arron J.R., Boushey H. The airway microbiome in patients with severe asthma: associations with disease features and severity. J. Allergy Clin. Immunol., 2015, vol. 136, pp. 874–884.
  22. Jason L.P., Galeb A.A., Curtis H. The healthy human microbiome. Genome Med., 2016, vol. 8: 51. doi: 10.1186/ s13073-016-0307-y
  23. Lambrecht B.N., Hammad H. The immunology of the allergy epidemic and the hygiene hypothesis. Nat. Immunol., 2017, vol. 18, no. 10, pp. 1076–1083. doi: 10.1038/ni.3829
  24. Marsh R.L., Nelson M.T., Pope C.E., Leach A.J., Hoffman L.R., Chang A.B., Smith-Vaughan H.C. How low can we go? The implications of low bacterial load in respiratory microbiota studies. Pneumonia (Nathan), 2018, vol. 10: 7. doi: 10.1186/s41479-018-0051-8
  25. Mitchell A.B., Glanville A.R. The human respiratory microbiome: implications and impact. Semin. Respir. Crit. Care Med., 2018, vol. 39, no. 2, pp. 199–212. doi: 10.1055/s-0037-1617441
  26. Salzano F.A., Marino L., Salzano G., Botta R.M., Cascone G., D’Agostino Fiorenza U., Selleri C., Casolaro V. Microbiota composition and the integration of exogenous and endogenous signals in reactive nasal inflammation. J. Immunol. Res., 2018, vol. 2018: 2724951. doi: 10.1155/2018/2724951
  27. Teo S.M., Mok D., Pham K., Kusel M., Serralha M., Troy N., Holt B.J., Hales B.J., Walker M.L., Hollams E., Bochkov Y.A., Grindle K., Johnston S.L., Gern J.E., Sly P.D., Holt P.G., Holt K.E., Inouye M. The infant nasopharyngeal microbiome impacts severity of lower respiratory infection and risk of asthma development. Cell Host Microbe, 2015, vol. 17, no. 5, pp. 704–715. doi: 10.1016/j.chom.2015.03.008

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2022 Lazareva A.M., Smirnova S.V., Kolenchukova O.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».