Role of Toxoplasma gondii in thyroiditis in pregnant women

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Toxoplasmosis (acute and latent) is the most prevalent parasitic infection worldwide and can be associated with some problems in pregnant women. Thyroid diseases are the most common endocrine disorders secondary to diabetes among pregnant women. Previous studies proposed a relationship between latent еoxoplasmosis (LT) and autoimmune thyroiditis diseases (AITDs). This study intended to investigate the frequency and correlation between toxoplasmosis and AITD in pregnant women. In this cross-sectional study, the statistical population included 1248 pregnant women at the gestational age of 9–16 weeks and in Tehran. The Toxoplasma IgM and IgG tests were assessed with enzyme-linked immunosorbent assay (ELISA). The diagnostic criteria for toxoplasmosis were abnormal IgG and IgM titers. In addition, FT4, TPO Ab, and TSH were evaluated using enzyme-linked fluorescence immunoassay (ELFA). TPO Ab was used to distinguish thyroid patients with autoimmune origin from those with other thyroiditis diseases. The analysis showed no significant relationship between keeping a house cat and acute toxoplasmosis. Acute and latent toxoplasmosis represented 3.4% and 29.6%, respectively. The frequency of thyroid diseases was 18.8% (hypothyroidism 15.8% versus hyperthyroidism 3%). The frequency of autoimmune thyroiditis diseases (AITDs) was 5.5%, and 27.9% of subjects with latent toxoplasmosis (LT) had a thyroiditis disease, but 13.8% of pregnant women with LT had only AITD with a significant correlation (p < 0.001). Results show that Toxoplasma IgG+ can increase the risk of AITD by 10.39-fold and a higher TPO Ab titer in people with LT. It seems Toxoplasma gondii may cause thyroiditis in pregnant women likely because antigenic similarity of Toxoplasma and thyroperoxidase leads to cross-reactivity in the immune system, potentially causing AITD. It might be said that the high prevalence of LT among pregnant women may have a potential role in the stimulation of the immune system to the development of autoimmune diseases, such as AITD. So future studies could be conducted with a focus on discovering molecular similarities between thyroperoxidase and Toxoplasma antigens.

About the authors

G. Valizadeh

Iran University of Medical Sciences

Email: nimavalizadeh@ymail.com

Master of Science in Medical Parasitology

Iran, Islamic Republic of, Tehran

M.-E. Khamseh

Iran University of Medical Sciences

Email: khamseh.m@iums.ac.ir

Endocrinology Professor

Iran, Islamic Republic of, Tehran

M. Kashaniyan

Iran University of Medical Sciences

Email: rahelehsd@yahoo.com

Gynaecology Professor

Iran, Islamic Republic of, Tehran

R. Rafiei-Sefiddashti

Iran University of Medical Sciences

Email: rafiei.r@iums.ac.ir

Assistant Professor

Iran, Islamic Republic of, Tehran

R. Hadighi

Iran University of Medical Sciences

Author for correspondence.
Email: hadighi.r@iums.ac.ir

Associate Professor

Iran, Islamic Republic of, Tehran

References

  1. Baker V.L., Rone H.M., Pasta D.J., Nelson H.P., Gvakharia M., Adamson G.D. Correlation of thyroid stimulating hormone (TSH) level with pregnancy outcome in women undergoing in vitro fertilization. Am. J. Obstet. Gynecol., 2006, vol. 194, no. 6, pp. 1668–1674; discussion 1674–1675. doi: 10.1016/j.ajog.2006.03.040
  2. Becks G.P., Burrow G.N. Thyroid disease and pregnancy. Med. Clin. North. Am., 1991, vol. 75, no. 1, pp. 121–150. doi: 10.1016/s0025-7125(16)30475-8
  3. Casey B.M., Dashe J.S., Wells C.E., McIntire D.D., Byrd W., Leveno K.J., Cunningham F.G. Subclinical hypothyroidism and pregnancy outcomes. Obstet. Gynecol., 2005, vol. 105, no. 2, pp. 239–245. doi: 10.1097/01.AOG.0000152345.99421.22
  4. Chukhlovin A.B., Zubarovskaya L.S., Bondarenko S.N., Eismont Yu.A., Semenov A.V., Vladovskaya M.D., Totolian Areg A., Afanasyev B.V. Activation of T. gondii infection after allogeneic transplantation of hematopoietic stem cells: dependence on time and serological status of the patients. Russian Journal of Infection and Immunity, 2014, vol. 4, no. 4, pp. 381–386. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-2014-4-381-386
  5. Gharib H., Cobin R.H., Dickey R.A. Subclinical hypothyroidism during pregnancy: position statement from the American Association of Clinical Endocrinologists. Endocr. Pract., 1999, vol. 5, pp. 367–368.
  6. Hunter C.A., Sibley L.D. Modulation of innate immunity by Toxoplasma gondii virulence effectors. Nat. Rev. Microbiol., 2012, vol. 10, no. 11, pp. 766–778. doi: 10.1038/nrmicro2858
  7. Kaňková Š., Procházková L., Flegr J., Calda P., Springer D., Potluková E. Effects of latent toxoplasmosis on autoimmune thyroid diseases in pregnancy. PLoS One, 2014, vol. 9, no. 10: e110878. doi: 10.1371/journal.pone.0110878
  8. Lazarus J. Thyroid Regulation and Dysfunction in the Pregnant Patient. [Updated 2016 Jul 21]. In: Endotext [Internet]. Eds: Feingold K.R., Anawalt B., Boyce A., et al. South Dartmouth (MA): MDText.com, Inc.; 2000. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK279059
  9. LeBeau S.O., Mandel S.J. Thyroid disorders during pregnancy. Endocrinol. Metab. Clin. North Am., 2006, vol. 35, no. 1, pp. 117–136. doi: 10.1016/j.ecl.2005.09.009
  10. Machumi I., Mirambo M.M., Ruganuza D., Rambau P., Massinde A.N., Kihunrwa A., Mshana S.E., Morona D. Factors associated with Toxoplasma gondii IgG and IgM antibodies, and placental histopathological changes among women with spontaneous abortion in Mwanza City, Tanzania. East Afr. Health Res. J., 2017, vol. 1, no. 2, pp. 86–94. doi: 10.24248/EAHRJ-D-16-00408
  11. Magnus M.C., Wilcox A.J., Morken N.H., Weinberg C.R., Håberg S.E. Role of maternal age and pregnancy history in risk of miscarriage: prospective register based study. BMJ, 2019, vol. 364: l869. doi: 10.1136/bmj.l869
  12. Mamede da Costa S., Sieiro Netto L., Coeli C.M., Buescu A., Vaisman M. Value of combined clinical information and thyroid peroxidase antibodies in pregnancy for the prediction of postpartum thyroid dysfunction. Am. J. Reprod. Immunol., 2007, vol. 58, no. 4, pp. 344–349. doi: 10.1111/j.1600-0897.2007.00508.x
  13. Morohoshi K., Takahashi Y., Mori K. Viral infection and innate pattern recognition receptors in induction of Hashimoto’s thyroiditis. Discov. Med., 2011, vol. 12, no. 67, pp. 505–511.
  14. Negro R., Formoso G., Mangieri T., Pezzarossa A., Dazzi D., Hassan H. Levothyroxine treatment in euthyroid pregnant women with autoimmune thyroid disease: effects on obstetrical complications. J. Clin. Endocrinol. Metab., 2006, vol. 91, no. 7, pp. 2587–2591. doi: 10.1210/jc.2005-1603
  15. Pop V.J., Kuijpens J.L., van Baar A.L., Verkerk G., van Son M.M., de Vijlder J.J., Vulsma T., Wiersinga W.M., Drexhage H.A., Vader H.L. Low maternal free thyroxine concentrations during early pregnancy are associated with impaired psychomotor development in infancy. Clin. Endocrinol. (Oxf.), 1999, vol. 50, no. 2, pp. 149–155. doi: 10.1046/j.1365-2265.1999.00639.x
  16. Qublan H.S., Jumaian N., Abu-Salem A., Hamadelil F.Y., Mashagbeh M., Abdel-Ghani F. Toxoplasmosis and habitual abortion. J. Obstet. Gynaecol., 2002, vol. 22, no. 3, pp. 296–298. doi: 10.1080/01443610220130616
  17. Rehman F., Ahmad R., Jan S.S. Prevalence of abortion among toxoplasma gondii seropositive pregnant women in Community Hospital of Mardan. Journal of Saidu Medical College, 2018, vol. 8, no. 1, pp. 6–9.
  18. Reid S.M., Middleton P., Cossich M.C., Crowther C.A., Bain E. Interventions for clinical and subclinical hypothyroidism pre-pregnancy and during pregnancy. Cochrane Database Syst. Rev., 2013, vol. 5: CD007752. doi: 10.1002/14651858.CD007752.pub3
  19. Saki F., Dabbaghmanesh M.H., Ghaemi S.Z., Forouhari S., Ranjbar Omrani G., Bakhshayeshkaram M. Thyroid function in pregnancy and its influences on maternal and fetal outcomes. Int. J. Endocrinol. Metab., 2014, vol. 12, no. 4: e19378. doi: 10.5812/ijem.19378
  20. Shapira Y., Agmon-Levin N., Selmi C., Petríková J., Barzilai O., Ram M., Bizzaro N., Valentini G., Matucci-Cerinic M., Anaya J.M., Katz B.S., Shoenfeld Y. Prevalence of anti-Toxoplasma antibodies in patients with autoimmune diseases. J. Autoimmun., 2012, vol. 39, no. 1–2, pp. 112–116. doi: 10.1016/j.jaut.2012.01.001
  21. Soldin O.P., Soldin D., Sastoque M. Gestation-specific thyroxine and thyroid stimulating hormone levels in the United States and worldwide. Ther. Drug Monit., 2007, vol. 29, no. 5, pp. 553–559. doi: 10.1097/FTD.0b013e31815709ac
  22. Tozzoli R., Barzilai O., Ram M., Villalta D., Bizzaro N., Sherer Y., Shoenfeld Y. Infections and autoimmune thyroid diseases: parallel detection of antibodies against pathogens with proteomic technology. Autoimmun. Rev., 2008, vol. 8, no. 2, pp. 112–115. doi: 10.1016/j.autrev.2008.07.013
  23. Wang C., Crapo L.M. The epidemiology of thyroid disease and implications for screening. Endocrinol. Metab. Clin. North Am., 1997, vol. 26, no. 1, pp. 189–218. doi: 10.1016/s0889-8529(05)70240-1
  24. Wasserman E.E., Nelson K., Rose N.R., Rhode C., Pillion J.P., Seaberg E., Talor M.V., Burek L., Eaton W., Duggan A., Yolken R.H. Infection and thyroid autoimmunity: a seroepidemiologic study of TPOaAb. Autoimmunity, 2009, vol. 42, no. 5, pp. 439–446. doi: 10.1080/08916930902787716
  25. Williams obstetricia. Study guide. 23rd ed. Eds. Cunningham F.G., Williams J.W. Mexico: McGraw-Hill Interamericana, 2011. 1385 p.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure. Association of latent toxoplasmosis and serum TPO Ab levels in pregnant women (9–16th gestation weeks)

Download (41KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2022 Valizadeh G., Khamseh M., Kashaniyan M., Rafiei-Sefiddashti R., Hadighi R.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».