Analyzing features of measles immune response in adult patients

Cover Page

Cite item

Full Text

Abstract

Measles is a highly contagious, vaccine-preventable anthroponotic infection. Despite the policy of active measles vaccination for entire global population, measles has not completely disappeared, it wanes and waxes in outbreaks. It has been shown that not only the unvaccinated but also the vaccinated, which is quite understandable, subjects are involved in measles progression. The study was aimed at assessing features of the immune response in adult measles patients at rise in disease incidence upon its eradication. 1.158 blood sera from measles patients aged 18 to 70 living in Moscow and the Moscow region were studied by ELISA (Euroimmun, Germany). The vast majority of subjects were aged 18–40 years comprising 72.36% cases. 69 sera collected at a later timepoint (10–20 days from rash onset) were excluded and analyzed separately. According to anti-measles IgG and avidity level, the data were stratified as follows: group 1 with a primary type of immune response — 582 sera (53.44%), not vaccinated in childhood; group 2 (secondary response) — 446 sera (40.96%), vaccinated in childhood, but lost anti-measles antibodies; group 3 with intermediate level of parameters — 61 sera. To clarify the type of immune response in group 3, an additional analysis of the spectrum of anti-measles antibody subclasses was carried out. It was shown that a mixed type of response was detected in this group: 31 subjects mainly had primary immune response, and 30 subjects — secondary immune response. At the same time, 40 out of 61 subjects were vaccinated against measles 1–3 months prior to disease onset, i.e., it was overlapped on arising post-vaccination immunity. Thus, the previously identified trend towards the loss of post-vaccination immunity among older schoolchildren and young adults vaccinated in childhood who are involved in the epidemic process continues to worsen.

About the authors

Anna P. Toptygina

G.N. Gabrichevsky Research Institute for Epidemiology and Microbiology; Lomonosov Moscow State University

Author for correspondence.
Email: toptyginaanna@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0002-9981-4762

DSc (Medicine), Head Researcher, Head of the Laboratory of Cytokines, Professor, Department of Faculty of Biology

Russian Federation, 125212, Moscow, Admiral Makarov str., 10; 119991 Moscow, Leninskiye Gory, 1

Tamara A. Mamaeva

Lomonosov Moscow State University

Email: 4522826@bk.ru

PhD (Biology), Leading Researcher, Laboratory of Immunochemistry

Russian Federation, 119991 Moscow, Leninskiye Gory, 1

References

  1. Ерещенко А.А. Лабораторный мониторинг эффективности поствакцинального противокоревого иммунного ответа // Медицинская иммунология. 2020. Т. 22, № 3. С. 563–568. [Ereshchenko A.A. Laboratory monitoring of postvaccination measles immunity. Meditsinskaya Immunologiya = Medical Immunology (Russia), 2020, vol. 22, no. 3, pp. 563–568. (In Russ.)] doi: 10.15789/1563-0625-LMO-1876
  2. Жузжасарова А.А., Баешева Д.А., Турдалина Б.Р., Сейдуллаева А.Ж., Алтынбекова А.В., Мынжанова А., Кушугулова А.Р. Показатель вакцинального статуса и заболеваемости корью в республике Казахстан // Наука и здравоохранение. 2021. Т. 23, № 4. С. 155–162. [Zhuzzhasarova A.A., Baesheva D.A., Turdalina B.R., Seidullayeva A.Zh., Altynbekova A.V., Mynzhanova A., Kushugulova A.R. The indicator of the vaccination status and the incidence of measles in the Republic of Kazakhstan. Nauka i zdravookhranenie = Science and Healthcare, 2021, vol. 23, no. 4, pp. 155–162. (In Russ.)] doi: 10.34689/SH.2021.23.4.017
  3. Костинов М.П., Журавлев П.И., Локтионова М.Н., Шмитько А.Д., Полищук В.Б., Татаринчик А.А., Смирнова О.А., Фурсов И.С. Сопоставление напряженности гуморального иммунитета к кори с заболеваемостью в различных возрастных группах из числа медицинских работников г. Москвы // Вопросы вирусологии. 2022. Т. 67, № 1. С. 27–36. [Kostinov M.P., Zhuravlev P.I., Loktionova M.N., Shmitko A.D., Polishchuk V.B., Tatarinchik A.A., Smirnova O.A., Fursov I.S. Comparison of measles incidence in different age groups with the intensity of specific humoral immunity in healthcare workers in Moscow. Voprosy virusologii = Problems of Virology, 2022, vol. 67, no. 1, pp. 27–36. (In Russ.)] doi: 10.36233/0507-4088-85
  4. Костинов М.П., Шмитько А.Д., Соловьева И.Л., Сависько А.А., Полищук В.Б., Рыжова А.А., Черданцев А.П. Необходима ли третья доза вакцины против кори — взгляд иммунолога // Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2016. № 5. С. 88–94. [Kostinov M.P., Shmitko A.D., Solovieva I.L., Savisko A.A., Polishchuk V.B., Ryzhov A.A., Cherdantsev A.P. Is a third dose of measles vaccine necessary — an immunologist’s view. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii = Journal of Microbiology, Epidemiology and Immunobiology, 2016, no. 5, pp. 88–94. (In Russ.)]
  5. Мамаева Т.А., Железнова Н.В., Наумова М.А, Говорухина М.В., Калашникова Н.А., Бичурина М.А., Мукомолов С.Л. Алгоритм лабораторного подтверждения и дифференциальной диагностики коревой инфекции в период элиминации кори в Российской Федерации // Инфекция и иммунитет. 2015. Т. 5, № 1. С. 55–62. [Mamaeva T.A., Zheleznova N.V., Naumova M.A., Govoruhina M.V., Kalashnikova N.A., Bichurina M.A., Mukomolov S.L. Algorithm of laboratory confirmation and differential diagnosis of measles infection at the stage of the measles elimination program in Russia. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2015, vol. 5, no. 1, pp. 55–62. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-2015-1-55-62
  6. Молочкова О.В., Ковалев О.Б., Косырева М.А., Ильина Н.О., Шамшева О.В., Гетманова Е.Н., Егорова Н.Ю., Корсунский А.А., Галеева Е.В., Гужавина А.А. Характеристика кори у детей в период подъема заболеваемости в 2019 году // Детские инфекции. 2022. Т. 21, № 4. С. 27–31. [Molochkova O.V., Kovalev O.B., Kosyreva M.A., Ilyina N.O., Shamsheva O.V., Getmanova E.N., Egorova N.Yu., Korsunsky A.A., Galeeva E.V., Guzhavina A.A. Characteristics of measles in children during the rise of morbidity in 2019. Detskie infekcii = Children’s Infections, 2022, vol. 21, no. 4, pp. 27–31. (In Russ.)] doi: 10.22627/2072-8107-2022-21-4-27-31
  7. Топтыгина А.П. Общие закономерности формирования и поддержания специфического гуморального иммунного ответа на примере ответа на вирусы кори и краснухи // Инфекция и иммунитет. 2014. Т. 4, № 1. С. 7–14. [Toptygina A.P. Common mechanisms of specific humoral immune response’ shaping and sustaining by the example of immune response to measles and rubella viruses. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2014, vol. 4, no. 1, pp. 7–14. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-2014-1-7-14
  8. Топтыгина А.П., Мамаева Т.А. Динамика синтеза и циркуляции субклассов специфических IgG при иммунном ответе на вакцину против кори, краснухи и эпидемического паротита // Российский иммунологический журнал. 2019. Т. 13 (21), № 1. С. 78–85. [Toptygina A.P., Mamaeva T.A. Dynamics of synthesis and circulation of subclasses specific IgG in the immune response to the vaccine against measles, rubella, mumps. Rossiiskii immunologicheskii zhurnal = Russian Journal of Immunology, 2019, vol. 13 (21), no. 1, pp. 78–85. (In Russ.)] doi: 10.31857/S102872210005024-1
  9. Топтыгина А.П., Мамаева Т.А., Алешкин В.А. Особенности специфического гуморального иммунного ответа против вируса кори // Инфекция и иммунитет. 2013. Т. 3, № 3. С. 243–250. [Toptygina A.P., Mamaeva T.A., Alioshkin V.A. Peculiarities of specific humoral measles immune response. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2013, vol. 3, no. 3, pp. 243–250. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-2013-3-243-250
  10. Топтыгина А.П., Пухальский А.Л., Мамаева Т.А., Алешкин В.А., Спектр субклассов противокоревых иммуноглобулинов G у лиц, перенесших корь // Бюллетень экспериментальной биологии. 2004. Т. 137, № 3. С. 293–295. [Toptygina A.P., Mamaeva T.A., Alioshkin V.A., Pukhalskii A.L. Spectrum of anti-measles immunoglobulin G subclasses in convalescents after measles. Byulleten’ eksperimental’noi biologii = Bulletin of Experimental Biology and Medicine, 2004, vol. 137, no. 3, pp. 259–261. (In Russ.)] doi: 10.1023/B:BEBM.0000031564.27747.b4
  11. Топтыгина А.П., Смердова М.А., Наумова М.А., Владимирова Н.П., Мамаева Т.А. Влияние особенностей популяционного иммунитета на структуру заболеваемости корью и краснухой // Инфекция и иммунитет. 2018. Т. 8, № 3. С. 341–348. [Toptygina A.P., Smerdova M.A., Naumova M.A., Vladimirova N.P., Mamaeva T.A. Influence of population immunity peculiarities on the structure of measles and rubella prevalence. Infektsiya i immunitet = Russian Journal of Infection and Immunity, 2018, vol. 8, no. 3, pp. 341–348. (In Russ.)] doi: 10.15789/2220-7619-2018-3-341-348
  12. Cherry J.D., Zahn M. Clinical characteristics of measles in previously vaccinated and unvaccinated patients in California. Clin. Infect. Dis., 2018, vol. 67, no. 9, pp. 1315–1319. doi: 10.1093/cid/ciy286
  13. Clifford H.D., Richmond P., Khoo S.K., Zhang G., Yerkovich S.T., le Souëf P.N., Hayden C.M. SLAM and DC-SIGN measles receptor polymorphisms and their impact on antibody and cytokine responses to measles vaccine. Vaccine, 2011, vol. 29, no. 33, pp. 5407–5413. doi: 10.1016/j.vaccine.2011.05.068
  14. Doll M.K., Correira J.W. Revisiting the 2014–15 Disneyland measles outbreak and its influence on pediatric vaccinations. Hum. Vacc. Immunothrap., 2021, vol. 17, no. 11, pp. 4210–4215. doi: 10.1080/21645515.2021.1972707
  15. Haralambieva I.H., Kennedy R.B., Ovsyannikova I.G., Whitaker J.A., Poland G.A. Variability in humoral immunity to measles vaccine: new developments. Trends Mol. Med., 2015, vol. 21, no. 12, pp. 789–801. doi: 10.1016/j.molmed.2015.10.005
  16. Haralambieva I.H., Ovsyannikova I.G., Pankratz V.S., Kennedy R.B., Jacobson R.M., Poland G.A. The genetic basis for interindividual immune response variation to measles vaccine: new understanding and new vaccine approaches. Expert. Rev. Vaccines, 2013, vol. 12, no. 1, pp. 57–70. doi: 10.1586/erv.12.134
  17. Martin E.K., Shearer M.P., Trotochaud M., Nuzzo J.B. Outbreak response operations during the US measles epidemic, 2017–19. BMC Public Health., 2021, vol. 21, no. 1: 620. doi: 10.1186/s12889-021-10652-9
  18. Nomhwange T., Abede M., Baptiste A.E.J., Musa A., Yusuf A., Yusuf M., Wagai J., Shettima A., Meleh S., Banda R., Braka F., Luce R., Masresha B. Measles outbreak response immunization during the COVID-19 pandemic: lessons from Borno State, Nigeria. Pan Afr. Med. J., 2022, vol. 41: 104. doi: 10.11604/pamj.2022.41.104.28162
  19. Orenstein W.A., Strebel P.M., Papania M., Sutter R.W., Bellini W.J., Cochi S.L. Measles eradication: is it in our future? Am. J. Public Health., 2000, vol. 90, pp. 1521–1525. doi: 10.2105/ajph.90.10.1521
  20. Patel M., Lee A.D., Redd S.B., Clemmons N.S., McNall R.J., Cohn A.C., Gastañaduy P.A. Increase in measles cases — United States, January 1 — April 26, 2019. MMWR Morb. Mortal. Wkly Rep., 2019, vol. 68, no. 17, pp. 402–404. doi: 10.15585/mmwr.mm6817e1
  21. Phadke V.K., Bednarczyk R.A., Salmon D.A., Omer S.B. Association between vaccine refusal and vaccine-preventable diseases in the United States: a review of measles and pertussis. JAMA, 2016, vol. 315, no. 11, pp. 1149–1158. doi: 10.1001/jama.2016.1353
  22. Pike J., Leidner A.J., Gastañaduy P.A. A review of measles outbreak cost estimates from the United States in the postelimination era (2004–2017): estimates by perspective and cost type. Clin. Infect. Dis., 2020, vol. 71, no. 6, pp. 1568–1576. doi: 10.1093/cid/ciaa070
  23. Toptygina A.P., Grebennikov D., Bocharov G. Prediction of specific antibody- and cell-mediated responses using baseline immune status parameters of individuals received measles-mumps-rubella vaccine. Viruses, 2023, vol. 15, no. 2: 524. doi: 10.3390/v15020524

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Figure 1. Distribution of measles patients by type of specific immune response

Download (50KB)
Indexing metadata
3. Figure 2. Age structure of measles patients related to type of immune response

Download (116KB)
Indexing metadata
4. Figure 3. Distribution of group 3 patients based on measles-specific IgG1/IgG3 antibody subclass ratio

Download (80KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Toptygina A.P., Mamaeva T.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

Согласие на обработку персональных данных с помощью сервиса «Яндекс.Метрика»

1. Я (далее – «Пользователь» или «Субъект персональных данных»), осуществляя использование сайта https://journals.rcsi.science/ (далее – «Сайт»), подтверждая свою полную дееспособность даю согласие на обработку персональных данных с использованием средств автоматизации Оператору - федеральному государственному бюджетному учреждению «Российский центр научной информации» (РЦНИ), далее – «Оператор», расположенному по адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А, со следующими условиями.

2. Категории обрабатываемых данных: файлы «cookies» (куки-файлы). Файлы «cookie» – это небольшой текстовый файл, который веб-сервер может хранить в браузере Пользователя. Данные файлы веб-сервер загружает на устройство Пользователя при посещении им Сайта. При каждом следующем посещении Пользователем Сайта «cookie» файлы отправляются на Сайт Оператора. Данные файлы позволяют Сайту распознавать устройство Пользователя. Содержимое такого файла может как относиться, так и не относиться к персональным данным, в зависимости от того, содержит ли такой файл персональные данные или содержит обезличенные технические данные.

3. Цель обработки персональных данных: анализ пользовательской активности с помощью сервиса «Яндекс.Метрика».

4. Категории субъектов персональных данных: все Пользователи Сайта, которые дали согласие на обработку файлов «cookie».

5. Способы обработки: сбор, запись, систематизация, накопление, хранение, уточнение (обновление, изменение), извлечение, использование, передача (доступ, предоставление), блокирование, удаление, уничтожение персональных данных.

6. Срок обработки и хранения: до получения от Субъекта персональных данных требования о прекращении обработки/отзыва согласия.

7. Способ отзыва: заявление об отзыве в письменном виде путём его направления на адрес электронной почты Оператора: info@rcsi.science или путем письменного обращения по юридическому адресу: 119991, г. Москва, Ленинский просп., д.32А

8. Субъект персональных данных вправе запретить своему оборудованию прием этих данных или ограничить прием этих данных. При отказе от получения таких данных или при ограничении приема данных некоторые функции Сайта могут работать некорректно. Субъект персональных данных обязуется сам настроить свое оборудование таким способом, чтобы оно обеспечивало адекватный его желаниям режим работы и уровень защиты данных файлов «cookie», Оператор не предоставляет технологических и правовых консультаций на темы подобного характера.

9. Порядок уничтожения персональных данных при достижении цели их обработки или при наступлении иных законных оснований определяется Оператором в соответствии с законодательством Российской Федерации.

10. Я согласен/согласна квалифицировать в качестве своей простой электронной подписи под настоящим Согласием и под Политикой обработки персональных данных выполнение мною следующего действия на сайте: https://journals.rcsi.science/ нажатие мною на интерфейсе с текстом: «Сайт использует сервис «Яндекс.Метрика» (который использует файлы «cookie») на элемент с текстом «Принять и продолжить».